DIETA Y DISPERSIÓN EFECTIVA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL. CÓRDOBA, COLOMBIA.

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1 DIETA Y DISPERSIÓN EFECTIVA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL. CÓRDOBA, COLOMBIA. MARÍA CRISTINA RÍOS BLANCO PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA Bogotá D.C. Junio 2010

2 DIETA Y DISPERSIÓN EFECTIVA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL. CÓRDOBA, COLOMBIA. MARÍA CRISTINA RÍOS BLANCO TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial para optar el título de: BIÓLOGA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA Bogotá D.C. Junio 2010

3 DIETA Y DISPERSIÓN EFECTIVA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL. CÓRDOBA, COLOMBIA. MARÍA CRISTINA RÍOS BLANCO APROBADO Ingrid Schuler Ph. D. Decana académica Andrea Forero, Bióloga Directora carrera de Biología

4 DIETA Y DISPERSIÓN EFECTIVA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL. CÓRDOBA, COLOMBIA. MARÍA CRISTINA RÍOS BLANCO APROBADO Jairo Pérez Torres Ph.D. Director María Cecilia Londoño Ph. D. Jurado

5 NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución Nº 13 de Julio de 1946 La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por qué no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la Verdad y la Justicia.

6 A mis padres y a ti

7 AGRADECIMIENTOS A mis padres Marco Augusto y María Cristina por apoyarme siempre en los malos y los peores momentos de mi vida. A mi director Jairo Pérez Torres por todas sus enseñanzas, por ser un gran maestro y sobre todo un gran amigo y colega. A Jesús Ballesteros por hacer posible toda la logística para lograr ir a campo, por su gentileza y amistad. A Paul y Ricardo por permitirme trabajar en su finca, por cuidarnos todo ese tiempo y por su amabilidad y hospitalidad. A mis incansables compañeros de campo Elkin y Johan, por ayudarme todo ese tiempo, por la comida que no dejaban perder cuando yo ya no quería y por todo A Adriá y Taryn por tantísima ayuda en campo. Tambien a Alexandra, Ivan, Paula, Angela, Laura, Diana, Ana María, Natalia, Daniela y Mónica por la ayuda en campo, por las risas, la compañía y los buenos momentos. A Edgar Linares y Sergio Solari por dedicarnos tanto tiempo para determinar las semillas y los murcis. A mi jurado María Cecilia Londoño, por tomarse el tiempo de leer y corregir mi trabajo. A Mauro por enseñarme a ajustar modelo, determinar Artibeus y por estar siempre disponible para ayudar. A mi Bertis por su paciencia con lo de la dieta, por enseñarme paso a paso como se hacía, por sentarse conmigo a redactar y por todos los momentos que hemos compartido. A todos los del LEF por ayudarme con las muestras, estar ahí para escucharme, darme ánimo y molestar. A mi tia Ita y toda su familia por estar siempre pendientes de mi, preguntar como iba todo y siempre interesarse en lo que amo. A Syl y Dri por ser mis amigas y estar siempre dispuestas a estar conmigo. A todos ustedes que se han tomado la molestia de coger y leer este trabajo. I

8 TABLA DE CONTENIDO RESUMEN... V 1. Introducción Planteamiento del problema: Referencias conceptuales Marco teórico: Dispersión de semillas Los murciélagos como dispersores de semillas y su importancia en el Bs-T Objetivos:... 5 General... 5 Específicos Metodología Área de estudio Métodos Estructura y composición de murciélagos Composición de semillas consumidas por los murciélagos Capacidad de germinación de las semillas ingeridas por murciélagos Análisis de la información Estructura y composición del ensamblaje de murciélagos Comparación de las semillas presentes en la materia fecal por especie de murciélago frugívoro Composición de semillas provenientes de la materia fecal y semillas germinadas Capacidad de germinación Resultados Estructura y composición de los murciélagos presentes en el fragmento Semillas consumidas por los murciélagos Análisis de dieta Amplitud de dieta Sobreposición de dieta Valor de importancia de las plantas Valor de importancia del dispersor Ensayo de germinación de las semillas ingeridas por murciélagos II

9 6.3.1 Capacidad de germinación Discusión Estructura y composición de murciélagos Semillas consumidas por murciélagos Germinación de semillas consumidas por murciélagos Conclusiones Recomendaciones Bibliografía: ANEXOS Anexo 1. Foto del área de estudio Anexo 2. Referencias de las descripciones de especies empleadas para la determinación de murciélagos Anexo 3. Fotos de semillas teñidas de rojo por el uso de Vitavax III

10 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Distribución por gremios de los individuos capturados Figura 2. Abundancias por especie del ensamblaje de murciélagos Figura 3. Curva de acumulación de especies de murciélagos ajustada al modelo de Clench. Figura 4. Número de morfotipos de semillas consumidas por cada especie de murciélago frugívoro. Figura 5. Número apariciones de cada morfotipo de semilla en las muestras colectadas Figura 6. Curva de acumulación de especies de semillas consumidas por los murciélagos frugívoros. Figura 7. Capacidad de germinación total de las semillas sembradas. Figura 8. Capacidad acumulada de germinación de las semillas ingeridas por los murciélagos Figura 9. Capacidad acumulada de germinación de las semillas ingeridas por los murciélagos LISTA DE TABLAS Tabla 1. Número de individuos capturados y porcentaje de cada especie Tabla 2. Estimadores no paramétricos con su respectiva representatividad y número de especies de murciélagos esperadas Tabla 3. Semillas encontradas por especie de murciélago. Tabla 4. Estimadores no paramétricos con su respectiva representatividad y número de especies de semillas esperadas. Tabla 5. Sobreposición de dieta calculado mediante el índice simplificado de Morisita. Tabla 6. Índice de valor de importancia de las plantas. Tabla 7. Índice del valor de importancia del murciélago como dispersor IV

11 RESUMEN Se evaluó la dieta y la dispersión de semillas por los murciélagos frugívoros en un fragmento de Bosque seco Tropical en la Hacienda Betancí durante la época seca. La efectividad de la dispersión de semillas se evaluó a través de un ensayo de germinación in situ con las semillas presentes en la materia fecal. Se capturaron un total de 280 individuos pertenecientes a las familias Phyllostomidae y Emballonuridae. El 91.2% de los individuos capturados pertenecían a gremio de los frugívoros, y dentro de éstos, Artibeus planirostris y Uroderma bilobatum fueron las especies más representativas con el 66% de la abundancia total. Se colectaron u total de 78 muestras de materia fecal de los murciélagos capturados. La dieta de los murciélagos frugívoros estuvo compuesta principalmente por frutos de Ficus y en menor proporción por los géneros Vismia y Cecropia. Cuando la especie de semilla fue consumida por más de una especie de murciélago, se presentó una diferencia en el patrón de la germinación dado por la capacidad y la tasa de germinación de las semillas. Lo anterior sugiere que el dispersor ejerce un efecto sobre la germinación de las semillas que consume. V

12 1. Introducción El éxito reproductivo de las plantas depende en gran medida de la capacidad de dispersión de éstas en el ambiente. Gracias a la dispersión se reduce la competencia, la predación y se mantiene el flujo génico entre poblaciones (Howe & Smallwood 1982 y Jordano et al. 2007). Los murciélagos son considerados como importantes dispersores en el neotrópico debido a la variedad de semillas que dispersan, a la capacidad de recorrer grandes distancias y a que conectan poblaciones vegetales aisladas en ambientes fragmentados (Galindo-González 1998, Seidler & Plotkin 2006 y Anderson et al. 2008). Los murciélagos dispersan alrededor de 516 especies de semillas, de las cuales, muchas pertenecen a especies dominantes en la vegetación secundaria y por tanto el papel de los murciélagos en procesos de sucesión es fundamental (Gorchov et al. 1993, Fleming 1988 y Muscarella & Fleming 2007). Asimismo, las plantas se benefician de la dispersión, al poder alejar las semillas e incrementar las probabilidades de supervivencia y reclutamiento de las plántulas (Hyatt et al. 2003), así como la remoción de inhibidores al pasar por el tracto digestivo de los murciélagos (Traveset 1998). Por tanto, entender cómo se está llevando a cabo el proceso de dispersión y germinación es clave para comenzar a comprender la dispersión de semillas. Ya que la dispersión de semillas es un proceso fundamental en los ecosistemas y el papel de los murciélagos como dispersores en el neotrópico es de vital importancia en procesos de sucesión, mantenimiento y regeneración, cabe destacar que en el bosque seco tropical, debido a su alto grado de amenaza por intervención antrópica, Este proyecto pretendió mostrar cuáles especies de murciélagos frugívoros estaban dispersando semillas, cuáles semillas estaban siendo dispersadas y cómo se afecta la germinación de dichas semillas luego de ser ingeridas por los murciélagos. 1

13 2. Planteamiento del problema: La dispersión de semillas se considera un proceso fundamental para el éxito reproductivo de las plantas ya que permite la colonización de nuevos hábitats, disminuye la competencia intraespecífica y la herbivoría local (Howe & Smallwood 1982 y Jordano et al. 2007). Dicha dispersión permite la continuidad de las poblaciones vegetales en espacio y tiempo en la medida que favorece el movimiento de material genético (Howe & Smallwood 1982, Wilson & Traveset 2000 y López & Vaughan 2004), evita el aislamiento de poblaciones separadas y reduce las tasas de extinción de dichas poblaciones (Pulliam 1988 y Begon et al. 2006). Las plantas han desarrollado diferentes mecanismos de dispersión siendo importante la zoocoria los ecosistemas tropicales (Howe & Smallwood 1982, Jordano et al. 2007). Las aves y los murciélagos se consideran importantes agentes de dispersión en ambientes fragmentados, ya que su capacidad de vuelo permite el movimiento de las semillas a grandes distancias, conectando remanentes de bosque aislados (Galindo-González 1998). Muchas de las semillas dispersadas por estos animales, son especies de plantas pioneras, por lo que el papel ecológico de las aves y los murciélagos como dispersores de semillas contribuye mantenimiento y regeneración de ecosistemas intervenidos y fragmentados (Gorchov et al. 1993, Galindo-González et al y Estrada et al. 2007). Por esta razón, comprender el aporte de los murciélagos en el proceso de dispersión de semillas en el bosque, permitirá entender mejor como este grupo contribuye a los procesos de regeneración y sucesión natural al interior de bosques intervenidos y fragmentados. En Colombia, los bosques secos tropicales (Bs-T) han sido degradados y transformados, lo que ha conllevado a la persistencia únicamente del 1.5% de la cobertura vegetal original distribuida en pequeños fragmentos inmersos en matrices principalmente de uso ganadero (Etter 1993 y Otero-Álvarez et al. 2006). En el departamento de Córdoba aún persisten algunos remanentes de Bs-T que cumplen un papel importante en el mantenimiento de la biodiversidad al brindar espacios para la supervivencia de especies amenazadas propias de dicho ecosistema (CI 2002). Los estudios realizados en remanentes de Bs-T del Caribe colombiano, se han centrado en realizar listados de especies, distribuciones y coberturas (IAVH 1998). Algunos proyectos más 2

14 recientes han comenzado a implementar un enfoque ecológico (Ballesteros et al.2007, Calonge- Camargo 2009 y Vela 2009). Sin embargo no se han realizado estudios enfocados en la dispersión de semillas para entender el papel funcional de los murciélagos dentro de este proceso. Asimismo, este estudio muestra que plantas están siendo favorecidas por la dispersión y que especies de murciélagos son más importantes para ésta. 3. Referencias conceptuales Marco teórico: 3.1 Dispersión de semillas La dispersión está definida como la partida de una semilla desde el parental (Howe & Smallwood 1982). Los mecanismos de dispersión optimizan la supervivencia de la descendencia al disminuir la mortalidad de las semillas al permanecer cerca a las plantas parentales; permitir la colonización de áreas abiertas y encontrar microhábitats aptos para el establecimiento (Howe & Smallwood 1982 y Howe & Miriti 2004). Existen diversos mecanismos de dispersión que las plantas han desarrollado de acuerdo con el medio físico que use para el movimiento de las semillas (Howe & Smallwood 1982). Algunas plantas emplean factores abióticos como el agua (hidrocoria) o el viento (anemocoria) o agentes dispersores biológicos como los animales (zoocoria) (Howe & Smallwood 1982). La zoocoria constituye el principal mecanismo de dispersión en las bosques tropicales, ya que aproximadamente el 80% de las especies leñosas han desarrollado frutos carnosos y atractivos para los vertebrados frugívoros que actúan como los principales dispersores de semillas en estos ecosistemas (Howe & Smallwood 1982 y Medellin & Gaona 1999). El paso de las semillas por el tracto digestivo de los animales que las consumen afecta la capacidad de germinación ya que se puede dañar el embrión, lo que constituye la predación de la semilla. Por otra parte, las enzimas y otras sustancias gástricas pueden remover los inhibidores de la semilla y esta sale del tracto digestivo sin sufrir daño y con mayor probabilidad de germinar, lo que constituiría una dispersión efectiva de dicha semilla (Fleming & Sosa 1994 y Galindo-González 1998). Por su capacidad de vuelo, los murciélagos junto con las aves son considerados como dispersores importantes dentro de los ecosistemas fragmentados al conectar parches de vegetación dentro del paisaje y contribuir al intercambio génico entre las poblaciones de las especies de semillas dispersadas (Galindo-Gonzalez 1998, Traveset 1998 e Ingle 2003). 3

15 Adicionalmente, se ha reportado que el paso de las semillas por el tracto digestivo de aves y murciélagos ejerce un efecto positivo o no ejerce ningún efecto en su germinación, lo que hace que estos dos grupos sean considerados como dispersores efectivos (Traveset 1998). 3.2 Los murciélagos como dispersores de semillas y su importancia en el Bs-T Aproximadamente el 30% de las especies de murciélagos son dependientes en cierta medida a las plantas como recurso alimentario, donde un número significativo de especies consume néctar y una gran diversidad de frutos (Bonaccorso & Gush 1987 y Muscarella & Fleming 2007). Debido a su dieta y hábitos alimentarios, actúan como agentes polinizadores y dispersores de semillas para un gran número de especies de plantas tropicales, incidiendo sobre el éxito reproductivo de las plantas y en el proceso natural de la regeneración de los bosques (Heithaus 1982, Fleming 1982 y Charles-Dominique 1991). Por medio de la dispersión y debido a su capacidad de vuelo, los murciélagos conectan los remanentes de bosque, mantienen y aumentan la diversidad y facilitan el mantenimiento y recuperación de la estructura y composición de la vegetación (Galindo-González et al. 2000). Los murciélagos frugívoros del neotrópico pertenecen a la familia Phyllostomidae y dentro de ésta, las subfamilias Carollinae, Sternodermatinae y algunos miembros de Glossophaginae, entre otros, son consideradas como los principales dispersores de semillas (Fleming 1982 y Muscarella & Fleming 2007). En Colombia han sido reportadas 194 especies de murciélagos, de las cuales 118 pertenecen a la familia Phyllostomidae (Alberico et al y Mantilla-Meluk et al. 2009). Entre las especies de plantas dispersadas por murciélagos se encuentran representantes de los géneros Ficus, Piper, Solanum, Cecropia entre otros, que son importantes en los procesos de regeneración (Gorchov et al. 1993; Medellín Y Gaona, 1999; Galindo-González et al. 2000; Arteaga et al. 2006) Los estudios que han evaluado a los murciélagos como dispersores de semillas en bosques con claros, muestran que la distribución de la lluvia de semillas es más equitativa cuando estas son dispersadas por murciélagos y no por aves (Gorchov et al. 1993). Asimismo, se ha encontrado que los murciélagos parecen cumplir un papel importante en la dispersión de semillas hacia las zonas abiertas (Galindo-González et al. 2000). 4

16 En Colombia, los estudios sobre dispersión de semillas por murciélagos se han focalizado en los bosques húmedos tropicales y otros tipos de ecosistemas no boscosos (Aguilar 2005, Estrada et al. 2007, Gómez-Ardila 2008 y Bedoya-Osorio 2009). Sin embargo, son pocas las investigaciones realizadas en otro tipo de bosques tropicales. El Bosque seco Tropical (Bs-T) es el ecosistema terrestre más amenazado y menos estudiado en Colombia, ya que el establecimiento de sistemas de producción agrícola y ganadero han destruido la mayor parte de su cobertura (Vieira & Scariot 2006). Según Geiselman y colaboradores (2007), los estudios realizados en bosques húmedos tropicales no pueden ser extrapolados a Bs-T debió a: 1) la estacionalidad tan marcada en Bs-T, 2) La estructura del bosque, 3) La composición de especies, y 4) Composición de plantas. Los estudios realizados en Bs-T han sido pocos y ninguna muestra el proceso de dispersión de semillas ni el papel de los murciélagos como dispersores de semillas en estos fragmentos (Ballesteros et al.2007, Calonge-Camargo 2009, Vela 2009, Olaya- Rodriguez 2009). Las investigaciones realizadas en otros ecosistemas han comparado la dispersión en: diferentes estados de sucesión (Aguilar 2005), características del borde (Estrada et al. 2007) y la evaluación del efecto del paso de las semillas por el tracto digestivo de los murciélagos en diferentes tipos de sistema productivo (Gómez-Ardila 2008 y Bedoya-Osorio 2009). Estos trabajos han concluido que el estado sucesional, el tipo de borde, y el tipo de sistema productivo afectan la dispersión de semillas en cuanto a la riqueza de las especies de semillas dispersadas, sus abundancias y las especies de dispersores. No obstante, no se ha relacionado la dispersión efectiva de una especie de semilla con la proporción de consumo de esta por parte de los murciélagos, así como las implicaciones del proceso de dispersión y germinación en el área de estudio. 4. Objetivos: General Evaluar el papel como dispersores de semillas del conjunto de murciélagos frugívoros en un fragmento de Bosque seco Tropical en Córdoba. Específicos. 1. Describir la estructura y composición de los murciélagos presentes en un fragmento de Bosque seco Tropical en Córdoba. 5

17 2. Describir y comparar la composición de las semillas consumidas por las especies de murciélagos frugívoros en un fragmento de un Bs-T en Córdoba. 3. Comparar la capacidad de germinación de las semillas ingeridas por cada una de las especies de murciélagos frugívoros en un fragmento de Bs-T en Córdoba. 5. Metodología 5.1 Área de estudio La Finca Betancí-Guacamayas se encuentra localizada en el municipio de Buenavista, en el departamento de Córdoba, al norte de Colombia (75 o Oeste, 8 o Norte). Gran parte del área está dedicada a la ganadería extensiva, pero por más de 50 años se han conservado humedales y de cerca de 60 ha de bosque seco nativo estableciéndose en la finca un sistema de ganadería silvopastoril. El Bosque seco Tropical (Bs-T) es un ecosistema boscoso de las regiones tropicales, el cual está entre los 0 y 1000msnm y tiene una estacionalidad muy marcada con una o dos épocas de sequia total y una temporada de lluvias (Murphy & Lugo 1986). Presenta una temperatura promedio mayor a los 17⁰C, una precipitación anual entre mm y una tasa de evapotranspiración mayor a la de precipitación durante la mayor parte del año (Murphy & Lugo 1986 y IAVH 1998). 5.2 Métodos Este trabajo se encuentra enmarcado dentro de un proyecto mayor el cual pretende evaluar la importancia de aves y murciélagos como dispersores de semillas. El proyecto se hizo en conjunto con otros dos proyectos los cuales pretenden evaluar la lluvia de semillas de aves y murciélagos hacia el pastizal y el papel de las aves como dispersoras efectias dentro del fragmento. Para la fase de toma de datos, se realizó una salida de campo durante la temporada seca, entre el 8 de enero y marzo 1 del 2010 donde se hizo el muestreo de murciélagos, colecta de semillas consumidas y un ensayo de germinación in situ. 6

18 5.2.1 Estructura y composición de murciélagos. Para la captura de murciélagos se instalaron entre 9 y 10 redes de niebla de 3x6m a dos alturas (0-5m y más de 5m) en cinco puntos previamente establecidos dentro del fragmento. Las redes se mantuvieron abiertas durante doce horas (18:00 06:00) y fueron revisadas a intervalos entre 30 y 60 minutos de acuerdo con la actividad de los murciélagos. Durante la salida se muestrearon dos noches seguidas por una de descanso, después de 10 noches efectivas se descansaban 3 días, para un total de 28 noches efectivas de muestreo. Cada uno de los murciélagos capturados fue colocado en una bolsa de tela y se esperó alrededor de dos horas para obtener la muestra de materia fecal. Posteriormente, se pesó, se determinó su sexo y estado reproductivo como parte del protocolo de toma de datos con murciélagos (Kunz 1988). Se tomaron las principales medidas morfométricas estándar con la ayuda de un calibrador, con el fin de determinar la especie a la que pertenece por medio de claves taxonómicas (Fernández et al. 1988, Timm & Laval 1998, Linares 1998, Gardner 2007) y descripciones de las especies (Ver anexo 1). Para el tratamiento taxonómico del género Artibeus se siguió según Solari (com. pers.). Se colectó un individuo de cada sexo de las especies que no se encontraban en la colección de referencia del Laboratorio de Ecología Funcional y de los individuos de los cuales se tenía duda taxonómica, y fueron depositados en la colección de mamíferos el Museo Javeriano de Historia Natural (MUJ 1619 MUJ 1635) Composición de semillas consumidas por los murciélagos Las muestras de materia fecal de los murciélagos se almacenaron en tubos Eppendorf y fueron marcadas con el correspondiente número de captura del murciélago al que pertenecían. Posteriormente se separaron en agua destilada las semillas por morfotipos usando un estereoscopio, un pincel y pinzas de punta fina. Se extrajeron algunas de las semillas para ser depositadas en la colección de referencia y las restantes fueron empleadas para el ensayo de germinación. La determinación de las semillas se llevó a cabo con la ayuda del profesor Edgar Linares del Instituto de Ciencias Naturales (Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá). 7

19 5.2.3 Capacidad de germinación de las semillas ingeridas por murciélagos. Se realizó un ensayo de germinación para determinar la capacidad de germinación de las semillas ingeridas y defecadas con el fin de evaluar la dispersión efectiva por parte de los murciélagos dentro del bosque. Para ello se realizó una prueba in situ con el fin de mantener el mayor número de variables ambientales constantes y evitar alteraciones sobre el desarrollo de la semilla por su transporte hasta el laboratorio. Para este ensayo se tomaron en cuenta las muestras pertenecientes a las dos primeras semanas del muestreo con el fin de tener suficientes días en el seguimiento de las semillas después de la siembra. Las semillas se sembraron en cajas de petri con papel absorbente humedecido con agua. El número de semillas sembradas por cada caja se determinó de acuerdo al morfotipo, tamaño y disponibilidad de semillas en la muestra. Diariamente se revisaron las cajas y se contaron las semillas germinadas (aquellas que presenten radícula mayor a 0,5mm) y aquellas que presentaban hongos. Con el fin de controlar la proliferación de hongos en las cajas, se aplicó un antifúngico (vitavax) durante la primera semana de siembra en cada una de las muestras, el cuál tiñó de rojo las semillas. 5.3 Análisis de la información Estructura y composición del ensamblaje de murciélagos. Para establecer la representatividad del muestreo, se evaluó el esfuerzo empleado durante el estudio. Como indicador de la abundancia relativa se calculó el éxito de captura mediante la fórmula E = (Nn)/(mh) Donde: N= Número de individuos capturados; n= Número de noches de muestreo; m= Número de redes totales; h= Número de horas de muestreo (Pérez-Torres 2004). Éste cálculo es una unidad de medida estándar internacional para mostrar la abundancia relativa de murciélagos (Pérez-Torres 2004). Se calculó basándose en el número de individuos capturado respecto al esfuerzo de muestreo. Para cuantificar el número de especies presentes en la comunidad, se tuvo en cuenta el número de individuos capturados por especie durante el muestreo y se calculó el índice α de Fisher (Magurran 2004) tanto para los murciélagos como para las semillas consumidas encontradas en las muestras de materia fecal. 8

20 Con el fin de evaluar qué tan representativo fue el muestreo realizado del conjunto de murciélagos frugívoros en la Finca Betancí-Guacamayas se realizó una curva de acumulación de especies (Magurran 2004). Se tomó unidad de muestreo. Las curvas de acumulación resultantes se ajustaron al modelo paramétrico de Clench y a los estimadores no paramétricos Chao1, Jacknife 1, Bootstrap, MMruns, MMMeans (Magurran 2004). Para evitar el efecto del orden del muestreo, se realizó una aleatorización de 1000 veces con el programa EstimateS (Colwell 2000) y así suavizar la curva de acumulación (Pérez-Torres 2004). El ajuste al modelo y estimadores mencionados anteriormente se hizo con el fin de estimar el número de especies esperadas (Soberón & Llorente-Bousquets 1993) Comparación de las semillas presentes en la materia fecal por especie de murciélago frugívoro Para comparar la abundancia proporcional de las especies de semillas entre las especies de murciélagos frugívoros, se describió la amplitud de dieta con el índice de Levins; para cada especie de murciélago frugívoro se calculó el grado de solapamiento de los componentes de la dieta con el índice simplificado de Morisita (Krebs 1989), se estableció la importancia relativa de las plantas dentro de la dieta de cada especie aplicando el índice de valor de importancia de las plantas (IVIP) (Pérez-Torres 2004) y mediante el índice del valor de importancia del dispersor (IVID), se estableció la importancia de cada especie de murciélago como dispersor (Galindo- González et al. 2000) Composición de semillas provenientes de la materia fecal y semillas germinadas Para analizar la diversidad de las semillas encontradas, en las muestras de materia fecal y en las semillas germinadas, se evaluaron los componentes de dominancia y equidad mediante los índices de Simpson y Shannon respectivamente (Magurran 2004). Estos índices fueron comparados mediante el cálculo de los intervalos de confianza del 95% con la técnica de Bootstrap (Pérez-Torres 2004). La riqueza específica proveniente de las muestras de materia fecal se cuantificó mediante el índice de alfa de Fisher. Adicionalmente, se realizaron curvas de acumulación de especies tomando el número de días de siembra como las unidades de muestreo. Al igual que para los murciélagos, se realizó una aleatorización de 1000 veces para suavizar la curva de acumulación y se ajustaron las funciones de acumulación (modelo de Clench y estimadores no paramétricos). 9

21 5.3.4 Capacidad de germinación Se evaluó mediante el índice de capacidad de germinación, el cual expresa el porcentaje de semillas germinadas al finalizar la prueba; de esta forma se determina la capacidad de germinación de las semillas ingeridas por el conjunto de murciélagos frugívoros (Peña 2005). 6. Resultados 6.1 Estructura y composición de los murciélagos presentes en el fragmento Durante los 28 días de muestreo se capturaron un total de 280 individuos pertenecientes a 18 especies de las familias Emballonuridae y Phyllostomidae (Tabla1). El esfuerzo de captura fue de hras/red, con un éxito de captura de 0.09 individuos/horas-red. El índice de riqueza alfa de Fisher fue de 4.33, mientras que la equidad (índice de Shannon) fue de 1.81 y la dominancia (índice de Simpson) fue de 0.27, mostrándose así una baja dominancia dentro del ensamblaje de murciélagos dentro del fragmento. Debido a que 7 individuos del género Artibeus que no pudieron ser determinados hasta especie, fueron excluidos para realizar la curva rango abundancia y la curva de acumulación de especies, con el fin de no incluir una especie adicional al muestreo y estimar de manera equivocada el número de especies y sus abundancias. Según la clasificación por gremio, los frugívoros comprenden el 91.2% de los individuos capturados durante el muestreo. El grupo menos representativo fue el de los nectarívoros con un 0.4% (Figura 1). 10

22 Figura 10. Distribución por gremios de los individuos capturados 11

23 Dentro de las especies capturadas, el género Artibeus fue el más representativo, con el 53.93% de los individuos capturados, seguido por Uroderma (21,79%) y Carollia (8,21%), respectivamente. Los géneros con menor porcentaje dentro del muestreo fueron Vampyriscus y Glossophaga con el 036% (Tabla 1). Tabla 8. Número de individuos capturados y porcentaje de cada especie durante el muestreo enero-febrero 2010 en la Hacienda Betancí-Guacamayas. Cada especie fue clasificada por gremio: I=Insectívoro, F=Frugivoro, H=Hematófago, N=Nectarívoro, O=Omnívoro. Familia Subfamilia Especie Gremio # Ind. % Saccopteryx leptura (Schreber, 1774) I Emballonuridae Emballonurinae Saccopteryx sp. O. Thomas, 1901 I Carollinae Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) F Carollia brevicauda (Schinz, 1821) F Desmodontinae Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) H Glossophaginae Glossophaga soricina (Pallas, 1766) N Lophostoma silvicolum d' Orbigny, 1836 I Phyllostominae Phyllostomus discolor (J. A. Wagner, 1843) O Phyllostomus hastatus (Pallas, 1967) O Artibeus planirostris Leach, 1821 F Phyllostomidae Artibeus lituratus (Olfers, 1818) F Artibeus spp. F Dermanura glauca O. Thomas, 1893 F Stenodermatinae Dermanura phaeotis (Miller, 1902) F Platyrrhinus helleri (W. Peters, 1866) F Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) F Uroderma bilobatum W. Peters, 1866 F Uroderma magnirostrum W. B. Davis, 1968 F Vampyriscus nymphaea (O. Thomas, 1909) F Total

24 La especie más abundante fue Artibeus planirostris con 126 individuos capturados, seguida por Uroderma bilobatum con 59 individuos, Carollia perspicillata y Artibeus lituratus con 18 cada uno. Las especies menos abundantes fueron Saccopteryx canescens, Glossophaga soricina y Vampyriscus nymphaea cada una con un individuo capturado (Figura 2). Figura 11. Abundancias por especie del ensamblaje de murciélagos durante el muestreo enero-febrero 2010 en la Hacienda Betancí-Guacamayas. A.p.= Artibeus planirostris; U.b.= Uroderma bilobatum; C.p.= Carollia perspicillata; A.l.= Artibeus lituratus; L.s.= Lophostoma silvicolum; D.p.= Dermanura phaeotis; P.he.= Platyrrhinus helleri; P.d.= Phyllostomus dicolor; S.l.=Sturnira lilium; C.b.= Carollia brevicauda; S.le.= Saccopteryx leptura; D.r.= Desmodus rotundus; P.h.=Phyllostomus hastatus; D.g.= Dermanura glauca; U.m.= Uroderma magnirostrum; S.c.= Saccopteryx canescens.; G.s.= Glossophaga soricina; V.n.=Vampyriscus nymphaea. 13

25 Al realizar la curva de acumulación de especies de acuerdo con el éxito de captura, se observó que la curva no fue totalmente asintótica (Figura 3). Al ajustar los datos observados al modelo paramétrico de Clench, se evidenció un buen ajuste de éste (r 2 = 0.99); la representatividad fue del 84.8% y el número de especies esperadas fue de 23. Figura 12. Curva de acumulación de especies de murciélagos ajustada al modelo de Clench. Las líneas punteadas grises indican los intervalos de confianza al 95% superior e inferior. En cuanto a los modelos no paramétricos, la representatividad fue entre 78,9 y 97.3%, mientras que el número de especies esperadas estuvo entre 19 y 23 (Tabla 2). Tabla 9. Estimadores no paramétricos con su respectiva representatividad y número de especies de murciélagos esperadas. Estimador no paramétrico Representatividad spp. Esperadas Chao 1 Mean Jack 1 Mean Bootstrap Mean MMRuns Mean MMMeans (1 run)

26 6.2 Semillas consumidas por los murciélagos Fueron colectadas un total de 78 muestras de materia fecal pertenecientes a 9 especies de murciélagos frugívoros: Artibeus planirostris, Artibeus lituratus, Carollia perspicillata, Dermanura glauca, Dermanura phaeotis, Platyrrhinus helleri, Sturnira lilium, Uroderma bilobatum y Uroderma magnirostrum. Se encontraron un total de 23 morfotipos de semillas, pertenecientes a las familias Moraceae, Clusiaceae y Piperaceae (Tabla 4). Tabla 10. Semillas encontradas por especie de murciélago. Las abreviaturas de las especies de murciélagos son las mismas empleadas en la figura 2. F.k.= Ficus killipii, F.o.= Ficus obtusifolia, P.a.= Piper aduncum A.p A.l. A.sp. C.p. D.g D.p. P.h. S.l. U.b. U.m. Cecropia sp. x F.killipii x F.obtusifolia x x x x x x Ficus sp.01 x x x x x x Ficus sp.02 x x x Ficus sp.03 x Ficus sp.07 x Ficus sp.10 x x Morfo 05 x x Morfo 06 x Morfo 12 x Morfo 16 x x Morfo 21 x x Morfo 8 x P.aduncum x Vismia sp.02 x Vismia sp.03 x 15

27 Las especies de murciélagos que presentaron el mayor número de morfotipos en sus muestras de materia fecal fueron A. planirostris, U. bilobatum y C. perspicillata con 13, 10 y 8 morfotipos de semilla respectivamente. Las especies que con menos morfotipos de semillas fueron D. glauca, P. helleri y U. magnirostrum, con 1 morfotipo de semilla cada uno (Figura 4). A.p. Figura 13. Número de morfotipos de semillas consumidas por cada especie de murciélago frugívoro. Las abreviaturas de las especies son la mismas empleadas en la figura 2. En cuanto a las semillas ingeridas por los murciélagos, los morfotipos con mayor número de apariciones en las muestras, fueron Ficus sp02, Ficus sp.01 y Ficus obtusifolia con 23, 19 y 14 muestras en las que aparecieron respectivamente. Los morfotipos con menor número de apariciones fueron Ficus killipii, Piper aduncum, Vismia sp.01, Vismia sp.02, Ficus sp.07, Morfo 06, Morfo 08 y Morfo 12 (Figura 5). Figura 14. Número apariciones de cada morfotipo de semilla en las muestras colectadas. 16

28 Al ajustar el modelo de Clench, se obtuvo un ajuste de 0,99; una representatividad de más de 71% y 24 especies esperadas (Figura 6). Figura 15. Curva de acumulación de especies de semillas consumidas por los murciélagos frugívoros durante el muestreo enerofebrero en la Hacienda Betancí-Guacamayas. La línea negra continua indica las muestras observadas, las líneas grises punteadas muestran los intervalos de confianza del 95% y la línea roja representa el modelo de Clench. Al emplear los estimadores no paramétricos, se obtuvo una representatividad entre el 43.04% y el 81.73%; el número de especies esperadas fue entre 21 y 40 especies (Tabla 4). Tabla 11. Estimadores no paramétricos con su respectiva representatividad y número de especies de semillas esperadas. Estimador no paramétrico Representatividad spp. Esperadas Chao 1 Mean Jack 1 Mean Bootstrap Mean MMMeans (1 run)

29 6.2.1 Análisis de dieta Para el análisis de la dieta solamente se tuvieron en cuenta aquellas especies que presentaron más de 3 muestras (A. planirostris, A. lituratus, C. perspicillata, U. bilobatum). Asimismo, los morfotipos de semillas que tuvieron 3 o menos apariciones en las muestras, también fueron excluidos para el análisis del valor de importancia de las plantas Amplitud de dieta La mayor amplitud de dieta, la presentó la especie Uroderma bilobatum (IL= 6.37), seguido de Carollia perspicillata (IL=5.44), Artibeus planirostris (IL= 4.10) y Artibeus lituratus (IL= 1.80) respectivamente Sobreposición de dieta El mayor solapamiento ocurrió entre las especies A. lituratus y U. bilobatum, seguido por A. planirostris y A.lituratus mientras que el menor fue entre A. lituratus y C. perspicillata (Tabla7). Tabla 12. Sobreposición de dieta calculado mediante el índice simplificado de Morisita. Las abreviaturas de las especies de murciélagos son las mismas empleadas en la figura 2. Especie A.p. A.l. C.p. U.b. A.p A.l C.p U.b. 18

30 Valor de importancia de las plantas Ficus sp.02 presentó el valor de importancia más alto para los murciélagos (IVIP= 0.256), seguido por Ficus sp.01 (IVIP=0.207) y Ficus obtusifolia (IVIP= 0.159); los valores intermedios fueron para el Morfo 05, Morfo 16, Ficus sp.07 y Morfo 21. El valor más bajo lo obtuvo Cecropia sp. (Tabla 8). Tabla 13. Índice de valor de importancia de las plantas. Las abreviaturas de las especies de semillas son las mismas empleadas en la tabla 4. Morfoespecie IVIP Ficus sp Ficus sp F.obtusifolia Morfo Morfo Ficus sp Morfo Cecropia sp Valor de importancia del dispersor De todas las especies de murciélagos frugívoros, A. planirostris resultó ser el dispersor más importante, mientras que el valor más bajo lo obtuvo A. lituratus (Tabla 10). Tabla 14. Índice del valor de importancia del murciélago como dispersor Especie IVID Artibeus planirostris Uroderma bilobatum Carollia perspicillata Artibeus lituratus

31 6.3 Ensayo de germinación de las semillas ingeridas por murciélagos Se sembraron un total de 1819 semillas provenientes de las muestras de materia fecal de los murciélagos capturados durante los primeros 9 días efectivos de muestreo. Los días después de siembra estuvieron ente 26 y 42 días dependiendo de la fecha en la que se sembró la muestra. Las especies de murciélagos de las que se obtuvieron muestras fueron A. planirostris, A. lituratus, C. perspicillata, D. phaeotis, S. lilium y U. bilobatum. Los morfotipos de semillas sembradas fueron Ficus obtusifolia, Ficus sp.01, Ficus sp.02, Ficus sp.07, Ficus sp.10, Piper aduncum, Morfo 05, Morfo 16 y Morfo 21. Aunque se sembraron la mayor cantidad de morfotipos posibles y se hicieron los respectivos cálculos de germinación, para el análisis de los resultados no se tuvieron en cuenta aquellas muestras que tuvieron un numero de semillas bajo (n<10). Debido al bajo número de muestras por especie, no se realizaron pruebas estadísticas, por lo que los resultados se muestran de modo descriptivo Capacidad de germinación Al calcular la capacidad de germinación, se tuvo en cuenta la capacidad total de germinación, y la capacidad acumulada de germinación, la cual se muestra a través de las curvas de crecimiento. De los 9 morfotipos de semillas sembradas, 5 fueron consumidas por 2 o 3 especies de murciélagos, mientras que los otros 4 morfotipos fueron consumidos por una sola especie (Figura 7). Ficus sp.01: La mayor capacidad de germinación se encontró cuando la especie dispersora fue U. bilobatum (96.4%) seguida de A. planirostris (90.3%) y A. lituratus (Figura 7a). Ficus obtusifolia: Se obtuvo la mayor capacidad de germinación cuando el dispersor fue A. planirostris, (92%), el cual presentó un valor casi tres veces mayor que S. lilium (35.7) (Figura 7b). Ficus sp.02: C. perspicillata (75.3%) obtuvo la mayor capacidad de germinación en comparación con A. planirostris (39.4%) (Figura 7c). 20

32 CAPACIDAD DE GERMINACIÓN a b c ESPECIE Figura 16. Capacidad de germinación total de las semillas sembradas. Cada gráfica muestra el morfotipo de semilla y las especies de murciélagos que la consumieron. a) Ficus sp.01, b) Ficus obtusifolia, c) Ficus sp.02. Las abreviaturas de las especies de murciélagos son los mismos empleados en la figura 2. En cuanto a la capacidad acumulada de germinación, se presentaron diferentes patrones de acuerdo con la especie de murciélago y con la semilla consumida. La capacidad acumulada de germinación para las semillas que fueron consumidas por una sola especie se estabilizó en los Morfos 5, 16 y en Ficus sp.7 y 10 (Figs 8.a-d). En cuanto las curvas que no se estabilizaron, estas fueron las correspondientes al Piper aduncum y Morfo 21 (Figs. 8e,f). 21

33 CAPCIDAD ACUMULADA DE GERMINACIÓN c a d b e DÍAS DESPUÉS DE SIEMBRA f Figura 17. Capacidad acumulada de germinación de las semillas ingeridas por los murciélagos. a) Ficus sp.01, b) Ficus obtusifolia, c) Morfo 5, d) Piper aduncum. Las abreviaturas de las especies de murciélagos son las mismas empleadas en la figura 2. 22

34 En Ficus sp.01, la capacidad acumulada de germinación fue mayor para U. bilobatum y A. planirostris que para A. lituratus; sin embargo, la capacidad de germinación alcanzó estabilidad más rápido para A. lituratus que para las otras dos especies (Fig. 9a). En Ficus obtusifolia se estabilizó cuando la especie de murciélago que consumió la semilla fue A. planirostris (Figura 9b). Ficus sp.02 se estabilizó cuando la especie dispersora fue C. perspicillata mientras que A. planirostris no alcanzó la estabilidad (Figura 9c). CAPACIDAD ACUMULADA DE GERMINACIÓN a c b DÍAS DESPUÉS DE SIEMBRA Figura 18. Capacidad acumulada de germinación de las semillas ingeridas por los murciélagos. a) Ficus sp.02, b) Morfo 21, c) Ficus sp.07, d) Ficus sp.10. Las abreviaturas de las especies de murciélagos son las mismas empleadas en la figura 2. 23

35 7. Discusión Los estudios realizados en dispersión de semillas por murciélagos en sistemas productivos se han centrado principalmente en zonas de cultivos agrícolas (Gorchov et al. 1993; Medellín Y Gaona, 1999; Galindo-González et al. 2000; Arteaga et al. 2006). Hasta hace poco se ha comenzado a investigar este tema en sistemas de ganadería (Gómez-Junco 2008 y Bedoya 2009). Dentro de los sistemas ganaderos, la modalidad silvopastoril ha mostrado ser menos nociva para la fauna local en comparación con otros tipos de manejo convencional (Sánchez 1999). El mantenimiento de parte de la cobertura vegetal original y el manejo sostenible del suelo proporciona ventajas tanto para el ganado como para la fauna asociada y el ecosistema en general como: a) mayor cantidad y variedad de alimento para el ganado, b) un microclima más favorable para los animales, c) mantenimiento de la biodiversidad y d) protección de cuencas hídricas, mejoramiento de la calidad del suelo y potencial de fijación de carbono mayor que en fincas con otro tipo de manejo (Sánchez 1999). Sin embargo, aún se desconoce en qué medida los procesos ecológicos como la dispersión de semillas se llevan a cabo en los bosques inmersos en estos tipos de sistemas productivos. El mantenimiento de estos bosques depende de que las especies que participan en estos procesos mantengan sus tamaños poblacionales estables y cuenten con los recursos que necesitan. 7.1 Estructura y composición de murciélagos Los 280 individuos capturados durante este trabajo pertenecientes a las familias Emballonuridae (2 especies) y Phyllostomidae (16 especies) (Tabla 1), constituyeron el 62.5% de las especies reportadas para el departamento de Córdoba por Ballesteros y colaboradores (2006), el 65% de las especies reportadas por Calonge y colaboradores (en prensa) para una finca de la zona y el 64% del trabajo realizado por Olaya (2010) en el mismo fragmento durante el año Adicionalmente, las especies que se capturaron en el bosque constituyeron el 90.5% de un muestreo que incluyo pastizales adyacentes al bosque, donde se compartió el 80% de las especies (León 2010). Para la Hacienda Betancí-Guacamayas se reportan 7 nuevas especies. Teniendo en cuenta el esfuerzo de muestreo, las curvas de acumulación de especies y sus ajustes a los modelos de Clench (r 2 =0.99) y a los estimadores no paramétricos empleados, se evidencia una buena representatividad (>75%) que sugiere que el muestreo realizado muestra una representación plausible del ensamblaje de murciélagos en el fragmento estudiado (Fig. 3, Tabla 2). 24

36 La especie más abundante fue A. planirostris (126 capturas) y representó el 45% de las capturas, seguida por U. bilobatum, C. perspicillata y A. lituratus (Fig. 2). Estas cuatro especies frugívoros han sido reportadas en diferentes tipos de agroecosistemas (López y Vaughan 2004, Estrada-Villegas et al y Harvey y González 2007). Su presencia dentro del ensamblaje, puede atribuirse a la disponibilidad de plantas de los géneros Ficus, Piper y Solanum las cuales constituyeron un recurso alimentario importante dentro de la dieta de estas especies. Por otra parte, la vegetación arbórea que se mantiene en la finca provee la oferta necesaria de sitios de percha para refugio. El estudio realizado en el mismo fragmento por Olaya (2010) muestra que hay especies de la familia Araceae que pueden ser usadas como sitios de percha para las especies de murciélagos de la subfamilia Stenodermatinae (Rodríguez-Herrera et al. 2007). Al igual que en este trabajo se ha encontrado que A. planirostris es la especie más abundante en las áreas de bosque seco tropical (Stoner 2001, Ávila-Cadavilla et al y Olaya- Rodríguez 2009). Especies con una menor abundancia como Lophostoma silvicolum, Phyllostomus hastatus y Phyllostomus discolor, han sido consideradas como indicadoras de la calidad del hábitat (Fenton et al y Medellín et al. 2000). Ya que el fragmento en el cual se realizó el estudio corresponde a Bs-T secundario maduro (más de 50 años) con algunas zonas de regeneración más recientes, la complejidad de la vegetación así como la densidad de sotobosque contribuye a la mayor disponibilidad y diversidad de insectos de follaje, que favorece la permanencia de Lophostoma así como otras especies reportadas en la zona que son insectívoros de follaje (Olaya-Rodríguez 2009). Se desataca la presencia de las especies de género Phyllostomus que suelen ser poco comunes en ambientes fragmentados, ya que son escasas en áreas abiertas como sabanas y pastizales de uso ganadero; estas dependen de los fragmentos donde permanecen, lo que hace que estas áreas sean de gran importancia para la conservación de estas especies (Santos et al. 2003). Según la distribución por gremios, se encontró una fuerte dominancia de los murciélagos frugívoros, lo cual corresponde con otros estudios realizados tanto en el departamento como en otros tipos de bosques neotropicales (Gómez-Junco 2008, Bedoya 2009, Ávila-Cadavilla et al y Calonge-Camargo 2009). Aunque otros trabajos realizados en la región también han reportado la mayor abundancia de los frugívoros en el ensamblaje, la proporción de este gremio ha sido menor (Ballesteros 2006, Calonge et al. en prensa, y Olaya-Rodríguez 2009). Los 25

37 insectívoros fueron los segundos en abundancia, sin embargo su porcentaje de abundancia fue muy bajo respecto a los frugívoros, lo que refleja la posible limitación por este y otros tipos de recursos en estos bosques (Fig. 1). Este trabajo se realizó durante la temporada seca, en la cual se presenta un pico de floración por lo que se esperaba encontrar una mayor abundancia de murciélagos nectarívoros, pero no fue así, y solo se capturó un individuo de la especie Glossophaga soricina. Se podría sugerir que la ausencia de nectarívoros se deba a una limitación en la oferta de flores. Sin embargo se capturaron varios individuos de especies frugívoras y omnívoras con polen en el pelo, lo que no permite llegar a una conclusión clara. Puede estar ocurriendo que el alimento específico que necesitan las especies nectarívoras este ausente o este en bajas cantidades y que los recursos florales disponibles no son los que estas especies buscan. Otra posibilidad es que las especies frugívoras y omnívoras como Uroderma bilobatum y Phyllostomus hastatus estén generando un presión sobre el recurso, lo que afectaría a los murciélagos nectarívoros. 7.2 Semillas consumidas por murciélagos A pesar del bajo número de muestras de materia fecal obtenidas en comparación con las capturas realizadas, al realizar la curva de acumulación de especies de semillas y ajustarla al modelo de Clench, se obtuvo un buen ajuste y una representatividad del 97% de las especies esperadas (Fig. 6). Cuando se realizó el cálculo de los estimadores no paramétricos se observó mucha más variabilidad ya que la representatividad estuvo dentro de un rango muy amplio, entre 43% y 82% (Tabla 4). Sin embargo, las especies de murciélagos de las que se obtuvo el mayor número de muestras, fueron a su vez las más abundantes dentro del ensamblaje. Es decir, los análisis de dieta realizados corresponden reflejan casi el 80% del muestreo total (Tabla 1, Fig. 4). Las especies de semillas que fueron consumidas en mayor medida por los murciélagos fueron de especies del género Ficus que estuvo representado por 7 especies (Tabla 3). Las otras especies de semillas consumidas pertenecientes a los géneros Cecropia, Vismia y Piper fueron encontradas en muy baja proporción dentro de las muestras y exclusivamente en las muestras de Carollia perspicillata (Fig. 5). Las plantas del género Ficus se caracterizan por estar presentes en mayor proporción que otras especies de plantas consumidas por murciélagos como Piper y Vismia en bosques maduros (Shulze et al. 2000). Lo anterior sugiere que el fragmento en el cual se realizó el estudio puede 26

38 tener una amplia oferta de frutos de Ficus lo cual se reflejó en la dieta de los murciélagos. Adicionalmente la fenología típica de este género se caracteriza por una sincronía de la floración y la fructificación explosiva a nivel individual, y por una asincronía en la floración y la fructificación continua a nivel poblacional (Janzen 1979, Spencer et al y Santinelo et al. 2007). La disponibilidad constante de frutos y una mayor abundancia de estas plantas respecto a otras que también son consumidas por murciélagos, explica que haya una mayor abundancia de frutos de Ficus dentro de la dieta de los murciélagos. La importancia de este género para el ensamblaje de murciélagos del fragmento concuerda con el valor de importancia de las plantas IVIP (Tabla 8), donde las tres especies de plantas con mayor valor de IVIP en la dieta de los murciélagos correspondieron a frutos de Ficus. En cuanto al consumo de semillas por parte de C. perspicillata se evidencia una dieta más variada en cuanto al número de géneros de plantas que consume (Tabla 3). De acuerdo con varios estudios, se ha determinado que C.perspicillata presenta una dieta amplia, pero existe una preferencia por consumir frutos de las plantas de Piper spp. (Thies & Kalko 2004, Estrada- Villegas et al. 2007, López & Vaughan 2007 y González da Silva 2008). Sin embargo la baja presencia de estas semillas en las muestras (n=1) puede indicar que el bosque no está ofreciendo suficiente recurso debido a que esta planta es típica de ambientes de procesos sucesión primaria y es una de las especies dominantes en la vegetación secundaria (Thies & Kalko 2004). El fragmento estudiado lleva ya más de 50 años de regeneración y por tanto, C perspicillata probablemente esté usando otros recursos como Ficus, Vismia y Cecropia. Al evaluar la amplitud de la dieta, se observó que U. bilobatum presenta el valor más alto indicando así un uso de recursos menos especialista. Teniendo en cuenta que U. bilobatum fue la segunda especie con más capturas durante el muestreo y la segunda con más muestras de materia fecal colectadas, se incrementa la probabilidad de encontrar un mayor número de morfotipos de semillas, aumentando la probabilidad de obtener valores más altos en la amplitud de la dieta. Sin embargo A. planirostris resultó tener una amplitud mucho menor a pesar de ser la especie más capturada (126 capturas contra 59 de la segunda más abundante) y de tener el mayor número de muestras. Lo anterior puede deberse a la preferencia del género Artibeus por plantas del género Ficus (Thies & Kalko 2004 y Gonzáles da Silva et al. 2008). En las muestras colectadas se evidenció el consumo de 6 de las 7 especies de Ficus por A. planirostris en comparación con las 3 especies de Ficus consumidas por U. bilobatum y las 2 consumidas por C. perspicillata. Estas 27

39 dos últimas especies complementaron su dieta con otros ítems alimenticios, los cuales no usaron o usaron en menor proporción A. planirostris. En cuanto a la sobreposición de la dieta, el mayor solapamiento lo presentaron U. bilobatum y A. lituratus, seguido por A. planirostris y A. lituratus. Estos resultados concuerdan con el estudio realizado por Calonge (2009) en la misma región y por Gómez-Junco (2008) en el eje cafetero, donde se presentó la misma relación en la sobreposición de la dieta. La similitud en los frutos que consumen estas especies se puede deber a: 1) la alta disponibilidad de frutos de una especie, la cual permita el consumo de más de una población sin llegar a competir por el recurso, y 2) La preferencia de estas especies por los mismos recursos. Debido a que los murciélagos frugívoros son conocidos por ser importantes dispersores en el neotrópico y teniendo en cuenta las especies de frutos que consumen, se puede inferir la importancia en el proceso de dispersión de semillas en el sitio de estudio (Thies y Kalko 2004, Geiselman et al. 2004). Según el índice de valor de importancia del dispersor (Tabla 9), los valores obtenidos para todas las especies fueron muy bajos en comparación con el trabajo realizado por Galindo-González y colaboradores (2000), pero similares con los resultados de Gómez-Junco (2008) y Bedoya (2009). Esto puede deberse principalmente al número de muestras obtenidas durante el muestreo; debido al bajo número de muestras por especie, es probable que el cálculo de este índice subestime la importancia del dispersor, por lo que se requeriría un mayor esfuerzo de muestreo para obtener un mayor número de muestras. Sin embargo, los resultados obtenidos por el índice de valor de importancia de las plantas, muestran una clara importancia de las plantas del género Ficus en la dieta de los murciélagos y por tanto en el ecosistema. La abundancia de estas plantas y el gran consumo por parte de los murciélagos frugívoros implica: 1) El incremento en la probabilidad de permanencia de los murciélagos frugívoros en el fragmento por la elevada disponibilidad de frutos, y 2) Un continuo proceso de dispersión de las semillas de las plantas del género Ficus. 7.3 Germinación de semillas consumidas por murciélagos De los 9 morfotipos de semillas sembrados durante el ensayo, solo tres presentaron dos o más dispersores y tenían un número de semillas mayor a 10, que permitiera realizar los análisis de germinación. Las tres especies de semillas sembradas pertenecieron al género Ficus el cual, 28

40 como se mencionó con anterioridad, representa la proporción más importante dentro de las muestras y en el análisis de dieta. Ficus sp.01: Presentó una capacidad de germinación similar entre Uroderma bilobatum y Artibeus planirostris y un porcentaje más bajo cuando fue A. lituratus la especie dispersora (Fig. 7a). Cuando se observó la curva de crecimiento, se evidenció que no solo existen diferencias en la capacidad de germinación, sino también en la rapidez con la que las semillas germinan (Fig. 9a). En el caso de A. planirostris y U. bilobatum el comportamiento de germinación fue muy similar; sin embargo, al observar el comportamiento de la germinación de las semillas cuando la especie dispersora fue A. lituratus, se presentó una estabilidad en la germinación más temprana que con las otras dos especies. Sin embargo dicha estabilidad presenta un valor inferior al de los otros dispersores. Se evidenció una clara diferencia en la dispersión de Ficus sp.01 cuando la consume y dispersa A. lituratus. Ficus sp.02: Se encontró una clara diferencia en la capacidad de germinación entre C. perspicillata y A. planirostris (Fig. 7c). En cuanto a la capacidad acumulada de germinación cuando la especie dispersora fue C.perspicillata, la germinación fue más rápida y la curva se estabilizó poco después de los 10 días, logrando una capacidad de germinación elevada. En cambio, cuando la especie dispersora fue A. planirostris la capacidad de germinación fue mucho más baja y la velocidad a la cual ocurrió la germinación también lo fue (Fig. 9c). Resulta particular que exista una diferencia tan marcada en la germinación de esta especie cuando cambia el dispersor. Ya que Artibeus tiene preferencia por el consumo de Ficus y Carollia prefiere consumir Piper (Thies & Kalko 2004 y Gonzáles da Silva et al. 2008), el efecto de Carollia sobre las semillas de Ficus puede mostrar que no solo importa el mayor consumo de un fruto en particular, sino la diferencia en el paso por el tracto digestivo y posterior germinación de la semilla. Los estudios realizados en germinación de semillas dispersadas por murciélagos no han encontrado diferencias significativas en el consumo de la semilla en la mayoría de especies estudiadas (López & Vaughan 2004 y Sato et al. 2008); sin embargo, estos trabajos no presentan experimentos de germinación en los que se comparen Artibeus y Carollia como dispersores efectivos de una misma semilla. Debido al consumo de diferentes ítems alimentarios de cada género, no se ha podido estimar la diferencia entre dos especies de dispersores con preferencias alimenticias tan distantes para la germinación de las semillas. 29

41 Ficus obtusifolia: Al igual que con los otros dos morfotipos de semillas se presentó una clara diferencia en la germinación de acuerdo con el dispersor. Mientras que para A. planirostris tuvo una mayor velocidad de germinación, alcanzó una estabilidad en la curva y presentó una alta capacidad de germinación, para Sturnira lilium tuvo valores inferiores en las tres variables mencionadas (Fig. 9b). Estas diferencias pueden deberse a la preferencia ya mencionada de Artibeus por los frutos del género Ficus, lo que puede llevarla a un ingestión de un número mayor de estos frutos. A pesar de la importancia de los dispersores en el proceso dispersión de semillas y en la germinación, no son los únicos factores que se han tenido en cuenta para evaluar el proceso. El aspecto primordial del dispersor, es su capacidad de alejar a la semilla del parental, y un efecto agregado es el beneficio que puede recibir la semilla al ser ingerida por el dispersor y pasar por el tracto digestivo. Se han propuesto diversas teorías sobre la dispersión de semillas, una de las más estudiadas desde su planteamiento ha sido la hipótesis de Janzen-Connell (Hyatt et al y Nathan & Casagrandi 2004), que relaciona la probabilidad de supervivencia de plántulas y semillas respecto a la distancia al parental. Debido a que los predadores y enfermedades propias de la planta se encuentran con mayor probabilidad cerca a los parentales, la supervivencia de semillas y plántulas aumenta al alejarse de parental (Janzen 1970, O Connell 1971 y Hyatt et al. 2003). Esto sugiere que los patrones de reclutamiento de los árboles en el bosque están fuertemente influenciados con la distribución natural de los enemigos de semillas y plántulas (LoGiudice & Ostfeld 2002). No solo la distancia del propágulo al parental incrementa la probabilidad de reclutamiento, sino que la dispersión del propágulo hacia nuevos claros creados en el bosque (que tienen baja densidad de adultos y probabilidad de depredación diferente) reduce la probabilidad de depredación de juveniles (Nayhan & Casagrandi 2004). Adicionalmente también se plantea que la variedad en la dieta del dispersor puede jugar un papel determinante para la sobrevivencia de las plántulas debido a que las semillas que son ubicadas en grupos conespecíficos tienden a sobrevivir menos que aquellas que están en grupos mixtos (Nathan & Casagrandi 2004). Esto se debe a que la probabilidad de encuentro de la semilla en un grupo de semillas de varias especies por su predador natural es menor y, a que la competencia intraespecífica se reduce al presentarse plántulas con diversos requerimientos de recursos. Estos planteamientos sugieren que más importante que el beneficio de una mayor germinación, es una 30

42 menor predación que está determinada por el comportamiento del dispersor sobre: 1) La distancia a la cual se dispersa la semilla, 2) El lugar en que es dispersada y 3) Qué otro tipo de semillas son depositadas en el suelo. La dispersión de semillas es un proceso de gran importancia para las plantas; los estudios realizados sobre este proceso son numerosos, al igual planteamientos acerca del por qué y el cómo se lleva a cabo este proceso. Sin embargo es poco lo que se entiende de este proceso y falta mucha investigación que incorpore todos los elementos que se han estudiado por separado en uno solo para ver la dispersión de semillas de una manera más completa y global. Debido a que las zonas de bosque seco tropical ha sufrido tanto deterioro y disminución, entender el proceso de germinación de semillas, el papel de los dispersores y su papel en el mantenimiento y recuperación de estas áreas es importante. 31

43 8. Conclusiones La estructura y composición del ensamblaje de murciélagos mostró una clara dominancia del gremio de los frugívoros con una alta abundancia de las especies Artibeus planirostris, Uroderma bilobatum, Carollia perspicillata y Artibeus lituratus, especies que son típicas de agroecosistemas. Asimismo, la presencia de especies de otros gremios como Lophostoma silvicolum, Phyllostomus hastatus y Phyllostomus discolor, indican una buena calidad del fragmento de bosque presente en la Hacienda Betancí-Guacamayas. Las semillas consumidas por los murciélagos frugívoros fueron principalmente del género Ficus lo que indica la disponibilidad suficiente de frutos de esta especie para el consumo de varias de las especies de murciélagos, y explica la preferencia de estos frutos por varias de las especies de murciélagos que fueron más abundantes dentro del ensamblaje. La amplitud de la dieta mostró que a pesar que las especies de género Artibeus consumen un buen número de recursos, tienen una clara preferencia por Ficus lo que genera que su aporte en la dispersión de semillas en el ecosistema esté restringido en su mayor parte a este género. Otras especies como C. perspicillata presentan una dieta más variada en cuanto a los géneros de plantas que consumen, y por tanto brindan el servicio de dispersión a un grupo más amplio de especies vegetales. El haber encontrado diferencias en los patrones de germinación de las tres especies que tuvieron más de un dispersor, sugiere que la especie de dispersor influye sobre la germinación de la semilla. 32

44 9. Recomendaciones Aumentar el esfuerzo de muestreo con el fin de colectar un mayor número demuestras de materia fecal para realizar tanto los análisis de dieta como los ensayos de germinación. Realizar muestreos durante todas las épocas del año (seca, lluviosa y transiciones) con el fin de entender las variaciones temporales acerca de todos los frutos que pueden estar consumiendo y las semillas que están dispersando los murciélagos. Estandarizar el método del ensayo de germinación y la aplicación de los índices respectivos ya que estos han sido desarrollados para experimento de germinación controlados en laboratorio y con una disponibilidad de semillas homogénea para todos los tratamientos. En el caso de los experimentos de germinación realizados en campo y dependiendo de las muestras y capturas que se obtengan, no siempre es posible contar con un número estándar de semillas para aplicar la prueba. Incrementar el tiempo del ensayo de germinación para estabilizar todas las curvas acumuladas de germinación. Los anterior permitirá realizar análisis e inferencias más acertadas, así como se podrá observar el comportamiento total de la germinación. Realizar un experimento de germinación que tenga en cuenta controles de las semillas con y sin pulpa con el fin de evaluar qué especie de murciélago es mejor dispersor. Realizar un estudio fenológico de las plantas que están siendo consumidas por el conjunto de murciélagos frugívoros para entender el efecto de la fenología sobre el consumo, dispersión y distribución de las semillas. Realizar estudios que contemplen todo lo relacionado con la distancia de dispersión y la predación post-dispersión. 33

45 Implementar junto con los ensayos de germinación, ensayos realizados en el suelo del bosque con el fin de incorporar otras variables que influyen en la germinación. Comparar otros fragmentos para saber las diferencias que hay en el proceso de dispersión en cada uno de estos. Evaluar si hay un efecto positivo, negativo o neutro sobre la dispersión en diferentes escenarios. 34

46 10. Bibliografía: Alberico, M., Cadena, A., Hernandez-Camacho, J., Muñoz-Saba, Y Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana. 1(1): Aguilar, D. M Dispersión de semillas por murciélagos en cuatro estados sucesionales de una localidad subandina. Tesis Pregrado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Estudios Ambientales y Rurales. Bogotá, Colombia. 111p. Anderson, J. T. Rojas, J. S. Flecker, A. S High-quality seed dispersal by fruit-eating fishes in Amazonian floodplain hábitats. Oecologia. 161 (2): Arteaga, L. L., Aguirre, L. F., Moya, M. I Seed rain produced by bats and birds in forest islands in a neotropical savanna. Biotropia. 38(6): Ávila-Cadavilla, L. D., Stoner, K. E., Henry, M., Alvarez, M. Y Composition, structure and diversity of phyllostomid bat assemblages in different successional stages of a tropical dry forest. Forest Ecology and Management 258: Ballesteros, J.; Racero, J., Núñez, M Diversidad de murciélagos en cuatro localidades de la zona costanera del departamento de Córdoba Colombia. Rev.MVZ Córdoba 12(2): Bedoya-Osorio, C Dispersión de semillas por el conjunto de murciélagos frugívoros en dos sistemas productivos (ganadería extensiva y cultivos mixtos) en el eje cafetero, Colombia. Tesis Pregrado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Departamento de Biología. Bogotá. Colombia. 118p. Begon, M., Townsend, C. R. & Harper, J. C Ecology. From individuals to Ecosystems. 4 th Edition. Blackwell Publishing. U. K. 759p. Bonaccorso, F. J., Gush, T. J Feeding behaviour and foraging strategies os captive Phyllostomid fruit bats: An experimental study. The Journal of Animal Ecology. 56(3): Calonge-Camargo, B Dieta y estructura trófica del ensamblaje de Murciélagos en un sistema de ganadería extensiva en Remanentes de bosque seco tropical en Córdoba (Colombia). Trabajo pregrado Biología. Facultad de Ciencias. Pontificia Universidad Javeriana. 101p. 35

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50 Olaya-Rodriguez, H Análisis de la estratificación vertical del ensamblaje de murciélagos de un fragmento de bosque seco tropical (Córdoba, Colombia) a partir de la heterogeneidad del hábitat y la ecomorfología alar. Trabajo pregrado Biología. Facultad de Ciencias. Pontificia Universidad Javeriana. 88p. Otero-Álvarez, E., Mosquera-Aguirre, L., Silva-Castro, G., Gumán-Victoria, J. C. (eds) Bosque Seco Tropical Colombia. Banco de Occidente Credencial. I/M editores. 204p. Peña, L. Estudios en fisiología de semillas de Tectona grandis L. F. (Teca). Tesis pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Ciencias. 123p. Pérez-Torres, J Dinámica del ensamblaje de murciélagos en respuesta a la fragmentación en Bosques nublados: un modelo de ecuaciones estructurales. Tesis de Doctorado en Ciencias Biológicas. Pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Ciencias. Departamento de biología. Bogotá. 291p. Pulliam, H. R Sources, sinks, and population regulation. American Naturalist. 132: Rodríguez-Herrera, B., Medellín, R. A., Timm, R. M Murciélagos neotropicales que acampan en hojas. Primera ed. INBio. Santo Domingo de Heredia, Puerto Rico. 178 p. Sánchez, M. D Sistemas agroforestales para intensificar de manera sostenible la producción animal en Latinoamérica tropical. En: Sánchez, M.D & Rosales, M. (eds.). Agroforestería para la producción animal en Latinoamérica. Estudio FAO de producción y sanidad animal. 143 FAO, Roma. Pp Santinelo, R. A., Rodrigues, E., Oliveira, A Phenological patterns of Ficus citrifolia (Moraceae) in a seasonal humid-subtropical region in Southern Brazil. Plant. Ecol. 188: Santos, M., Aguirre, L. F., Vázquez, L. B., Ortega, J Mammalian Species: Phyllostomus hastatus. American Society of Mammalogists. 722: 1-6. Sato, T. M., Camargo pasos, F. Noguera, A Frugivoria de morcegos (Mammalia, Chiroptera) em Cecropia pachystachya (Urticaceae) e seus efeitos na germinação das sementes Seidler T, Plotkin JB (2006) Seed dispersal and spatial pattern in tropicaltrees. Public Libr Sci Biol 4:

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52 ANEXOS Anexo 1. Foto del área de estudio Carretera Buenavista Casa principal de la a hacienda Fragmento donde se realizó el muestreo Área ampliada del fragmento 41

53 Anexo 2. Referencias de las descripciones de especies empleadas para la determinación de murciélagos.. Álvarez, J. Willig, M. R., Jones, K. Jr. & Webster, D Mammalian Species: Glosophaga soricina. American Society of Mammalogists. 379: 1-9. Baker, R. J. & Clarks, C. L Mammalian Species: Uroderma bilobatum. American Society of Mammalogists. 279: 1-4. Clouter, D. & Thomas, D. W Mammalian Species: Carollia perspicillata. American Society of Mammalogists. 417: 1-9. Ferrell, C. S. & Wilson Don. E Mammalian Species: Platyrhinus helleri. American Society of Mammalogists. 373: 1-5. Gannon, M. R., Willig, M. R. & Jones, K. Jr Mammalian Species: Sturnira lilium. American Society of Mammalogists. 333: 1-5. Hollis, L Mammalian Species: Artibeus planirostris. American Society of Mammalogists. 775: 1-6. Lancey, F. D., Goetze, J. R. & Jones, C Mammalian Species: Saccopteryx leptura. American Society of Mammalogists. 582: 1-3. Lewis, S. E. & Wilson Don E Mammalian Species: Vampyressa pussila. American Society of Mammalogists. 292: 1-5. Medellín, R. A. & Arita, H. T Mammalian Species: Tonatia evotis and Tonatia silvicola. American Society of Mammalogists. 334: 1-9. Ortega, J. & Castro Arellano, I Mammalian Species: Artibeus planirostris. American Society of Mammalogists. 662: 1-9. Santos, M., Aguirre, L. F., Vázquez, L. B., Ortega, J Mammalian Species: Phyllostomus hastatus. American Society of Mammalogists. 722: 1-6. Timm, R. M Mammalian Species: Artibeus phaeotis. American Society of Mammalogists. 235:

54 Anexo 3. Fotos de semillas teñidas de rojo por el uso de Vitavax 43