MACRO-MEDUSAS (CNIDARIA: CUBOZOA, HYDROZOA Y SCYPHOZOA) OBSERVADAS EN LAS COSTAS DEL ESTADO NUEVA ESPARTA, VENEZUELA.

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1 Bol. Inst. Oceanogr. Venezuela, 54 (2): (2015) 3 Figs., 1 Tab. MACRO-MEDUSAS (CNIDARIA: CUBOZOA, HYDROZOA Y SCYPHOZOA) OBSERVADAS EN LAS COSTAS DEL ESTADO NUEVA ESPARTA, VENEZUELA. NICOLÁS EHEMANN 1, PATRICIA RIGIO 1 & CRISTINA CEDEÑO-POSSO 2. 1 Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Universidad de Oriente, Isla de Margarita, Venezuela. 2 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras José Benito Vives de Andréis INVEMAR, Colombia. nehemann@yahoo.com RESUMEN: Se realizó un inventario de las principales medusas distribuidas en diferentes localidades del estado Nueva Esparta, durante los años 2009 al Las medusas fueron observadas y colectadas durante faenas de pesca, buceo (snorkeling y SCUBA) y varadas en las orillas, siendo capturados 30 ejemplares. La Clase que presentó mayor riqueza especifica fue Scyphozoa, con cuatro familias y cuatro especies, pertenecientes a dos órdenes, Cassiopea xamachana y Lychnorhiza sp. (Orden Rhizostomeae) y Pelagia noctiluca y Aurelia aurita (Orden Semaeostomeae); en segundo lugar las dos especies Tripedalia cystophora (Orden Carybdeida) y Chiropsalmus quadrumanus (Orden Chirodropida) pertenecientes a la Clase Cubozoa; mientras que, la especie Rhacostoma atlanticum fue la única representante de la Clase Hydrozoa. Palabras claves: aguamalas, aguaviva, inventario, Mar Caribe. ABSTRACT: An inventory of the main jellyfish distributed in different locations of Nueva Esparta state was made, during years 2009 to The jellyfish were observed and collected during fishing operations, diving (snorkeling and SCUBA) and stranded on the beach, collecting a total of 30 specimens.. The Class Scyphozoa presented the highest species richness with four families and four species; on the other hand, the Class Cubozoa was represented by two species, while one species was representative of the class Hydrozoa. Keywords: jellyfish, jellies inventory, Caribbean Sea. INTRODUCCIÓN El interés científico sobre las medusas se ha incrementado en la última década, debido a los crecientes problemas que generan la ocurrencia de las proliferaciones masivas de medusas, conocidas bajo el término blooms. Ha sido previamente reseñado, que estos blooms repercuten de manera negativa la economía y el equilibrio bioecológico de una región, afectando sectores como el turismo (disminución de bañistas); a la maricultura (alterando las condiciones químicas y físicas del agua); a la pesquería (mediante la ingesta de huevos y larvas de especies comerciales); a la faena de pesca disminuyendo el esfuerzo de pesca en la abundancia de captura y al enredar las artes de pesca y finalmente en la disminución de la biomasa planctónica disponible para las siguientes tramas ecológicas (MIANZAN & CORNELIUS 1999; GRAHAM et al. 2003; HOLST 2012). La ocurrencia de estos blooms, actualmente sigue siendo una interrogante sin una verdad absoluta. Algunos investigadores reseñan, que estas proliferaciones masivas, se encuentran íntimamente emparentadas con aguas eutróficas y residuales de origen humano, con altas concentraciones de fósforo inorgánico y nitrógeno (KIDEYS 2002); otros autores como MIANZAN & CORNELIUS (1999), lo relacionan con los cambios climáticos (calentamiento global); MILLS (2011) lo relaciona como consecuencia 185

2 EHEMANN ET AL. de la sobrepesca comercial, la cual continua disminuyendo las poblaciones de los depredadores topes de la cadena alimenticia; y otros mencionan que todos estos factores descritos previamente interactúan de manera holística causando estos blooms (MIANZAN & CORNELIUS 1999; CEDEÑO-POSSO 2010). En América latina recientemente han sido publicados diferentes listas e inventarios de medusas, entre estos el de SEGURA-PUERTAS et al. (2003) en México, MIGOTTO et al. (2002) y MORANDINI et al. (2005) en Brasil y CEDEÑO-POSSO (2013) en Colombia. Para Venezuela existe un registro previo relacionado con la abundancia y composición de medusas (ZOPPI 1961), en el cual se reportan y describen 15 especies, 13 hidromedusas y 2 escifomedusas. De manera general, los estudios realizados en el grupo de Cnidarios se han enfocado en la clase Anthozoa (corales, anémonas y zoantideos); siendo escasos los registros sobre medusas, es por ello que esta investigación tiene como finalidad contribuir al conocimiento actual de las especies de medusas que han sido observadas en las tres islas que conforman al estado Nueva Esparta: Isla de Coche, Isla de Cubagua y la Isla de Margarita. MATERIALES Y MÉTODOS Las medusas fueron observadas en diversas localidades del estado Nueva Esparta (Figura 1) durante faenas de pesca, buceo (snorkeling y SCUBA) y varadas en las orillas de las playas durante 2009 al Para su debida identificación fueron retiradas vivas del agua mediante redes pequeñas, depositadas en cilindros plásticos de 20 Litros y/o en viveros de las embarcaciones de pesca. Posteriormente fueron preservadas en formol al 10%. Las bibliografías utilizadas para la identificación de las escifozoa y cubomedusas fueron MIANZAN & CORNELIUS (1999) y HUMANN & DELOACH (2002); mientras, la identificación de las Hidromedusas fue usado KRAMP (1959; 1961). Los ejemplares fueron donados al Laboratorio de Ecología Marina de la Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar de la Universidad de Oriente bajo los códigos LEM-C001 al LEM-C007 respectivamente. La figura 2 representa una morfología descriptiva de las medusas para poder comprender en el texto las partes a las cuales se hace referencia durante los resultados obtenidos a continuación. RESULTADOS Fueron colectados e identificados un total de 30 ejemplares durante la época de estudio. En la tabla 1 se presentan las especies identificadas para las islas de Coche, Cubagua y Margarita, identificando un total de siete especies pertenecientes a tres clases y siete familias. La Clase que presentó mayor riqueza especifica fue Scyphozoa, con cuatro familias y cuatro especies, pertenecientes a dos órdenes, Cassiopea xamachana y Lychnorhiza sp. (Orden Rhizostomeae) y Pelagia noctiluca y Aurelia aurita (Orden Semaeostomeae); en segundo lugar las dos especies Tripedalia cystophora (Orden Carybdeida) y Chiropsalmus quadrumanus (Orden Chirodropida) pertenecientes a la Clase Cubozoa; mientras que, la especie Rhacostoma atlanticum fue la única representante de la Clase Hydrozoa. Rhacostoma atlanticum L. Agassiz, Material examinado: Cinco ejemplares, cuyo rango de tamaño varió entre 4 y 12 cm de diámetro, colectadas y avistadas principalmente en la zona Sur de la Isla de Margarita. Descripción: es una especie nerítica y mesopelágica, ha sido documentada para el Suroccidente del océano Atlántico (BOUILLON 1999); se caracteriza por presentar Fig. 1. Mapa del estado Nueva Esparta, indicando las tres islas y los lugares de observación y colecta de las especies de medusas registradas en esta investigación. Rhacostoma atlanticum (triángulo de fondo blanco); Cassiopea xamachana (circulo negro); Lychnorhiza sp. (circulo de fondo blanco); Aurelia aurita (triángulo negro); Pelagia noctiluca (cuadrado de fondo blanco); Chiropsalmus quadrumanus (pentágono negro) y Tripedalia cystophora (cuadrado negro). 186

3 Macro-medusas (Cnidaria: Cubozoa, Hydrozoa y Scyphozoa) Fig. 2. Representación esquemática de la morfología en la parte aboral de las medusas indicando sus partes. muchos tentáculos delgados en el borde de la campana, pudiéndose observar y sentir la rugosidad de los canales radiados en la parte aboral, siendo esta una de sus rasgos principales. Es una especie incolora y/o transparente e inofensiva para el ser humano. (Figura 3A). Cassiopea xamachana Bigelow, Material examinado: Cinco ejemplares de tamaño comprendido entre 7 y 25 cm de diámetro, colectadas y avistadas principalmente en las lagunas costeras de aguas someras de la Isla de Margarita, incluyendo el Parque Nacional La Restinga. Descripción: esta especie es semi-bentónica. Observadas en reposo sobre fondos areno-fangosos (principalmente), en aguas someras con posición invertida, es decir, con los brazos orales expuestos hacia la superficie. Presentan ocho brazos orales ramificados, coloración variable, generalmente pardo opaco, con pequeñas líneas radiales blancas en la campana. Esta especie secreta un mucus urticante (cargado de nematocistos) que pueden ser nocivos para el ser humano causando dolor en las áreas afectadas. La característica principal de esta especie es la presencia de vesículas alargadas en forma de hojas, en cada ejemplar puede variar el color desde verde hasta azul o blanco. La técnica de alimentación de esta medusa es por sedimentación, recibiendo lo que desciende en la columna de agua sobre sus brazos y boca; sin embargo, se presume que establece una simbiosis con los organismos fotosintéticos encontrados en las vesículas en forma de hojas, manteniendo así una alimentación autotrófica a su vez (Figura 3B). Lychnorhiza sp. Haeckel, 1880 Material examinado: Tres organismos, con diámetro de campana comprendido entre 12 y 30 cm, avistadas y colectadas en diversas playas de la isla de Margarita e inclusive en la isla de Coche, observadas en la superficie del agua entre las islas del estado Nueva Esparta. Descripción: es una especie mesopelágica de volumen moderado, en forma de balón, presenta cuatro brazos orales blancos y pequeñas orejeras triangulares de color TABLA 1. Lista de las especies de macromedusas reportadas en esta investigación para las costas del estado Nueva Esparta, Venezuela. Clase Orden Familia Especie Hydrozoa Leptothecata Aequoreidae Rhacostoma atlanticum L. Agassiz, 1851 Scyphozoa Rhizostomeae Semaeostomeae Cassiopeidae Cassiopea xamachana Bigelow, 1892 Lychnorhizidae Lychnorhiza sp. Haeckel, 1880 Ulmaridae Aurelia aurita (Linnaeus, 1758) Pelagiidae Pelagia noctiluca (Forsskål, 1775) Cubozoa Chirodropida Chiropsalmidae Chiropsalmus quadrumanus (F. Muller, 1859) Carybdeida Tripedaliidae Tripedalia cystophora Conant,

4 EHEMANN ET AL. azul-morado en los bordes de la campana. Los canales radiados en la subumbrella son observados en forma de líneas irregulares que van del centro (boca) a los bordes de la campana. En la actualidad, Lychnorhiza lucerna Haeckel, 1880, es una especie monoespecífica en el Atlántico; debido a que los caracteres diagnósticos (los últimos dos descritos anteriormente), no coincidían del todo con la de la especie reportada, los ejemplares descritos en este trabajo se les identificó y redactó como Lychnorhiza sp. En los organismos vivos fue posible observar y extraer de la subumbrella y alrededor de los brazos orales, camarones del género Periclimenes (HERNÁNDEZ et al. 2012) y juveniles de la familia Carangidae viviendo en una relación simbiótica. A pesar de su tamaño y volumen, esta especie no representa ninguna amenaza para el ser humano, pero si afecta de manera negativa en las faenas de pesca al ser arrastradas por las redes (Figura 3C). de Margarita, en el Manglillo y en la Laguna Las Marites. Descripción: medusas con la umbrela de color blancuzco en forma de cubo y tentáculos cortos de color trasparente. Pueden observarse fácilmente los cuatro ropalias, uno a cada lado de la umbrela, debido a su color oscuro. Posee cuatro pedalias, cada uno ramificado en 6 tentáculos. El manubrio ubicado en la boca de la campana posee cuatro labios. Esta especie es altamente urticante (Figura 3F). Tripedalia cystophora Conant, 1897 Material examinado: cinco ejemplares colectados en la Isla de Margarita en el Parque Nacional La Restinga. Descripción: cubomedusa transparente ligeramente amarilla, de pequeño tamaño, hasta 1 cm de altura, con tres pedalios en cada borde de la umbrela. Los ropalios (4) son fácilmente observables al igual que en C. cuadrumanus debido a su color oscuro. Esta especie es levemente urticante (Figura 3G). Aurelia aurita (Linnaeus, 1758) Material examinado: Cuatro de 20 a 35 cm de diámetro, colectadas principalmente en la zona Sur de la isla de Margarita, pero avistadas en diferentes costas de Margarita. Descripción: se caracterizan por ser transparente con una umbrella de gran tamaño en forma de plato, en la cual en su parte central son apreciados cuatro círculos simétricos de color rosado claro que representan las gónadas en estado maduro. Presentan tentáculos marginales cortos y numerosos. Es una especie bastante común y no letal para el ser humano (Figura 3D). Pelagia noctiluca (Forskål, 1775) Material examinado: Tres entre 4 y 7 cm de diámetro, colectadas en la parte Suroccidente de la isla de Margarita y al Norte de Cubagua. Los avistamientos eran de tipo masivo Bloom a una milla náutica de la costa, se ha documentado que esto ocurre solo por un tiempo específico (en esta investigación durante mayo y junio). Descripción: es una especie pelágica, cuyos ejemplares estudiados presentaban una umbrella en forma de hongo, con una coloración llamativa de morado-rosado, presentando tentáculos largos (más de 2 veces su propio tamaño), cuatro brazos orales cortos (de menor tamaño que los marginales) y nematocistos altamente urticantes para el ser humano (Figura 3E). Chiropsalmus quadrumanus (Müller, 1859) Material examinado: cinco ejemplares colectados en la isla Fig. 3. Macro medusas observadas en el estado Nueva Esparta. (A) Rhacostoma atlanticum, fotografía de NICOLÁS EHEMANN; (B) Cassiopea xamachana, fotografía por PATRICIA RIGIO; (C) Lychnorhiza sp. fotografía de NICOLÁS EHEMANN; (D) Aurelia aurita, fotografía de NICOLÁS EHEMANN; (E) Pelagia noctiluca, fotografía de TEODORO SOLÓRZANO; (F) Chiropsalmus quadrumanus fotografía de PATRICIA RIGIO y (G) Tripedalia cystophora, imagen tomada de Smithsonianscience.org 188

5 Macro-medusas (Cnidaria: Cubozoa, Hydrozoa y Scyphozoa) DISCUSIÓN Los efectos económicos negativos y la reputación nociva para el ser humano que tienen las medusas es bien conocido, sin embargo; estos organismos de cuerpo gelatinoso, son importantes para mantener el equilibrio bioecológico natural de los océanos y zonas costeras, cumpliendo un rol en el transporte de materia orgánica y energía desde la superficie hacia las profundidades, además, influyen en la dinámica de los sistemas costeros en el reciclaje del nitrógeno inorgánico disuelto en el agua (mediante las zooxantelas) similar a los corales (VINOGRADOV & SHUSKINA 2002; CEDEÑO-POSSO 2010); pudiendo crear otras relaciones simbióticas (además de la zooxantela) con peces y pequeños crustáceos que se agrupan debajo de su campana y brazos orales posiblemente utilizándola como medio de protección y transporte (LYNAM & BRIERLEY 2007) como fue evidenciado en este estudio con Lychnorhiza sp. Esta investigación reporta para la zona nororiental de Venezuela, (particularmente para el estado Nueva Esparta) siete especies de macro medusas. El número de especies reportados en este estudio, puede ser reducido si se compara con estudios realizados en otros países de la costa oeste del Océano Atlántico como Brasil (347 especies de Hydrozoa, 23 especies de Scyphozoa y 3 especies de Cubozoa) MIGOTO et al. (2002); o en México (21 especies de Hydrozoa y 2 Scyphozoa) MENDOZA-BECERRIL (2006) o inclusive el realizado por ZOPPI (1961) para Venezuela. Estas diferencias reportadas se atribuyen al tipo de muestreo realizado para la colecta de los ejemplares (redes planctónicas) y otro factor es que el grupo de los Hydrozoa suelen ser microscópicos. Sin embargo, esta riqueza específica descrita en este reporte supera a las seis especies reportadas por CEDEÑO-POSSO (2010) para las aguas superficiales costeras de la región de Santa Marta, Colombia. Es importante señalar que todas las especies aquí descritas también fueron observadas y reportadas para Brasil (MIGOTO et al. 2002); mientras que, con Colombia solo las especies en común fueron Cassiopea xamachana, Lychnorhiza sp. y Chiropsalmus quadrumanus (CEDEÑO- POSSO 2010); por otro lado, la única especie en común con México fue Aurelia aurita (MENDOZA-BECERRIL 2006). Estas diferencias puede atribuirse o inferirse a las estaciones y épocas de muestreo (escala temporal), hábitos de las especies de medusas o a barreras físicas como las corrientes y mareas que no permiten el intercambio genético y/o dispersión de manera uniforme dentro del Mar Caribe creando poblaciones o especies particulares para cada área geográfica. Quizás uno de los principales problemas para el estudio de este grupo particular de los Cubozoa, Hydrozoa y Scyphozoa a nivel nacional, es su dificultad para ser capturados, preservados de manera adecuada, aunado a una difícil identificación acertada y una poca importancia comercial, entre otros aspectos; sin embargo, este trabajo podría considerarse como el primer paso para descubrir que otras especies de medusas nos visitan en nuestras aguas continentales venezolanas y caribeñas. AGRADECIMIENTO En honor y memoria del profesor Dr. HERMES MIANZAN del INIDEP, Argentina, y agradecimientos al Profesor Dr. GABRIEL GENZANO de la Universidad de Mar del Plata, Argentina. BIBLIOGRAFIA BOUILLON, J Hydromedusae. In: D BOLTOVSKOY (ed) South Atlantic zooplankton: Backhuys Publishers, Leiden, The Netherlands. CEDEÑO-POSSO, C Composición preliminar de las medusas (Cnidaria: Cubozoa y Scyphozoa) de las aguas superficiales costeras de la región de Santa Marta, Colombia. Trabajo de Grado Licenciatura Biología Marina. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Bogotá, Colombia. 120 pp Cubomedusas (Cnidaria: Cubozoa) del Mar Caribe Colombiano. Acta Biológica Colombiana 18 (1): GRAHAM, W., D. MARTIN, D. FELDER, V. ASPER & H. PERRY Ecological and economic implications of a tropical jellyfish invader in the Gulf of Mexico. Biological Invasions 5: HERNÁNDEZ, X., N. EHEMANN, P. RIGIO & C. LIRA Primer reporte para Venezuela de Periclimenes paivai (Chace, 1969) (Crustacea: Paleomonidae), asociado a la medusa Lychnorhiza sp. (Scyphozoa: Rhizostomeae) en Chacachacare, Isla de Margarita, Venezuela. IX Congreso Científico Universidad de Oriente, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela. 189

6 EHEMANN ET AL. HOLST, S Morphology and development of benthic and pelagic life stages of North Sea jellyûsh (Scyphozoa, Cnidaria) with special emphasis on the identiûcation of ephyra stages. Marine Biology 159: HUMANN, P. & N. DELOACH Reef creature identification. Florida Caribbean Bahamas. New World publications, Inc. Jacksonville, Florida USA pp. KRAMP, P The hydromedusae of the Atlantic Ocean and adjacent waters. Dana Report 46: Synopsis of medusae of the world. Journal of Marine Biological Association of the United Kingdom. 40: KIDEYS, A Fall and rise of the Black Sea Ecosystem. Science Compass 297: LYNAM, C. & A. BRIERLEY Enhanced survival of 0- group gadoid fish under jellyfish umbrellas. Marine Biology 150: MENDOZA-BECERRIL, M Diversidad de Medusas (Phylum: Cnidaria) en la Laguna Madre, Tamaulipas, México. Tesis Profesional. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Instituto Politécnico Nacional. 60 pp. MIANZAN, H. & P. CORNELIUS Cubomedusae and Scyphomedusae. In South Atlantic Zooplankton. Backhuys Publishers, Leiden, 1, p MIGOTTO A., A. MARQUES, A. MORANDINI & F. DA SILVEIRA Checklist of the Cnidaria Medusozoa of Brazil. Biological Neotropical. 2(1): MORANDINI A., D. ASCHER, S. STAMPAR & J. FERREIRA Cubozoa e Scyphozoa (Cnidaria: Medusozoa) de águas costeiras do Brasil. Iheringia, Série Zoologia 95(3): SEGURA-PUERTAS, L., E. SUÁREZ-MORALES & L. CELIS A check list of the medusae (Hydrozoa, Scyphozoa and Cubozoa) of Mexico. Zootaxa 194: VINOGRADOV, M. & E. SHUSHKINA Vertical distribution of gelatinous macroplankton in the north pacific observed by manned submersibles Mir-1 and Mir- 2. Journal of Oceanographic 58: ZOPPI E Medusas de la región este de Venezuela. Boletín Instituto Oceanográfico de Venezuela. 1(1): RECIBIDO: Octubre 2015 ACEPTADO: Febrero