Artículos Científicos LACANDONIA, año 4, vol. 4, no. 1: 47-54, junio 2010 Diversidad alfa y beta en murciélagos cavernícolas de la Depresión Central, Chiapas, México Ever Ulises Vázquez Pérez 1 José Antonio Roque Velázquez 1 Ernesto Velázquez Velázquez 1 Resumen Se estimó la diversidad alfa y beta de murciélagos en cinco cuevas situadas en la región de la Depresión Central de Chiapas, México. En total se registraron 2,663 individuos de murciélagos, pertenecientes a 13 especies. A partir del análisis de datos se determinó que la cueva de Los Laguitos se mantuvo como un sitio de gran importancia ecológica, pues sólo esta cueva, generó la mayor riqueza de especies (8 especies), la mayor abundancia representada por la especie Mormoops megalophylla (mil 461), una marcada presencia de seis especies de murciélagos con residencia obligatoria, alta diversidad alfa (H :2.1136) y junto a la cueva El Encanto, representaron pares de cuevas con menor similitud y por tanto una marcada diversidad beta (69.23%). En cuanto a los parámetros ambientales, las lecturas de temperatura y humedad relativa se vieron incrementadas notablemente (32.96 C y 87.2%, respectivamente) con relaciones significativas con los parámetros ecológicos. species. From data analysis it was determined that the cave of Los Laguitos remained a site of great ecological importance, since only this cave, generates the highest species richness (8 species), the most abundant species represented by Mormoops megalophylla (1,461 individuals), a marked presence of six species of bats residency requirement, high alpha diversity (H : 2.1136) and near the cave of El Encanto, cave pairs represented less similarity and thus a marked diversity beta (69.23%), in terms of environmental parameters, readings of temperature and relative humidity were significantly increased (32.96 C and 87.2%, respectively) with meaningful relationships with ecological parameters. Key words: Bats, alpha diversity, beta diversity, cuevas, similarity, central depression, Chiapas, Mexico. Palabras clave: Murciélagos, diversidad alfa, diversidad beta, cuevas, similitud, depresión central, Chiapas, México. Abstract We estimate the alpha and beta diversity of bats in five caves in the region of the Central Depression, Chiapas, Mexico. In total there were 2,663 individuals of bats belonging to 13 1 Museo de zoología, Facultad de Biología Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas. Introducción La diversidad como medida de la complejidad estructural en una comunidad, varía en función de la distribución y abundancia de las formas de vida silvestre, por lo que este conocimiento funciona como estrategia para la conservación de la biodiversidad. (Smith y Smith, 2001) La diversidad alfa es descrita como el número de especies en una comunidad particular a la que consideramos homogénea, en tanto la diversidad beta es el 47
grado de cambio o reemplazo en la composición de especies entre diferentes comunidades en un paisaje (Moreno, 2001). El estudio de la diversidad y sus componentes alfa y beta, resulta una herramienta básica de la conservación biológica, porque son útiles para tomar decisiones correctas en el establecimiento de estrategias eficientes para la protección de áreas naturales y especies particulares. Las cuevas, cavernas, grutas y similares son formaciones geológicas, de tipos y tamaños distintos, las más comunes están en zonas cársticas, de las cuales el paisaje de la Depresión Central en Chiapas, posee un basto sistema de cuevas. Siendo éstas el refugio más buscado por los murciélagos, ya que 60 de las 134 especies mexicanas de murciélagos, regularmente se refugian en cuevas. Asimismo, son estos lugares los que concentran la mayor cantidad poblacional de murciélagos, llegando a contabilizarse millones de individuos en una sola cueva (Arita, 1993; Tuttle, 2005). Varios factores influyen sobre el uso que las colonias de murciélagos le dan a las cuevas, siendo la localización geográfica y la altitud, factores importantes, pues la variación afecta el microclima existente dentro de los sitios de percha, principalmente la temperatura y humedad relativa, tienen gran impacto sobre la fauna cavernícola, igual de importante es la cantidad y variedad de organismos que habitan o usan las cuevas, pues tienen importancia en cuanto a intercambio de calor agua, y gases con el ambiente cavernícola (Cicourel V, 2003). El número de especies de murciélagos cavernícolas para la Depresión Central de Chiapas, ha sido documentado por Cicourel (2003), quien estimó 20 especies de murciélagos, en 11 cuevas del paisaje estudiado. A pesar de que se conoce el número aproximado de especies cavernícolas que incursionan en cuevas, existen hábitats poco explorados dentro de la Depresión Central, con muy escasas investigaciones ecológicas, sobre la fauna cavernícola especializada a estos ambientes tan agrestes. Por ello es importante documentar la presencia de murciélagos cavernícolas 48 en zonas con características tan propias de los sistemas de cuevas; por lo que el propósito del presente trabajo se ha centrado en obtener la distribución de las especies cavernícolas, a partir de la diversidad alfa y beta y su correlación con parámetros ambientales de temperatura y humedad relativa, en el paisaje de la Depresión Central del estado de Chiapas. Material y métodos La Depresión Central de Chiapas, se localiza entre la Sierra Madre de Chiapas, la Altiplanicie Central y las Montañas del Norte (Gobierno de Chiapas, 2004). Su longitud es de 280 km con una anchura de 30 km en el sureste, y una disminución en el noroeste que va desde 55 hasta 20 km. Es un amplio valle drenado por el río Grijalva. Las altitudes de sus partes mas bajas varían entre 400 y 800 msnm, y está formada por rocas del Cenozoico y Mesozoico (calizas, lutitas y margas). Esta región forma parte de la provincia florística de la Costa Pacífica, con una vegetación de bosque tropical caducifolio y bosque tropical subcaducifolio. El área está caracterizada por la presencia de un sinnúmero de cuevas si hablamos de su forma y estructura, entre ellas; la cueva de Los Laguitos, Paso del Burro, El Encanto, Cerro Hueco y La Chepa, siendo estas cuevas elegidas por su representatividad en la zona de estudio en base a su tamaño, accesibilidad y al conocimiento existente de la presencia de murciélagos cavernícolas (cuadro 1). Los datos obtenidos y su análisis, se elaboró con base en los muestreos realizados en las cinco cuevas ubicadas en la región de la Depresión Central, durante el período comprendido entre los meses de enero a junio del 2008. Se llevaron a cabo dos visitas de dos noches a cada cueva, manteniendo un esfuerzo de captura constante de 360 minutos. Los murciélagos fueron capturados con una red de niebla de 12 m de largo a una altura aproximada de 1.70 m. La red se abrió al momento que salió el primer murciélago, que fue en promedio a las 19: 20 hrs del horario de verano,
No. CUEVAS MUNICIPIO No. DE MUESTREOS COORDENADAS ALTITUD LATITUD LONGITUD msnm I Los Laguitos Tuxtla Gutiérrez 4 16 46 46 93 08 55 730 II Paso Burro Berriozábal 4 16 49 52 93 16 28 924 III Encanto Ocozocuautla 4 16 45 29 93 31 35 700 IV Cerro Hueco Tuxtla Gutiérrez Tuxtla Gutiérrez 4 16 43 14 93 05 21 724 V La Chepa 4 16 47 28 93 08 18 829 Cuadro 1 Ubicación y descripción de las cuevas visitadas en la Depresión Central de Chiapas. permaneciendo abierta por 90 minutos, con revisiones constantes. Los ejemplares capturados se identificaron a nivel de especie, con la ayuda de las claves especializadas (Medellín et al., 1997) y fueron corroborados por comparación directa con los ejemplares de la Colección de Mamíferos del Museo de Zoología (MZ Unicach), de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas. En cada muestreo, se tomaron lecturas de temperatura y humedad relativa cada 15 minutos, dentro de las cuevas. La temperatura fue tomada con termómetros de mercurio (precisión: -10 a 50 C) y para la humedad relativa, se utilizó el MULTI-LOG. Para integrar el análisis de los resultados, la riqueza de especies es expresada como el número de especies acumuladas en las cuevas, durante los 360 minutos de muestreo por sitio. La abundancia numérica se expresa como la captura por unidad de esfuerzo (CPUE) (número de murciélagos capturados por tiempo de muestreo). En cuanto a la diversidad, la diversidad alfa se cuantificó con el Índice de Shannon-Wiener (Moreno, 2001), y para la diversidad beta se utilizó el Índice de Whittaker (Halffter et al., 2001). Los cálculos fueron realizados mediante el uso del Programa Diversity (Species Diversity and Richness, ver 3.03) (Henderson). Resultados Se capturaron un total de 2,663 murciélagos que representaron a 13 especies, de las familias Emballonuridae, Mormoopidae, Natalidae y Phyllostomidae, las cuales se muestran en la lista taxonómica (cuadro 2). I. Familia Emballonuridae 1. Balantiopteryx plicata (Peters, 1867) II. III. IV. Familia Mormoopidae 2. Mormoops megalophylla (Meter, 1864) 3. Pteronotus davyi (Gray, 1838) 4. Pteronotus parnelli (Millar, 1902) 5. Pteronotus personatus (Wagner, 1843) Familia Natalidae 6. Natalus stramineus Dalqest & hall, 1949 Familia Phyllostomidae 7. Carollia sowelli (Baker et al., 2002) 8. Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) 9. Glossophaga soricina (Webster y jones, 1980) 10. Leptonycteris curasoae (Martínez y Villa, 1940) 49 Figura 2. Especies de residencia obligatoria y facultativa de cuevas de la Depresión Central, Chiap
ESPECIE/ HABITAT Los Laguitos La Chepa El Encanto Paso Burro Cerro Hueco Total M. megallophyla 1408 1 0 1 51 1461 G. soricina 10 39 199 63 98 409 P. davyi 331 0 0 0 0 331 A. jamaicensis 181 0 0 0 14 195 P. parnelli 27 0 48 12 2 89 L. curosoae 58 0 0 0 0 58 N. stramineus 12 22 0 20 0 54 A. intermedius 0 26 28 0 0 54 P. personatus 3 0 0 0 0 3 D. rotundus 0 0 0 3 0 3 B. plicata 0 3 0 0 0 3 C. sowelli 0 0 1 1 0 2 S. lilum 0 0 1 0 0 1 Total 2030 91 277 100 165 2663 Cuadro 2 Especies de murciélagos en cuevas de la Depresión Central, Chiapas. 50 11. Artibeus jamaicencis (Leach, 1821) 12. Artibeus intermedius (J.A. Allen, 1897) 13. Sturnira lilium (E. Geoffroy St. Hilaire, 1810) La mayor riqueza acumulada de especies se obtuvo en la cueva de Los Laguitos (8 especies) y la menor riqueza se registró en la cueva de Cerro Hueco con (4 especies) (cuadro 3). De todas las especies registradas en las cinco cuevas de muestreo, ocho especies fueron residentes obligatorias: B. plicata, M. megalophyla, P. davyi, P. parnelii, P. personatus, L. curasoae, D. rotundus y N. stramineus. Otras cuatro especies fueron residentes facultativos: G. soricina, C. sowelli, A. jamaicensis, A. intermedius, y sólo una especie turista: S. lilium (figura 1). La especie más abundante en la zona de estudio fue Mormoops megalophylla, con 1,461 individuos (54.8% del total capturados), Glossophaga soricina representó el 15.3%, y otras especies estuvieron representados por pocos individuos (cuadro 2 y figura 2). La mayor diversidad alfa se presentó en la cueva Los Laguitos (H: 2.1136), y la menor diversidad alfa se presentó en la cueva de Cerro Hueco (H: 1.33) (cuadro 3). La mayor similitud de especies se presentó entre las cuevas Lo Laguitos-Cerro Hueco, compartiendo cuatro especies; lo que representa valores bajos de diversidad beta (33.33%). El valor de diversidad beta más alto se presentó entre las cuevas Los Laguitos- El Encanto (69.23%); esto significa que este par de hábitats compartió el menor número de especies (2). En cuanto a especies exclusivas, la cueva de Los Laguitos fue la que presentó él número más alto (3 especies), y en menor proporción, la cueva de Paso
Cuadro 3 Variables analizadas en las cuevas de la Depresión Central, Chiapas. VARIABLES/CUEVAS Los Laguitos Paso Burro El Encanto La Chepa Cerro Hueco Abundancia (Ind) 2030 100 277 91 165 Riqueza (Sp) 8 6 5 5 4 Diversidad Alfa (H ) 2.11 1.84 1.36 1.98 1.33 Especies exclusivas 3 1 1 1 0 Especies R.F* 2 2 4 2 2 Especies R.O** 5 4 1 3 2 Especies Turistas 0 0 0 0 1 Humedad Relativa Prom.(%) 87.82 85.5 70.72 61.5 74.18 Temperatura Prom. ( C) 32.96 20.21 21.83 22.92 23.08 *residentes facultativas **residentes obligatorias Figura 1 Especies de residencia obligatoria y facultativa de cuevas de la Depresión Central, Chiapas. 51
Figura 2 Abundancia relativa de murciélagos en cuevas de la Depresión Central, Chiapas. del Burro, La Chepa y El Encanto sólo tuvieron una especie (cuadro 4). La temperatura promedio más alta se registró en la cueva de Los Laguitos (32.96 C), y la temperatura promedio más baja se registró en la cueva de Paso del Burro (20.21 C). Asimismo, la humedad relativa promedio más alta fue en la cueva de Los Laguitos (87.82 %), y la cueva La Chepa registró el promedio más bajo (61.5%) (cuadro 3). A partir de estos datos se realizó un análisis de correlación, y los datos revelaron que la humedad relativa fue el valor más alto de correlación (0.66), con la riqueza, siendo ésta una correlación significativa (p<0.05). Conclusiones La estructura del ensamblaje de murciélagos consistió de aproximadamente grupos ecológicos comunes, como es el caso de la familia Phyllostimidae, con más representatividad de especies (7 especies), y considerada la más abundante del Neotrópico (Bejarano et Los Laguitos Paso Burro El Encanto La Chepa Cerro Hueco Los Laguitos 8 42.85% 69.23% 53.84 33.33%Los Paso Burro * 6 45.45% 45.45% 40% El Encanto * * 5 45.45% 55.55% La Chepa * * * 5 55.55% Cerro Hueco * * * * 4 Cuadro 4 Valor de diversidad beta Whittaker de las cuevas de la Depresión Central, Chiapas. 52
al., 2007). Las especies de la familia Mormoophydae, tienden a ser mejor capturadas con redes de niebla (Moreno y Halffter, 2001). Teniendo mayor capacidad de refugio en nichos tróficos inexplorados como lo son las cuevas, lo que representa una base potencial de alta diversidad de comunidades de murciélagos del Neotrópico (Freeman, 2000). La mayor riqueza de especies de la zona de estudio, se concentró en la cueva Los Laguitos (8 especies), caracterizada por mantener la temperatura más alta de las cuevas analizadas y mayor humedad relativa, además, posee amplias cámaras y sitios de percha, por lo que la topografía de esta cueva es de las más complejas de la región, manteniendo una trampa de calor (Martínez, 1996) que minimiza las fluctuaciones en las variables ambientales y favorece el establecimiento de las colonias de murciélagos en el área. La mitad de las especies ocurren en una sola cueva (Los Laguitos) de la Depresión Central de Chiapas y la presencia de éstas, incrementa notablemente el valor de diversidad α de otras cuevas, entonces, la alta diversidad alfa observada en algunas cuevas (Los Laguitos, Paso del Burro y La Chepa) es explicada debido a que estos sitios son habitados en su mayoría por especies de residencia obligatoria y como complemento frecuentados por pocas especies de murciélagos con residencia facultativa, al preferir éstos, la poca competencia de alimento y disponibilidad de refugios externos. Los valores de diversidad α son moderadamente bajos a excepción de los pares de cuevas Los Laguitos- El Encanto y decrecen como consecuencia de la similitud en la composición de especies del ensamblaje de murciélagos entre los hábitats. Y muy a pesar de la heterogeneidad espacial, esperábamos encontrar alta diversidad beta. Esto no sucedió, por lo que proponemos dos características para explicar este proceso: La presencia de especies con residencia facultativa y turistas La alta humedad relativa en sitios particulares Los murciélagos con residencia facultativa y turista, tienen una amplia variedad de hábitats, contrario a especies de hábitos exclusivos cavernícolas que poseen la capacidad de concentrarse en grandes masas de individuos, dando características propias a un sitio (ej. cueva Los Laguitos) y la alta humedad relativa, beneficia la estabilidad de una colonia de murciélagos, pues ayuda en la presencia de colonias de maternidad y sobre el ahorro de energía corporal. Además, se atribuye una correlación significativa de la riqueza con la humedad relativa, porque esta variable tiene un gran impacto sobre la fauna cavernícola, lo cual explica que en estas condiciones, la estructura de comunidades de especies de murciélagos se vea favorecida. Literatura citada ÁLVAREZ, T., S. T. ALVAREZ Y J. C., LÓPEZ- VIDAL., 1994. Claves para murciélagos mexicanos, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional, México. ARITA, H.T., 1993. Conservation Biology of de Cave Bats of Mexico. Journal of Mammalogy, 74 (3):693-702. BEJARANO-BONILLA D.A., A. YATE-RIVAS, M.H. BERNAL-BAUTISTA, 2007. Diversidad y distribución de la fauna quiróptera en un transecto altitudinal en el Departamento del Tolima, Colombia. Caldasia 29 (2):297-308. CICOUREL, V., 2003. Diversidad de murciélagos cavernícolas de la depresión central del estado de Chiapas, tesis de licenciatura, UAM, México. 53
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