Ecología trófica del pez damisela Stegastes acapulcoensis (Pomacentridae) en el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga
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- Ignacio Figueroa Ojeda
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1 Ecología trófica del pez damisela Stegastes acapulcoensis (Pomacentridae) en el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga María Paula Vásquez R 1,3, Mateo López Victoria 1 y Melina Rodríguez 2 1 Pontificia Universidad Javeriana, Cali, Colombia, paulavasquez1@hotmail.com, malov@javerianacali.edu.co 2 Universidad del Valle, Cali, Colombia, melinarodmo@gmail.com 3 Autor para correspondencia. Facultad de Ingeniería, Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas, Pontificia Universidad Javeriana, Calle 18 # , Cali, Colombia. paulavasquez1@hotmail.com Resumen El estudio de la ecología trófica de peces usando contenidos estomacales permite inferir en el ambiente las relaciones tróficas, entender flujos energéticos en los ecosistemas y evaluar el uso de los recursos disponibles. Las damiselas territoriales son predominantemente herbívoras, con hábitos alimentarios que afectan la composición de algas en los arrecifes. El objetivo del estudio es analizar la dieta de la damisela Stegastes acapulcoensis, evaluar su distribución, abundancia y caracterizar el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga, Pacífico colombiano. A partir del análisis de 31 contenidos estomacales se determinó para cada ítem alimentario el porcentaje en peso (%W), el porcentaje de frecuencia de una presa (%FO) y el índice de importancia relativa (IIR). A partir de mediciones al sistema digestivo de los peces se estimó la longitud relativa del intestino (LRI) y el índice de Zihler (IZ). Se encontró una dieta constituida por 79.7% de material vegetal y 11.7% de material animal. El alimento principal fue algas rojas de los géneros Hypnea, Antithamnionella, Coralinaceae y Herposiphonia. El porcentaje en peso correspondió en 57.5% a material digerido y 21.1% a algas rojas. Las Rhodophytas fueron el ítem más frecuente (80%), Anthithamnionella sp. (422.6) e Hypnea sp. (229.8) fueron los componentes principales en la dieta, con los valores más altos en el IIR. Se obtuvo una LRI e IZ de 1.7 (± 0.19) y 5.6 (± 0.07), respectivamente. Los resultados obtenidos de este estudio sugieren que S. acapulcoensis es una especie omnívora, con una fuerte tendencia a la herbivoría y con una alta especialización por las Rhodophytas. Este trabajo representa un aporte al conocimiento de las interacciones tróficas en el arrecife de Negritos, y es un estudio pionero en la dieta de este pez en el área de estudio. Palabras clave: Ecología trófica, Damiselas territoriales, Contenido estomacal, Tapete de algas, Herbivoría.
2 Introducción Los peces damisela se encuentran ampliamente distribuidos, abundan en los arrecifes coralinos y rocosos en todos los océanos tropicales del mundo y son considerados importantes reguladores del ensamblaje de algas en los ecosistemas en que se encuentran (Hixon y Brostoff, 1983; Feitosa et al., 2012). Dentro de las damiselas se encuentra la familia Pomacentridae, compuesta por aproximadamente 340 especies. El género Stegastes tiene aproximadamente 30 especies, de los cuales existen 7 en el Pacífico Oriental Tropical (POT) donde habitan áreas poco profundas de no más de 10 m (Allen y Woods, 1980). Algunas damiselas cultivan tapetes de algas y presentan un comportamiento territorial de defensa de su área de alimentación, lo que afecta directamente a organismos bentónicos, ya sea por forrajeo de algas o por exclusión de otros peces e invertebrados de los jardines de algas que cultivan (Ceccarelli et al., 2001). Stegastes acapulcoensis es una de las especies predominantes en los arrecifes del Pacífico Oriental Tropical (POT). Esta damisela se extiende desde Baja California del sur hasta Chile, también se encuentra en las islas Revillagigedo, Galápagos, Isla del Coco y Malpelo (Allen y Woods, 1980; Robertson y Allen, 2015). La especie tiene un comportamiento territorial, ya que cultiva jardines de algas sobre rocas o corales muertos que defiende de otros herbívoros (Wellington, 1982; Barneche et al., 2009). El presente estudio tuvo como objetivo determinar los hábitos alimentarios del pez Stegastes acapulcoensis a partir del análisis de contenidos estomacales y estimar su distribución batimétrica, densidad y abundancia en el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga, Pacífico Colombiano. Los hábitos alimentarios de la damisela Stegastes acapulcoensis no ha sido determinada para esta región la cual hace parte del Parque Nacional Natural Uramba-Bahía Málaga en el Pacífico colombiano. Metodología El presente estudio se realizó en Bahía Málaga, que está ubicada en la porción media de la costa Pacífica colombiana, en el municipio de Buenaventura, Departamento del Valle del Cauca. Actualmente es un área protegida dentro del sistema de Parques Nacionales Naturales, con una extensión de 130 km 2 y una profundidad entre 12 y 15 m. El arrecife rocoso de Negritos donde se llevó a cabo este estudio está ubicado en la parte externa de la Bahía (3º53 39,82 N y 77º 23 57,19 W), y está formado predominantemente por rocas volcánicas. Esta formación rocosa abarca aproximadamente 1 km 2 (Lozano et al., 2012) (Figura 1). Se colectaron 31 especímenes adultos de S. acapulcoensis en el arrecife rocoso de Negritos durante febrero de Los peces capturados fueron inyectados en el tracto digestivo con formalina al 4% para detener el proceso de digestión, y fueron almacenados en formalina al
3 10%. En el laboratorio de Investigación de la Pontificia Universidad Javeriana Cali se midió la longitud total del pez (Lt) y la longitud estándar (Ls). Para el análisis de la dieta se realizó una escisión longitudinal desde el ano hasta el opérculo y se extrajo todo el tracto digestivo. A cada individuo se le midió la longitud del intestino (Li); el peso total de la cavidad estomacal llena (W); el peso eviscerado (We); el peso del estómago vacío (Ws) y el peso del contenido estomacal (WconS). La identificación del contenido estomacal se realizó con ayuda de las guías de algas marinas del litoral Pacífico de Colombia de Schnetter y Bula (1982), Schneider y Searles (1991) y Brusca y Brusca (2005), hasta alcanzar el menor nivel taxonómico posible. Se estimó el área de cobertura de cada ítem sobre papel milimetrado (1x1 mm), con el propósito de calcular el peso de cada una de las presas con una regla de tres: se estimó el área total del contenido estomacal en el papel milimetrado, así como el área de cada uno de los ítems alimentarios, para realizar la conversión con respecto al peso del contenido estomacal tomado en la balanza. La dieta se cuantificó usando los siguientes índices numéricos: Porcentaje en peso (%W): que relaciona el peso total en gramos (g) de un ítem presa, con respecto al peso total de todas las presas. %W = Peso de un ítem presa Peso total de los ítems presas 100 (1) Porcentaje de frecuencia de una presa (%FO): consiste en la relación del número de estómagos con una presa específica con respecto al número total de estómagos analizados. %FO = No. de estómagos con un ítem presa No. de estómagos con alimento 100 (2) Índice de importancia relativa (IIR): permite identificar la importancia de un grupo trófico dentro de la dieta de una especie. Este índice determina que un alimento es principal en la dieta si el IIR 200, es secundario si 20 IIR 200 y accidental si el IIR 20 (Davis y Wing, 2012). IIR = % W % FO (3) Longitud relativa del intestino (LRI): proporciona una clasificación de la dieta del pez de acuerdo a unos intervalos propuestos por Odum (1970), donde según su valor se clasifica el hábito alimentario siendo: 1 para carnívoros, entre 1 y 3 para omnívoros y 3 para herbívoros.
4 LRI = Longitud del intestino Longitud total del pez (4) Índice de Zihler (IZ): permite hacer una clasificación más específica de la dieta de la especie, considerando la longitud de su intestino. Relaciona la longitud del intestino con la raíz cúbica del peso total del pez (Zihler, 1982). LI IZ = 10 peso (5) Aspectos ecológicos del pez S. acapulcoensis en el arrecife rocoso de Negritos La densidad, abundancia y el perfil batimétrico del pez fueron evaluados empleando equipo de buceo autónomo. Se realizaron 18 transectos de banda de 30 x 2 m, a una profundidad entre 1 y 4 m. Se caracterizó detalladamente cada transecto, a partir de una descripción del sustrato cada 3 m, según cinco categorías: predominancia de rocas grandes (RG), rocas medianas (RM), rocas pequeñas (RP), guijarros (G) o arena (A). Resultados Porcentaje en peso (%W) Se analizaron 31 contenidos estomacales de Stegastes acapulcoensis, en los cuales se encontró 79.7% de material vegetal y 11.7% de material animal, para un total de 49 presas diferentes. Los ítems encontrados fueron clasificados en siete grandes grupos: Crustáceos, Otros Invertebrados, Chlorophyta (algas verdes), Phaeophyta (algas pardas), Rhodophytas (algas rojas), Material Digerido y Otros. El contenido estomacal de S. acapulcoensis estuvo constituido por Material Digerido en un 57.6%, del cual el 83% correspondió a material vegetal; en segundo lugar se encontraron las algas rojas con un 21.1%, con Anthithamnionella como el alga con mayor representatividad con 21%; en tercer lugar estuvieron Otros Invertebrados con 6.2%, del cual el 40% correspondió a Briozoarios; el cuarto lugar de representatividad fue para las algas pardas, con el 5%, del cual el 56% correspondió a Dictyopteris sp; de quinto lugar quedó la categoría Otros, con 4.7%, del cual las cianobacterias fueron el 63%, la categoría crustáceos quedó como sexta con 2.8%, con el 87% para decápodos y, por último, la categoría Chlorophyta con 2.5%, del cual el 48% fue para el género Caulerpa sp. (Figura 2).
5 M.V.D M.O.D Anthithamnionella Cianobacterias Dictyopteris Briozoarios Hypnea Decapoda Asparagopsis Gelidium sp. Hidrozoarios M.A.D Herposiphonia Dictyota Chondria Coralinaceae Huevos Caulerpa sp. Gelidiopsis Ceramium sp. Piedras Polysiphonia sp. Laurencia Champia Gelidiaceae Espículas Anélidos Ulva Peso total en la dieta (%) Ítems alimentarios Figura 2. Composición de la dieta de Stegastes acapulcoensis, como porcentaje en peso, en el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga, Pacífico Colombiano. Resultados obtenidos a partir de los contenidos estomacales de 31 individuos. Se muestran los ítems alimentarios con valores superiores a 0.5%. Porcentaje de frecuencia de ocurrencia (%FO) En la dieta de S. acapulcoensis se evidenció una frecuencia absoluta en el material vegetal digerido, seguido de Anthithamnionella sp. (93%) e Hypnea sp. (90%). Muy frecuentes fueron también anélidos, Coralinaceae sp., Herposiphonia sp. y M.A.D (80%) (Figura 3). Las categorías menos frecuentes fueron Lobophora sp., Derbesia sp., Chladophoropsis sp. (3%) y Heterosiphonia sp., Anotrichium sp., Chnoospora sp., Chlorodesmis sp. e Isopoda con 6%.
6 M.V.D Anthithamnionella Hypnea Anélidos Coralinaceae Herposiphonia M.A.D Briozoarios Copepoda Chondria Asparagopsis Gelidium sp. Moluscos Hidrozoarios Ceramium sp. Amphipoda Polysiphonia sp. Huevos Gelidiopsis Piedras Briopsis sp. Laurencia Dasya MO.D Espículas Frecuencia de ocurrencia (%) Figura 3. Porcentaje de frecuencia de ocurrencia de los ítems alimentarios en contenidos estomacales (>38%) de Stegastes acapulcoensis en el arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga, Pacífico colombiano. Índice de Importancia Relativa (IIR) En los contenidos estomacales de S. acapulcoensis se obtuvo como alimento principal Anthithamnionella (422.6) e Hypnea (229.8); como alimento secundario se encontraron Briozoarios (189.6), Asparagopsis (143.3), Gelidium (123.1), Chondria (112.2) y como alimento accidental moluscos (3.80), Isópodos (0.07), Tanaidáceos (2.68), Derbesia (0.01), Lobophora (0.08), Centroceras (0.26), escamas (7.33). Longitud relativa del Intestino (LRI) La longitud relativa del intestino para Stegastes acapulcoensis fue de 1.7 ± De acuerdo a la escala de Odum (1970), sugiere que los intestinos analizados de S. acapulcoensis (n=31) tienen una dieta omnívora. Índice de Zihler (IZ) Ítems Alimentarios El índice de Zihler para Stegastes acapulcoensis fue 5.6 ± 0.07, lo que sugiere que los individuos de esta especie analizados tenían una dieta omnívora, con una fuerte tendencia a la herbivoría.
7 Profundidad (m) Aspectos ecológicos de S. acapulcoensis en Negritos, Bahía Málaga Los individuos de Stegastes acapulcoensis en el arrecife rocoso de Negritos se encontraron concentrados entre 2.5 y 4.3 m de profundidad. Su densidad promedio fue de 0.11 individuos/m 2 (± 0.1). En el perfil batimétrico (Figura) se representan las condiciones del sustrato en que se encontraron los peces. Predominaron las rocas grandes a poca profundidad y su tamaño fue disminuyendo a medida que se alcanzó una mayor profundidad. Los individuos de S. acapulcoensis cultivaban sus tapetes en las rocas medianas del arrecife rocoso de Negritos. 1 Distancia (m) Figura 4. Perfil del arrecife rocoso de Negritos, Bahía Málaga, en el Pacífico Colombiano. Discusión y Conclusiones Se encontró que la dieta de S. acapulcoensis en Negritos corresponde a un 79.7% del peso a material vegetal, lo que coincide con el 78.8% hallado en un estudio equivalente de la misma especie realizado en la Isla Gorgona (Daza et al., 2013). Estos resultados son similares a los de otros estudios en el océano Índico para S. nigricans, donde se contabilizó un 69% de la dieta constituida por algas (Letorneur et al., 1997), Stegastes fuscus y S. variabilis, con 70% (Ferreira et al., 1998; Feitosa et al., 2012), S. apicalis con 75% (Ceccarelli, 2007) y S. nigricans con 70% (Jones et al., 2006). A diferencia de S. fuscus, el cual tiene una dieta
8 animal de 30% (Ferreira et al., 1988), se encontró que S. acapulcoensis presenta un contenido animal de 11.7% muy similar a lo encontrado en S. variabilis y S. planiforms, los cuales cuentan con un porcentaje de entre 14% y 15% de invertebrados o animales presente en sus contenidos estomacales (Letorneur et al., 1997; Ferreira et al., 1998; Feitosa et al., 2012). Estos resultados respaldan la idea que las damiselas del género Stegastes son herbívoros territoriales (Allen y Robertson, 1994), más no herbívoros estrictos, debido a la presencia de animales en su dieta, ya sea de forma accidental o no. La especie en el arrecife rocoso de Negritos presenta una dieta más especializada hacia las algas rojas, mientras que en la Isla Gorgona presenta una dieta más diversa, incluyendo algas verdes y pardas en su componente alimentario principal. Lo anterior demuestra que, a pesar de ser la misma especie y estar ubicadas en el Pacífico colombiano, existen claras diferencias en su alimento principal, posiblemente debido a las diferentes condiciones ambientales que presentan ambas regiones. Las condiciones ambientales de ambas localidades son contrastantes debido a que el arrecife de Negritos es de tipo rocoso mientras que la mayoría de las damiselas colectadas en La Isla Gorgona pertenecían al arrecife coralino de la Azufrada, caracterizado por tener poca influencia de corrientes y descargas continentales al estar ubicada a 35 km de la costa. Por el contrario, el arrecife rocoso de Negritos se encuentra expuesto a aguas del interior de Bahía Málaga y del delta del río San Juan aportando grandes cantidades de sedimentos ocasionando turbidez en el agua y por ende una menor incidencia de la luz sobre sobre los territorios de las damiselas. Lo anterior actúa selectivamente ya que las algas que ahí se establecen deben adaptarse a las condiciones de estuario y poca incidencia de la luz además de una baja salinidad con un rango entre 1,3 y 30 como consecuencia de los aportes de agua dulce que recibe por quebradas y riachuelos (Betancourt et al. 2011). Al calcular la LRI y el IZ de S. acapulcoensis se obtuvieron valores de 1.7 y 5.6 respectivamente, clasificando al pez como omnívoro bajo la escala de Odum (1970) y de Zihler (1982). Estos valores se asemejan a los encontrados por Cleveland y Montgomery (2003) para S. dorsopunicans, donde se obtuvieron valores de 1.2 y 3.4, respectivamente. También, según lo reportado por Daza et al. (2013) para S. acapulcoensis en la Isla Gorgona, los valores obtenidos de 1.6 y 5.4 son muy parecidos a los encontrados en el presente estudio. Este resultado de LRI e IZ con valores bajos se puede explicar por los hábitos alimenticios del pez, que sugieren una fuerte tendencia a la herbivoría, sin ser herbívoros estrictos, ya que se encontró en sus contenidos la presencia de invertebrados. La presencia de invertebrados en la dieta de los peces puede obedecer a que los densos tapetes cubiertos de algas generan un refugio ideal para la microfauna, brindando protección y recursos alimenticios adicionales (Lobel, 1980; Hixon y Brostoff, 1983; Klumpp et al., 1987; Ferreira et al., 1998). Por consiguiente, es probable que S. acapulcoensis actúe como una especie oportunista que aprovecha la microfauna asociada a sus jardines de algas para complementar sus necesidades alimentarias y, por ende, pueda ser clasificado como omnívoro, a pesar de tener una dieta con un alto contenido de material vegetal.
9 Stegastes acapulcoensis presenta una dieta herbívora con alto porcentaje de material de tipo vegetal, evidenciando una preferencia contundente por las algas rojas, tales como Antithamnionella sp., Hypnea sp., Coralinacaeae sp. y Herposiphonia sp., considerando a las primeras dos como alimento principal en su dieta. A pesar de su preferencia por las algas, el pez presenta hábitos oportunistas debido a que se encuentran invertebrados en sus contenidos, ya sea intencional o no, que hacen parte de su dieta. El pez confirma la dieta herbívora y comportamiento territorial característico de las damiselas territoriales, evidenciando un comportamiento similar a sus congéneres alrededor del mundo. Referencias Allen, G. R, y Woods, L. P A review of the damselfish genus Stegastes from the Eastern Pacific with description of a new species. Records of the Western Australian Museum, 8: Allen, G. R. y Robertson D. R Peces del Pacífico Oriental Tropical. Mexico: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Agrupación Sierra Madre y CEMEX. Barneche, D. R, Floeter, S. R, Ceccarelli, D. M, Frensel, D. M. B, Dinslaken, D. F, Mário, H. F. S, Ferreira, C. E. L Feeding macroecology of territorial damselfish (Perciformes: Pomacentridae). Marine Biology, 156: Betancourt-Portela, J., Sánchez-Diaz Granados, J, Mejía-Ladino, L, y Cantera, J. (2011). Calidad de las aguas superficiales de Bahía Málaga, Pacífico colombiano. Acta Biológica Colombiana, 16(2): Brusca, R. C, Brusca, GJ Invertebrados. Segunda edición. McGraw Hill/ Interamericana de España, S.A. Ceccarelli, D. M, Jones, G. P, Laurence, J Territorial damselfishes as determinants of the structure of benthic communities on coral reefs. Oceanography and Marine Biology, an Annual Review, 39: Ceccarelli, D. M Modification of benthic communities by territorial damselfish: a multi-species comparison. Coral Reefs, 26:
10 Cleveland, A. y Montgomery, W.L Gut characteristics and assimilation efficiencies in two species of herbivorous damselfishes (Pomacentridae: Stegastes dorsopunicans and S. planifrons). Marine Biology, 142: Davis, J. P. y Wing, S. R Niche partitioning in the Fiordland wrasse guild. Marine Ecology Progress Series, 446: Daza, J.P, Zapata, F.A, y Rodríguez, M Dieta y superposición del nicho de dos especies de peces damisela en el Pacífico colombiano. Tesis de Pregrado, Universidad Del Valle, Cali. 31p. Feitosa, J. L. L., Concentino, A. M., Teixeira, S. F., y Ferreira, B. P Food resource use by two territorial damselfish (Pomacentridae: Stegastes) on South-Western Atlantic algaldominated reefs. Journal of Sea Research, 70: Ferreira, C. E. L, Gonçalves, J. E. A, Coutinho, R, y Peret, A. C Herbivory by the dusky damselfish Stegastes fuscus (Cuvier, 1830) in a tropical rocky shore: effects on the benthic community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 229(2): Hixon, M. A. y Brostoff, W. N Damselfish as keystone species in reverse: intermediate disturbance and diversity of reef algae. Science, 220: Jones, G. P, Santana, L, McCook, L. J, McCormick, M.I Resource use and impact of three herbivorous damselfish on coral reef communities. Marine Ecology Progress Series, 328: Klumpp, D. W, McKinnon A. D, Daniel P Damselfish territories: zones of high productivity on coral reefs. Marine Ecology Progress Series, 40: Letourneur, Y, Galzin, R, y Harmelin-Vivien, M Temporal variations in the diet of the damselfish Stegastes nigricans (Lacepède) on a Réunion fringing reef. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 217(1): Lozano-Cortés, D. F, Londoño-Cruz, E, y Zapata, F. A Bioerosión de sustrato rocoso por erizos en Bahía Málaga (Colombia), Pacífico tropical. Revista de Ciencias, 15: Montgomery, W. L Comparative feeding ecology of two herbivorous damselfishes (Pomacentridae: Teleostei) from the gulf of California, Mexico. Journal of experimental Marine Biology and Ecology, 47: 9-24.
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