Abejas (Hymenoptera: Apoidea) de la zona de influencia del Embalse Porce II (Antioquia, Colombia) Por: Allan Henry Smith Pardo

Transcripción

1 1 Abejas (Hymenoptera: Apoidea) de la zona de influencia del Embalse Porce II (Antioquia, Colombia) Por: Allan Henry Smith Pardo Tesis para optar al título de Magister en Entomología Director del trabajo: Gilberto Morales Soto I.A. M.Sc. Asesora: Clara Isabel Aguilar Sierra Bióloga. Doctor en Ciencias UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA Sede Medellín FACULTADES DE CIENCIAS Y CIENCIAS AGROPECUARIAS 1999

2 2 Agradecimientos. Deseo expresar mis sinceros agradecimientos a las Empresas Publicas de Medellín (EEPP) E.S.P por su apoyo económico y logístico a esta investigación, en especial a los Ingenieros Luis Guillermo Wolf y Henry Orozco; al Ing. Gilberto Morales director de esta investigación por su apoyo decidido y su dirección acertada, a la Dra. Clara Isabel Aguilar por su colaboración con el trabajo palinológico y su asesoría en el trabajo general, al Dr. Terry Griswold del Bee Biology and Systematics Laboratory del USDA, Utah State University, Logan por su colaboración y capacitación en la sistemática de las abejas silvestres; a los doctores Guiomar Nates y Carlos Vergara de las Universidades Nacional de Colombia, Sede Bogotá y Universidad de las Américas, Puebla, Mx. por su capacitación en las abejas silvestres de Colombia y México; a los jurados del presente trabajo (Drs. Nates y Fernandez), por sus comentarios y recomendaciones; al Ing. Javier Martinez por su ayuda en el manejo y análisis de las bases de datos; al Ing. Alvaro Lema T. por su ayuda en el análisis estadístico de los resultados; al Ing. Carlos Mario Orozco y a Beatriz Bedoya quienes elaboraron los dibujos científicos; a los Auxiliares de Laboratorio por su ayuda en la digitación de los datos y etiquetada de los especímenes; a los auxiliares de campo por su colaboración; al Herbario Medel por su ayuda en la identificación del material vegetal; a mis compañeros del Posgrado por su compañía en el trabajo y en general al personal del Laboratorio de Entomología de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín.

3 3 A mi familia: Aide, Juan Pablo, Carolina, Maria del Carmen, Jhon Paul y a mi esposa: Cristina por su amor y comprensión.

4 4 Objetivos. General: Estudiar las abejas del área de influencia del Embalse Porce II. (Antioquia, Colombia). Específicos: - Realizar un inventario de la fauna de abejas en los diferentes estados sucesionales del área de influencia del Embalse Porce II. - Aplicar algunos índices que permitan un mejor conocimiento de la comunidad de abejas, de los cambios en su estructura y de sus relaciones con el componente vegetal. - Sentar las bases para posteriores trabajos de monitoreo, sistemática del grupo y de su papel como visitantes florales.

5 5 Introducción. Las abejas pertenecen al Orden Hymenoptera, Suborden Apocrita, cuyos individuos se caracterizan por poseer una cintura que es una constricción del primer segmento del abdomen, el cual se incorpora a la parte posterior del tórax y se conoce como el propodeo. En este suborden se encuentra la subdivisión Aculeata o en Vespomorpha según el autor (Fernández, comunicación personal) que comprende las abejas, las avispas y las hormigas (O toole & Raw 1991). Aun no hay estimativos consistentes del número de especies de himenópteros para las regiones tropicales; sin embargo, en algunas zonas los datos indican que los himenópteros pueden ser tan diversos en los trópicos como en las zonas templadas (La Salle & Gauld 1993). En muchas regiones los himenópteros son uno de los mayores componentes de la entomofauna; presentan variados hábitos alimenticios, desde fitófagos hasta parásitoides y diferentes grados de sociabilidad, desde solitarios hasta altamente sociales ; son también de importancia económica para el hombre en el control de plagas, la polinización de muchas plantas, la elaboración de productos comerciales y por los daños que algunos pueden causar (La Salle & Gauld 1993). Aparentemente las abejas tuvieron su origen en algunas avispas de la familia Sphecidae, las cuáles a su vez se diferencian de las abejas en que son cazadoras e insectívoras y morfológicamente en que no poseen pelos plumosos, ni el basitarso posterior ensanchado (O toole & Raw 1991). La clasificación de las abejas no es completa aun, dada la amplia diversidad de éstas; algunos autores consideran que la superfamilia Apoidea (que incluye aproximadamente el 20% de los himenópteros) se divide en once familias (Molina 1978; Michener 1992; Michener, McGinley & Danforth 1994), otros ubican todas las abejas en una sola familia: Apidae que se compone de 11 subfamilias y la cual con Sphecidae constituye la superfamilia Apoidea (Griswold, Parker & Hanson 1995) ; hay quienes consideran que la superfamilia Apoidea esta constituida sólo por las familias Sphecidae, Colletidae, Andrenidae, Megachilidae y Apidae (Roig Alsina & Michener 1993). Los integrantes de la superfamilia Apoidea pueden ser reconocidos por númerosos caracteres, de los cuáles los más notables son la presencia de un lóbulo pronotal, algunos pelos plumosos o ramificados visibles en varias partes del cuerpo y de las patas y el basitarso posterior más ancho que los subsecuentes (Molina 1978; Michener, McGinley & Danforth 1994; Griswold, Parker & Hanson 1995). Las abejas han desarrollado a través de su evolución, estructuras morfológicas y comportamientos que se ajustan en grado variable a la explotación de las distintas

6 6 formas florales. A su vez, las plantas han evolucionado con los visitantes florales lográndose una estrecha interdependencia. Es evidente la importancia de la polinización como eslabón fundamental en la persistencia de ciertas especies vegetales y de otras comunidades dependientes de ellas. No obstante existir diferentes agentes polinizadores como el viento, el agua, mamíferos y aves, las abejas son los principales polinizadores de las Angiospermas en muchas áreas del mundo y constituyen el grupo más diverso de visitantes florales (Kevan & Baker 1983). Las plantas también pueden ser influenciadas de manera adversa por varias abejas visitantes que destruyen algunas flores o las despojan de las recompensas atractivas para los verdaderos polinizadores (Roubik 1989). La comprensión de las relaciones que las abejas tienen con sus plantas hospederas requiere de un análisis profundo de la dinámica de las poblaciones involucradas; este análisis, basado en la observación directa y en la experimentación, permite establecer el efecto de los visitantes florales. Los vínculos que existen entre las plantas y las abejas que las visitan pueden ser específicos o generales cuando las plantas son visitadas por una gran diversidad de insectos, o cuando existe una completa dependencia entre ellas como ocurre entre las abejas de la subfamilia Euglossinae y algunas subfamilias de orquídeas como la Catasetinae y la Stanhopeinae entre otras (Feinsinger 1987; Roubik 1989; O toole & Raw 1991). En muchos casos las poblaciones de abejas son el único medio por el cual las plantas se reproducen; sin embargo, otros factores pueden influir como por ejemplo el ambiente físico, la fragmentación de la cobertura vegetal, los enemigos naturales, las relaciones de competencia con otros insectos, sus depredadores, el tipo de polen que llevan a los estigmas, el número de visitas y el comportamiento de forrajeo, entre otros (Feinsinger 1987; Roubik 1989). La función de los agentes polinizadores en la conservación de la biodiversidad es incalculable; es debido a ellos que se puede tener un flujo genético permanente. Se establece así un ciclo en el cual para preservar la diversidad es necesario conservar la entomofauna polinizadora, que a su vez depende del equilibrio del ecosistema (Michener 1974; Kevan & Baker 1983; La Salle & Gauld 1993). La investigación entomológica con respecto a la diversidad debe incluir aspectos como los programas nacionales de inventarios y algunos estudios ecológicos para caracterizar las comunidades insectiles (Amat & Miranda 1996). Dada la gran importancia de las abejas silvestres en la polinización de las plantas con flores y a su vez en el mantenimiento de la biodiversidad de ecosistemas como los que rodean el Embalse Porce II, se consideró importante la realización de un inventario de las abejas de la región, cubriendo algunos estados sucesionales de la vegetación presentes, acompañado de un estudio de la comunidad de abejas durante un período de tiempo tal que permitiera conocer aspectos de la dinámica de sus poblaciones y de las relaciones existentes entre las diferentes poblaciones en diferentes comunidades.

7 Así mismo se realizó un estudio preliminar de las relaciones de algunas especies de abejas silvestres con plantas pioneras, con el fin de demostrar de una manera simple la importancia de estas y dejar material básico y metodologías que se puedan seguir aplicando en la región con otras especies de plantas y sus abejas asociadas. 7

8 8 Resumen. Se realizó un inventario entre los meses de junio y diciembre de 1997, de las abejas silvestres en cuatro estados sucesionales (pastizales, rastrojos bajos, rastrojos altos - bosques secundarios y bosques intervenidos) en la zona de influencia del Embalse Porce II (Antioquia, Colombia, S.A.) AIPII. Las abejas fueron capturadas utilizando cuatro métodos de muestreo (trampas Malaise, esencias artificiales, trampas Van Somer con pescado descompuesto como cebo - TVSp y redes entomológicas - jama). El inventario general arrojó un total de especímenes procesados, pertenecientes a cinco familias, 12 subfamilias, 14 tribus, 60 géneros y 287 especies; la familia con mayor número de especies fue Halictidae, seguida por las familias Anthophoridae (ahora en Apidae), Apidae, Megachilidae y Colletidae. Comparado con otros inventarios realizados en el país Porce II presentó la mayor diversidad de géneros y de especies de abejas; no obstante, tales aseveraciones deben ser tomadas con precaución dado que los inventarios presentan diferencias en la zona de vida trabajada, el área muestreada, los métodos utilizados y el tiempo de duración de estos; además otras diferencias que se podrían mencionar incluyen los meses y los años de realización del inventario y la habilidad de los investigadores para la captura de las abejas. Comparados los valores con los datos de Nates (1993) para las abejas de Colombia, las 287 especies y 60 géneros de abejas encontrados en AIPII representan el 84,6% de las especies y el 66.6 % de los géneros de abejas reportadas y adicionalmente se encontraron 11 géneros que no se habían reportado para el país; dicha comparación con datos mas actualizados como los de Fernández (1999) muestra que la fauna de abejas del AIPII cuenta con el 65,9% de los géneros y el 65,2% de las especies que posee el país. Los géneros con mayor numero de especies (riqueza) por familia fueron: Megachile en Megachilidae, Augochlora (Augochlorini) en Halictidae, Hylaeus en Colletidae, Ceratina en Anthophoridae y Euglossa en Apidae. En términos de abundancia la subfamilia Meliponinae representó el 51,4% del total de individuos capturados en la zona, siendo Trigona fulviventris la especie más abundante en el área. Con relación a la constancia (C) el genero Trigona siempre estuvo presente en los inventarios, seguido por los géneros Euglossa, Partamona (C=98%), Augochlora (C=94%) y Neocorynura (C=89%). En cuanto a los sexos las hembras fueron mas abundantes que los machos (89,6% vs 10,4%), la mayor actividad de las abejas estuvo entre las horas y

9 9 no se encontraron grandes diferencias entre el numero de individuos capturados entre las 8-10 horas y las horas. Asociaciones de la fauna de abejas con los diferentes estados de la sucesión vegetal mostraron que el rastrojo bajo presentó el 100% de las tribus de abejas, pero fue el rastrojo alto (bosque secundario) el que conto con el mayor número de géneros y de especies, por su parte el bosque fue el estado sucesional con menor numero de especies básicamente por efecto de la metodología de muestreo que se centro principalmente en el estrato bajo (salvo los cebos que podrían estar atrayendo abejas de otros estratos); no obstante el bosque fue el estado sucesional que tuvo la mayor cantidad de especies exclusivas (no presentes en otros estados sucesionales). Las especies mas abundantes y constantes en cada uno de los estados sucesionales fueron: Augochlora nominata en el pastizal y Trigona fulviventris en los demás estados sucesionales. Aunque en general los histogramas de frecuencia- abundancia para el AIPII mostraron que la mayor cantidad de especies estuvo representada por tan solo uno a cinco individuos. Un análisis de la efectividad de los diferentes métodos de captura mostró la red entomológica permitió la captura del mayor numero de especies y de individuos, seguida por las TVSp y las trampas Malaise y las esencias. Observando el numero de especies exclusivas capturadas por cada método se encontró que todos permitieron la captura de un numero considerable de especies exclusivas, lo cual hace pensar que si se desea hacer un inventario completo de la fauna de abejas presente en un área determinada es necesario utilizar el mayor numero de métodos de captura posibles. Además se observó que los diferentes métodos fueron diferencialmente efectivos de acuerdo con el estado sucesional; análisis de los dos extremos de la sucesión vegetal mostraron la mayor efectividad de las redes entomológica en términos del numero de especies capturadas en zonas descubiertas o de vegetación baja (pastizales y rastrojos) y de las TVSp en los bosques. El estudio de algunos índices ecológicos mostró riquezas y diversidades altas en general en el AIPII y estas estuvieron acompañadas por dominancias intermedias de algunas especies de la zona, aunque separando los resultados por método de captura se observó que con la utilización de las redes los índices mostraron una dominancia mayor de algunas especies comparada con las TVSp, aunque fueron las redes las que mostraron los mayores índices de diversidad (H ). Por su parte los índices de similitud mostraron que existieron valores altos entre los pastizales y los rastrojos, pero que estos iban disminuyendo conforme se comparaban fases iniciales con los estados de sucesión vegetal avanzada para una similaridad baja entre los bosques y los demás estados sucesionales.

10 10 Las curvas de especies acumuladas mostraron que en los estados sucesionales iniciales el numero de especies acumuladas tendía a normalizarse mientras que estas seguían aumentando (porque aparecían especies nuevas) en los bosques. Adicionalmente se presentan modelos matemáticos que explican el comportamiento de las abundancias (generales, por estado sucesional y método de captura) y de las especies acumuladas (general, por estado sucesional y por método de captura); dendrogramas para asociar índices de similitud entre los diferentes estados sucesionales y métodos de captura y además se hicieron análisis de la relación abeja- planta en cuatro especies vegetales pioneras en el AIPII y se presentaron claves y dibujos para algunos géneros y especies de la zona. Palabras claves : Apoidea, abejas, inventario, métodos de muestreo, estados sucesionales, visitantes florales.

11 11 Abstract. A survey on wild bees was carried out between June and December of 1997, in four successional stages of vegetation (grasslands, low shrubs, high shrubssecondary forests and modified tropical rain forests) at Porce II dam project (Antioquia, Colombia, S.A.) AIPII. The bees were captured using four sampling methods (Malaise traps, artificial essences, Van Somer traps baited with decayed fish- TVSp and entomological nets). A total of 15,356 specimens were processed in five families, 12 subfamilies, 14 tribes, 60 genera and 287 species; Halictidae was the family with the greatest number of species, followed by Anthophoridae (now in Apidae), Apidae, Megachilidae and Colletidae. A comparison between this survey and others carried out in Colombia, Porce II had the greatest diversity of genera and species of bees; nevertheless, such asseverations must be taken with caution because differences in the environment, the sampling area, methods used and the time spent; besides other differences such as the months and years of realization of the survey and researcher s ability catching wild bees. The 287 species and 60 genera of bees found in AIPII represents 84.6% of the species and 66.6% of the genera of reported by Nates (1993) and adds 11 new genera to the wild bee s fauna of the country; most recent data (Fernández, 1999), shows that the wild bees fauna of the AIPII has 65.9% of the genera and 65.2% of the species of Colombia. Trigona fulviventris was the most abundant specie in Porce II, and the genera with most species (richness) in each family were: Megachile in Megachilidae, Augochlora (Augochlorini) in Halictidae, Hylaeus in Colletidae, Ceratina in Anthophoridae and Euglossa in Apidae. Data about constancy (C) indicated that Trigona was always present in the samplings, followed by Euglossa, Partamona (C= 98%), Augochlora (C= 94%) and Neocorynura (C= 89%). The sex ratio was biased toward females (89,6%) vs only (10,4%) in males, besides the highest activity of the bees was between the hours. According to successions, the high shrubs (secondary forest) were the ones with the highest number of genera and species; the low number of species in the forest was due to the effect of sampling methodology that was centered mainly in the understory level nevertheless the forest was the succession with the greatest number of exclusive species (not present in other successional stages).

12 12 The most abundant and constant species in each successional stages were: Augochlora nominata in the grassland and Trigona fulviventris in the remaining successional stages. Although in general the histograms of frequency- abundance for the AIPII showed that the high number of species were represented by just one to five individuals. The net was the most effective method to capture species and individuals, followed by the TVSp, the Malaise traps and the essences. However to accomplish a good survey it is necessary to use several methods. bigger effectiveness of the entomological nets (number of species captured) were in zones of low vegetation (as grasslands and shrubs) and the TVSp in the forests. Indexes of diversity were high in general for the AIPII and intermediate dominance of some species was found. With the use of the nets the indexes showed a greater dominance of some species compared with the TVSp, although the nets showed the greatest indexes of diversity (H ). Similarity was high between the grasslands and the shrubs, but when initial phases were compared with advanced successional stages. Curves of accumulated species tended to normalize at initial stages of succession but increased in the forests. Mathematical models are show in order to explain the behavior of the abundance and the curves of accumulated; Dendrograms are presented in order to associate indexes of similarity between several successional stages and sampling methods. Bee-plant relationships analysis in four pioneer plant species were made. Taxonomic keys and drawings for some genera and species of the zone are presented. Key words: Apoidea, bees, survey, sampling methods, successional stages, floral visitors.

13 13 Tabla de contenido. Pág. Agradecimientos Lista de tablas Lista de figuras Lista de anexos Objetivos Introducción Resumen Abstract 1. Revisión de literatura 1.1. Biodiversidad 1.2. Sucesión vegetal Conceptos generales Estudios con insectos en sucesiones vegetales 1.3. Relaciones insecto planta (polinización) 1.4. Abejas silvestres Taxonomía y sistemática de abejas silvestres Inventarios con abejas silvestres Conceptos generales Protección de las abejas silvestres Inventarios de abejas en el mundo Inventarios de abejas en Colombia 2. Materiales y métodos 3. Resultados y discusión 3.1. Inventario Inventario general Comparación con otros inventarios en Colombia Abundancia y constancia de las abejas de Porce Distribución de las abejas durante el día

14 Distribución por sexos de las abejas de Porce Comparación con otros inventarios en el mundo Distribución de las abejas en los diferentes estados sucesionales Riqueza y abundancia de abejas según el método de muestreo Distribución según el método de captura y el estado sucesional Abejas exclusivas por método de muestreo y por estado sucesional Indices para las abejas de Porce Curvas de rarefracción Curvas de especies acumuladas Modelos para la abundancia y las especies acumuladas 3.2. Claves para las abejas de Porce II Claves para familias Claves para los géneros de Colletidae Claves para tribus y géneros de Halictidae Claves para géneros y algunos subgeneros y especies de Megachilidae Claves para géneros, subgeneros y algunas especies de Anthophoridae Claves para subfamilias, géneros y algunas especies de Apidae 3.3. Visitantes florales Cargas polínicas Comportamiento de visita en cada especie vegetal 4. Conclusiones y recomendaciones 4.1. Conclusiones 4.2. Recomendaciones Bibliografía Anexos

15 15 Lista de tablas Pág. Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla Tabla

16 16 Lista de figuras Pág. Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura Figura

17 17 Lista de anexos Pág. Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo Anexo

18 18 1. Revisión de literatura Biodiversidad. La biodiversidad puede ser definida como la variedad y variabilidad de las formas vivientes, tanto las contemporáneas como las extintas y los complejos ecológicos que estas ocupan. Actualmente se tiende a ampliar e incluir la diversidad genética y la de los ecosistemas (Pimentel et al.1992, Savage 1995 y Cotterill 1995). La biodiversidad determina el funcionamiento adecuado de muchos ambientes, y provee productos esenciales (alimento, combustibles, fibras, medicamentos). Disciplinas como la medicina, la salud pública, la explotación forestal, la agricultura, la pesca, las ciencias del suelo, el manejo de los recursos naturales y la conservación, dependen en buena parte de los estudios de biodiversidad (Holloway 1991, Savage 1995 y Prance1995). Asi mismo son esenciales para la agricultura, los sistemas forestales, la industrias farmacéutica, la estética, los procesos evolutivos, la estabilización de los ecosistemas, las investigaciones biológicas y la protección general de la calidad ambiental (Pimentel et al.1992). La polinización cruzada, esencial para muchos cultivos, es solo posible si se mantiene la diversidad de polinizadores, (p.e. más del 40 % de los cultivos en E.U, cuya producción se estima en 30 billones de dólares anuales, dependen de la polinización por insectos). Los insectos también juegan un papel muy importante en la polinización de la vegetación natural, y en la dispersión de semillas. Éstos organismos y otros artrópodos sirven como alimento para muchas otras especies como peces, aves y algunos mamíferos (Pimentel et al.1992). Las abejas han sido consideradas especies claves en diferentes estudios de biodiversidad, las especies claves son aquellas especies cuya remoción produce como resultado la desaparición de por lo menos la mitad de la comunidad a la cual pertenecen. El concepto de especies claves ha sido aplicado a una variedad de especies con efectos muy diferentes en sus comunidades. Mills, Soule & Doak (1993) trabajaron el término de "enlaces móviles " para describir animales que son factores significativos en la persistencia de varias especies de plantas, las cuáles sostienen redes alimenticias separadas. Los polinizadores y dispersores de semillas se han considerado como enlaces móviles. Según Paine et al. citados por Mills, Soule & Doak (1993), las especies claves poseen dos características : su presencia es crucial en el mantenimiento de la organización y diversidad de sus comunidades ecológicas y está implícito que estas especies son excepcionales, con respecto el résto de la comunidad en su importancia. Por otra parte el uso del concepto de especies claves, se puede enmarcar en cuatro categorías: depredadores, presas, mutualistas y modificadores (Mills, Soule & Doak 1993).

19 19 Algunos biólogos han llamado la atención en que las especies claves sean objetivos en los esfuerzos para maximizar la protección de la biodiversidad. Carroll citado por Mills, Soule & Doak (1993), asegura que las especies claves manejadas adecuadamente pueden ser utilizadas para soportar poblaciones de otras especies en reservas que de otra manera serian muy pequeñas para contener poblaciones viables. Debido a la inmensa diversidad de la vida en muchos biotopos, es casi siempre necesario el estudio de "indicadores" de los cambios que pueden darse en ellos más que en toda la biota. Existe una amplia revisión acerca de la importancia y utilidad de los insectos en este tipo de trabajo. De todos los organismos que pueden ser utilizados como indicadores; los invertebrados poseen muchas cualidades que los hacen adecuados, entre otras están: su distribución generalizada, su versatilidad trofica, dar una respuesta rápida a la perturbación, poseen una abundancia estadísticamente significativa y son faciles de muestrear (Holloway & Sork 1991 y Fremen, Merenlender & Murphy 1994). De acuerdo con Holloway & Sork (1991), una especie indicadora debe ser : Lo suficientemente sensitiva para proveer una alerta rápida de los cambios. Estar distribuida en un área geográfica amplia o ampliamente aplicable Ser capaz de proveer una valoración continua a lo largo de un amplio rango. Ser relativamente independiente del tamaño de la muestra. Fácil y con costo efectivo para medir, colectar, probar y/o calcular. Capaz de diferenciar entre ciclos naturales o tendencias y aquellos inducidos por estrés antropogénico. Relevantes a fenómenos ecológicos significativos. Sin embargo, según Holloway & Sork (1991), ya que ningún indicador posee todas la propiedades anteriores es necesario en lo posible trabajar con un juego complementario de indicadores. El uso de indicadores en áreas como Porce se justifica si tenemos en cuenta que en general las actividades humanas están cambiando rápidamente las estructura y la función global de los ecosistemas y que es necesario calcular y monitorear los cambios naturales o inducidos por el hombre. Brown (1991) citado por Bonilla (1997), estableció que el uso de diversos grupos de insectos como indicadores de la calidad del habitat ha demostrado ser mas seguro que otros grupos. Según Didham et al.. (1996) citados por Bonilla (1997), la importancia de los insectos como grupo indicador se debe a la diversidad de los diferentes ecosistemas en que se encuentran y el papel que cumplen en procesos que son criticos para el mantenimiento de estos (polinización, dispersión y depredación de semillas, parasitísmo, descomposición de la materia orgánica y el reciclado de nutrientes).

20 20 Según Bonilla (1997), algunos aspectos deseables en un grupo para ser elegido como indicador son: el conocimiento de su taxonomia, alta diversidad ecológica y taxonómica, alta fidelidad ecológica y endemismo, abundancias altas y fáciles de encontrar, sensibles a las perturbaciones y de respuesta rápida y predescibles, ser funcionalmente importantes en los ecosistemas, asociados con otras especies y recursos específicos de los ecosistemas. Los euglossinos pueden ser considerados como grupo indicador por su alta diversidad, su distribución geográfica, su papel importante ecologicamente por sus relaciones con algunos grupos de plantas y por ser sencibles a perturbaciones del habitat como la fragmentación y la destrucción de los bosques y finalmente por su facilidad de monitoreo. Entre las mayores amenazas a la biodiversidad esta la fragmentación, pues reduce el tamaño de las poblaciones, incrementa su aislamiento, las circunda de una matriz que consiste de un ambiente nuevo tal como los campos de cultivo cambiando el ambiente biótico. Aun hoy se tiene poca información acerca de las causas de la perdida de especies en los fragmentos o de como estas perdidas afectan las interacciones dentro de las comunidades (Rathcke & Jules 1993). La colonización y expansión humanas han resultado en una fragmentación de las comunidades naturales que abrigan la mayoría de la biodiversidad del mundo (Fremen, Merenlender & Murphy 1994). El monitoreo de los patrones de la fragmentación del hábitat y de la cubierta vegetal que queda es una de las formas más simples de observar los cambios en la biodiversidad y en la salud de los ecosistemas. Según Fremen, Merenlender & Murphy (1994), el número de especies y el tamaño de sus poblaciones esta por lo general correlaciónado positivamente con el área total y con la configuración de los hábitats naturales La disminución en la polinización se presenta en áreas fragmentadas como consecuencia de una disminución en la actividad del polinizador y por las restricciones espaciales, lo cual produce a su vez una disminución en el número de óvulos fecundados por la disminución en el número total de granos de polen depositados, además se observa una disminución en el crecimiento del tubo polinico y un aumento en la transferencia de polen de la misma planta en fragmentos (Aizen & Feinsinger 1994). Los estudios en relación con la dinámica de polinizadores en fragmentos comenzaron hace solo unos pocos años, varios de ellos muestran que la abundancia y diversidad de insectos polinizadores disminuye conforme el área del hábitat decrece (Rathcke & Jules 1993). Rathcke & Jules (1993), estudiando los efectos de la fragmentación en un bosque húmedo tropical sobre los machos de abejas euglosinas, encontraron que el número y densidad de abejas que visitaban los cebos químicos fue menor en los

21 21 fragmentos que en los bosques continuos y estuvo correlaciónado positivamente con el tamaño del fragmento. Con relación al efecto del área y de la forma del fragmento sobre las comunidades de abejas silvestres, Cierzniak (1992) no encontró efectos considerables del área total del refugio en la densidad y diversidad de las comunidades, de acuerdo con ésto, es de mayor importancia el área de alimentación (área de un hábitat refugio con comunidades de plantas alimenticias), de tal manera que existe una correlación positiva entre el tamaño del área de alimentación y el índice de diversidad. La fragmentación pueden también estar asociada con la carencia de recursos no alimenticios (p.e. algunas abejas que requieren de sitios especializados de anidación) y de interacciones con otras especies como los depredadores o los parásitos, que pueden también influenciar la supervivencia de las especies de polinizadores (Rathcke & Jules 1993; Fremen, Merenlender & Murphy 1994). Los ciclos de vida de las plantas se ven influenciados a su vez por la polinización y dispersión de semillas. Los cambios antropocéntricos del hábitat como la fragmentación afectan las interacciones entre animales y plantas, algunas de las cuáles son quizás la interrupción del mutualismo en la polinización y en las diferentes etapas de la dispersión (Aizen & Feinsinger 1994). Según Aizen & Feinsinger (1994), el nivel de polinización y de producción de semillas representa una medida directa y cuantificable de la fragmentación que integra númerosos factores interactuantes, biológicos y físicos, y provee un índice de la integridad de la comunidad. Aizen & Feinsinger (1994), estudiaron el efecto de la fragmentación en la polinización y reproducción de plantas de un bosque seco en Argentina y observaron que la fragmentación produjo una disminucion en la producción de frutos y de semillas en la mayoria de las plantas que estudiaron. Además encontraron que el número de abejas pequeñas capturadas en trampas fue menor en dos pequeños fragmentos de bosque que en un bosque continuo. Adicionalmente, los mismos autores observaron que la visita a las flores de dos arboles predominantes en el área por las abejas nativas fue menor, mientras que las visitas por abejas meliferas se incrementaron. En general encontraron que la polinización y la producción de semillas disminuyó conforme aumentó la fragmentación (aun en flora muy variada, con diferentes sistemas de cruzamiento, crecimiento, filogenia y gremios de polinizadores) y que los efectos en la producción de semillas variaron ampliamente entre las especies y según el gremio de polinizadores, p.e. especies de plantas con polinizadores potencialmente intercambiables ( abeja melifera) se comportaron diferente a las polinizadas por abejas nativas que disminuyeron en abundancia y diversidad con la fragmentación ; es decir que las plantas relacionadas muy estrechamente con polinizadores nativos escasos fueron mas sensitivas a la fragmentación.

22 22 Según Murcia (1996) algunos trabajos llevados a cabo en zona templada han encontrado reducciones en los niveles de polinización en plantas de poblaciones pequeñas y aisladas y una reducción en la cantidad de semillas en relación con géneros en sitios no fragmentados (asociado a una disminución en las visitas de los polinizadores porque existe en los fragmentos menor número y diversidad de polinizadores en comparación con los hábitats continuos) Sucesión vegetal Conceptos generales: Por sucesión vegetal se conocen todos aquellos procesos de recuperación de la vegetación en un lugar en donde se produjo una disturbación natural o inducida por el hombre. Existen tres tipos basicos de sucesión vegetal: la que se produce en un lugar donde hubo una destrucción total del ecosistema y en la cual la sucesión se inicia desde el estadio de pioneras hasta el climax; la sucesion que se da cuando se presentó una destrucción parcial del ecosistema primario y la cicatrización se da por medio del banco de semillas y de plantulas; finalmente el tipo de sucesión vegetal antrópica caracterizada por la destrucción de grandes áreas y se da la posterior colonización por medio de especies remanentes de los bosques intervenidos o de los bosques secundarios. Muchos atributos estructurales y funcionales de la comunidad cambian durante el desarrollo sucesional. La sucesión debe ser mirada como el proceso que sigue a una perturbación o un desastre y cuya característica es que mientras el lugar se mueve a lo largo del proceso sucesional hay un incremento en la estabilidad duracional y la cantidad de tiempo que permanece en una condición particular como a nivel de humus y de las plantas dominantes (Southwood, Brown & Reader 1979) Estudios en sucesión: Evans y Peterson citados por Southwood, Brown & Reader (1979) estudiaron la relación entre diversidades de plantas y de insectos en tres sitios: un campo joven con seis semanas sin ser alterado, un campo viejo con seis años de no ser alterado y un bosque de sesenta años y confirmaron la correlación general entre la diversidad de plantas y la de animales, pero debido a la diversidad estructural (espacial) y taxonómica de sus plantas los investigadores no fueron capaces de entender completamente la influencia de estas variables en la diversidad taxonómica de los insectos. Entre los resultados del trabajo de Southwood, Brown & Reader (1979) que vale la pena resaltar, están por ejemplo los cambios que ellos observaron en la diversidad conforme transcurría el tiempo; ésto es, en los estados avanzados de sucesión (campo de cultivo con seis años de no ser trabajado y bosque) éstos cambios eran principalmente estaciónales, mientras que para los estados iniciales, los cambios iniciales se confundían y eran esencialmente dominados por los cambios

23 23 en la composición básica de especies. Además ellos encontraron una similitud alta entre los campos jóvenes con los de avanzado estado sucesional después de un año. Otros resultados interesantes del trabajo de Southwood, Brown & Reader (1979) mostraron índices para la vegetación menores a los encontrados para los insectos, ésto según los autores, por la gran movilidad y riqueza de los insectos. Con relación a la a diversidad, los autores observaron que esta aumentaba con el tiempo de la sucesión durante los primeros 16 meses y luego permanecía mas constante, mientras que las diversidades taxonómicas de plantas e insectos aumentaban conforme avanzaba el tiempo de sucesión hasta los 16 meses. Algunos investigadores en Polonia compararon la diversidad de abejas en campos de estructura compleja y simple, entre las cuáles se encontraban bordes de carreteras y de ferrovias y encontraron que entre mas estrecho sé hacia el borde y el tamaño de los habitats, tanto la diversidad como la densidad de abejas decrecía. Según Banaszack (1992), las grandes diferencias en diversidad y densidad resultaron principalmente de bases alimenticias variadas y de la intensificación de los disturbios antropocentricos, estándo la riqueza en la comunidad de plantas mas relacionada con las etapas del proceso de sucesión vegetal que dependio a su vez de la frecuencia e intensidad de la disturbación resultante de la actividad agrícola. Banaszack (1992), también comparó lotes de explotación maderera y cinturones de seguridad y encontró que en general ambos hábitats proveían lugares apropiados para la anidación de abejas silvestres y que ya que el grado de perturbación en ellos es mucho menor que en los bordes de carreteras, juegan un papel importante en la preservación de los recursos naturales de abejas. Con relación a los bosques de mediana edad, Banaszack (1992), trabajó en bosques de pino de 40 a 60 años y encontró diferencias considerables entre la densidad de abejas dentro de los bosques y los bordes, siendo el interior más pobre en abejas, principalmente debido a los pocos recursos ofrecidos por este tipo de bosque, por su parte las densidades mayores de abejas en los bordes, fueron principalmente debidas a las abejas meliferas. Según Banaszack (1992), la estimación de los recursos cuantitativos de apoideos, indicó que es 3.6 veces mayor el nivel de abejas silvestres en un paísaje agrícola con una estructura más compleja que uno sencillo. Estas diferencias resultan principalmente de diferencias en el área total de los hábitats que es protegida, ya que estas áreas refugio en los paísajes complejos fueron seis veces más grandes que en los simples. El trabajo realizado por Banaszack (1992), determinó la diversidad y densidad de especies de abejas en varios ecosistemas de Polonia y Rumania ; evaluando varios cultivos (p.e. trébol rojo, alfalfa, girasoles etc.) y comparandolos con áreas naturales y seminaturales como pendientes de colinas y bosques de roble. Según el autor porque las comparaciones entre agrocenosis y

24 24 las faunas de hábitats naturales permite evaluar el grado de empobrecimiento de la fauna en los campos. Una de las asunciones de los inventarios ecológicos que ha sido poco probada, es el hecho de que la selección de áreas con una alta proporción de vegetación nativa pueden preservar el máximo número de otras especies como invertebrados. Según Crisp, Dickson & Gibbs (1996), la diversidad faunistica de especies es proporcional al rango de hábitats disponibles, es así como localidades estructuralmente complejas poseen muchos hábitats y por lo tanto permiten una mayor diversidad de especies de invertebrados que ambientes estructuralmente mas simples como los pastizales; pese a ésto la diversidad de invertebrados en relación con la proporción de especies nativas y exóticas de plantas del hábitat no ha sido estudiada. Los hábitats comparados por Crisp, Dickson & Gibbs (1996), con base en la diversidad de coleopteros fueron : algunos pastizales, rastrojos, barrancos y zonas de quema y encotrarón que aquellos hábitats con mas vegetación nativa, tenían similaridades en relación con las especies de coleópteros dominantes que se podrían encontrar; mientras que por el contrario los hábitats con una alta cantidad de especies introducidas, diferían en las especies de coleópteros dominantes; los hábitats con mas especies en común fueron los barrancos y los rastrojos (arbustos) con un 58%, seguido por los barrancos con un 54% y los pastizales con un 54%. Con respecto a la cobertura vegetal, encontraron, que los barrancos, los lugares de quema y los pastizales tuvieron todos especies introducidas como vegetación dominante, mientras que los demás hábitats fueron dominados por especies nativas. Además que 3 de las 20 especies nativas de coleopteros encontradas en los hábitats modificados estuvieron representadas por una baja abundancia; mientras que las especies nativas encontradas en los hábitats naturales representaron el 84% de los individuos (supervivencia marginal de estas especies en los hábitats modificados); de manera general los pastizales tuvieron los más bajos porcentajes de especies nativas de cucarrones. Los resultados de Crisp, Dickson & Gibbs (1996), tambien mostraron que los barrancos tuvieron el mayor número de especies de todos los hábitats estudiados, a su vez tuvieron la mayor cantidad de especies en común con los otros habitas evaluados y que era muy probable que muchas especies hubiesen colonizado otras áreas a partir de este sitio. En general la diversidad encontrada para coleópteros estuvo directamente relacionada con la cobertura vegetal. Entre los factores que pudieron influenciar la actividad de los insectos en el trabajo de Crisp, Dickson & Gibbs (1996) están: la localización, la densidad y la calidad de los recursos, la estructura del hábitat y entre los factores ambientales que influenciaron el número de especies la temperatura, la humedad relativa y la luminosidad, con el viento jugando un papel importante en algunas circunstancias. Holloway & Stork (1991), estudiaron la diversidad de polillas en diferentes estados sucesionales de la vegetación en Gran Bretaña y encontraron que la diversidad de

25 25 estas fue baja en áreas recientemente limpiadas en comparación con áreas cultivadas, pero que esta aumentaba a medida que los bosques nativos se iban regenerando hasta llegar a ser alta en bosques poco perturbados (p.e. en sitios donde la agricultura se dejo décadas atrás); sus resultados también sugirieron que un ciclo sostenible de rotación de cultivos, silvo-pastoreo o sistemas agroforestales, pueden ser las formas de explotación humana de los ecosistemas mas compatibles con la preservación de la diversidad biológica. Perfecto et al. (1997), muestrearon los Artropodos en tres tipos de fincas cafeteras: con varias especies de arboles utilizadas para sombrío, moderadamente sombreada con Erythrina y la ultima un monocultivo de café. Sus resultados arrojaron diferencias dramáticas para todos los grupos, entre los diferentes tipos de sistema de manejo, asi p.e. para las hormigas el número promedio colectado en la plantación tradicional se disminuyó en un 78% y el número de especies se redujo en un 36% en la plantación moderada y en un 43% en la plantación sin sombra cuando se comparó esta ultima con la tradicional. Los resultados para los coleópteros mostraron una mayor diversidad que en las hormigas, pero con un patrón muy similar de reducción de especies con disminuciones del orden del 59% el número de especies en la plantación moderadamente tecnificada comparada con la tradicional. En conclusión, según Perfecto et al. (1997), aunque se ha demostrado que la conversión de bosques primarios en agroecosistemas es peligrosa para la biodiversidad, ésto no necesariamente significa que todas las transformaciones deben resultar en una disminución dramática de la biodiversidad y es por ésto necesario prestar mas atención al diseño de agroecosistemas en general y particularmente en áreas adyacentes a sistemas de alta diversidad natural Relaciones insecto planta (Polinización). La polinización de las plantas por insectos es un proceso evolutivo que viene ocurriendo desde hace unos 200 millones de años, quizás las primeras plantas con flores fueron fertilizadas por polen de bajo peso llevado por el viento; los primeros casos de polinización de plantas por insectos se dieron sin lugar a dudas accidentalmente, cuando éstos se alimentaban de las plantas y llegaban torpemente a las anteras, contaminándose con polen y transportando así unos pocos granos de polen a la siguiente planta; ya que éstos vectores fueron mucho más eficientes que el azar ofrecido por el viento, debió existir una enorme presión de selección en las plantas para desarrollar nuevos y más efectivos mecanismos de polinización. Un paso inicial en esta dirección fue probablemente el desarrollo de granos de polen pegajosos que se adherían a los insectos y así podían ser llevados en sus cuerpos a otras flores luego, las flores eventualmente comenzaron a secretar pequeñas cantidades de fluidos azucarados (néctar) reforzando aun más la visita a las plantas por los insectos, vinieron después tal vez los olores atractivos que incrementaron las visitas, luego las plantas verdes adquieron

26 26 colores que les permitieron ser vistas mas fácilmente por los insectos (Evans 1984). De manera paralela a éstos cambios, hubo una evolución en los sentidos y el comportamiento de los insectos, especialmente en relación con la percepción de los colores, olores y la habilidad de asociar estas características con el alimento. (Evans 1984). La evolución continua entre insectos y plantas ha resultado en un amplio rango de relaciones entre éstos dos grupos, desde visitantes accidentales hasta relaciones muy estrechas entre algunos miembros. En ejemplos extremos la relación se vuelve casi que una simbiosis obligada, en la cual la planta y el insecto que la poliniza son dependientes completamente para su supervivencia: es el caso de la polinización de los árboles del género Ficus por avispas de la familia Agaonidae y de algunas especies de orquideas por abejas (Evans 1984). Evans (1984), considera que otro efecto de la coevolución entre insectos y plantas es la constancia floral de algunas abejas; donde la constancia floral es alta, el polinizador restringe el forrajeo a una especie de planta durante un viaje de colecta o durante períodos de tiempo largos incrementando asi la probabilidad de fertilización ya que el polen depositado en una flor por una abeja visitante es de la misma especie en vez de especies de plantas extrañas. El patrón general parece haber sido la evolución de estructuras florales que favorecieron ciertos tipos de polinizadores eficientes y seleccionaron en contra a los menos eficientes; favoreciendo también los polinizadores con mejor comportamiento de colecta de alimento. Roubik (1989) definió la constancia floral como la visita repetida por un visitante individual a plantas o flores con características determinadas, y puede ser un medio por el cual los visitantes economizan tiempo de vuelo y forrajeo buscando flores de un mismo tipo que se sabe que están ofreciendo recompensas y que además pueden manipular, aunque parece que constancias estrictas a un solo tipo de flor son raras entre las abejas tropicales. De acuerdo con Neff & Simpson (1993), entre los mecanismos de las plantas que disminuyen la competencia por polinizadores y que fomentan la constancia floral están, la utilización de diferentes especies o gremios, la floración en tiempos diferentes y las diferencias entre las morfologías florales y los sistemas de recompensa. La diversidad en los sistemas de polinización es uno de los factores más importantes en la radiación y el éxito de las plantas con flores. Según Neff & Simpson (1993), la constancia de las abejas a una fuente alimenticia se mantiene porque existen diferencias suficientes entre los sistemas de atracción florales y/o en la fenología de las plantas o porque para flores similares existen diferencias en la floración (básicamente en el tiempo) o en el calendario de entrega de las recompensas.

27 27 Según Feinsenger (1987), tanto las angiospermas como sus visitantes se han influenciando mutuamente en su evolución; sin embargo, una coevolución precisa o una evolución recíproca entre la planta y polinizadores particulares en excesivamente rara; la coevolución planta polinizador es muy difusa, pues la mayoría de las plantas experimentan simultáneamente la presión selectiva de varias poblaciones de polinizadores (impacto selectivo relativo) aunque según el autor varios estudios han mostrado entre otras cosas que las variaciones geográficas en los rasgos florales de especies de plantas como consecuencia evolutiva de cambios espaciales en el medio ambiente del polinizador, o que existen consecuencias selectivas que se miden por el éxito diferencial en la polinización o en la reproducción de variación intrapoblacional en aspectos florales y finalmente que existen consecuencias selectivas por las visitas de diferentes especies de animales. Existen muchos tipos de insectos que pueden ser encontrados en las flores, algunos pertenecientes a los ordenes Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera; este ultimo es el más importante, principalmente el suborden Apocrita, ya que constituyen visitantes florales frecuentes y presentan algunas relaciones especializadas que incluyen el parasitismo, la pseudocopula y oviposición (Evans 1984). Entre los himenópteros que pertenecen al suborden Apocrita las abejas (Superfamilia Apoidea) son las mas especializadas de todos los insectos a la antofilia en razón de su diversidad estructural y comportamental, tambien porque presentan un aparato bucal claramente adaptado que les permite tomar el néctar de las flores, un cuerpo adaptado para la colección de polen entre muchas otras características. Neff, J. & Simpson, B. (1993), evaluaron la importancia de las abejas en las comunidades naturales, pese a que según ellos, algunos estudios experimentales han demostrado que diferentes visitantes de una flor particular pueden variar ampliamente en sus eficacias relativas como polinizadores y que estas diferencias pueden originarse entre los polinizadores por causa de las variaciones absolutas de los movimientos entre las flores o por variaciones en las cargas de polen entre las visitas, además la importancia de varios polinizadores puede depender de la habilidad de éstos para repartir mezclas particulares de genotipos. Según Neff, J. & Simpson, B. (1993), las abejas son importantes como polinizadoras en la zona templada (comunidades de desiertos y matorrales, arbustos del mediterráneo, bosques, comunidades de montaña entre otros) y en hábitats tropicales pese a que en éstos ultimos aun no existe un inventario completo de las relaciones de polinización dada la gran complejidad de tales ecosistemas. En Costa Rica y Panamá han encontrado que las abejas son los principales polinizadores o coopolinizadores de mas del 40% de las especies de árboles (Kageyama, comunicación personal).