Los insectos parasitoides y su utilización en el control biológico de plagas forestales Nélida Jofré
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- Inmaculada Romero Fernández
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1 Cuadernillo n 11 Año 2011 ISSN Los insectos parasitoides y su utilización en el control biológico de plagas forestales Nélida Jofré Serie Técnica: Manejo Integrado de Plagas Forestales José Villacide y Juan Corley (editores) Laboratorio de Ecología de Insectos EEA INTA Bariloche Ediciones Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria
2 Los insectos parasitoides y su utilización en el control biológico de plagas forestales. Nélida Jofré. Laboratorio de Ecología de Insectos, INTA EEA Bariloche; CC. 277 CP 8400 San Carlos de Bariloche. Río Negro. Argentina. njofre@bariloche.inta.gov.ar Serie técnica: Manejo Integrado de Plagas Forestales Cambio Rural Laboratorio de Ecología de Insectos INTA EEA Bariloche Villacide, J.M. y J.C. Corley (eds.) Cuadernillo nº 11 - Marzo de 2011 ISSN La edición de esta serie se hace con aportes del programa Cambio Rural y del proyecto PATNOR La reproducción total o parcial de este material queda sujeta a la aprobación cuerpo editorial y de los autores. Las ideas expresadas por los autores de los artículos firmados pertenecen a los mismos y no reflejan necesariamente la opinión de los editores ni del INTA. Fotos de tapa gentileza de: Dong-Hwan Choe, Boris Hrasovec, David Cappaert (Bugwood.org); N.E.F.(
3 Índice Resumen 1 Los parasitoides 2 Clasificación según aspectos de su historia de vida 3 Los parasitoides y el control biológicos de plagas 4 El control biológico de plagas forestales mediante parasitoides 5 Consideraciones finales 6 Glosario técnico 7 Listado de recursos en Internet 8 Referencias Resumen Para los biólogos, el interés en los insectos parasitoides surge por su peculiar forma de vida y por su capacidad de regular otras poblaciones de insectos. Los parasitoides, son insectos que se desarrollan a expensas de otros artrópodos (su hospedador), al que inevitablemente terminan matando. Estos insectos entomófagos son muy importantes para el manejo integrado de plagas en general y de modo particular, para aquellas de la actividad forestal debido a los plazos más largos que típicamente presentan los cultivos con especies arbóreas.
4 1 Los parasitoides Los parasitoides son insectos cuyas larvas se alimentan exclusivamente del cuerpo de otro artrópodo (su hospedador o huésped), al que inevitablemente matan. Sólo un hospedador es requerido para el desarrollo completo de la larva y en algunos casos más de una larva puede desarrollarse en un mismo hospedador. De acuerdo a su peculiar biología, los parasitoides comparten características propias de los depredadores y de los parásitos verdaderos. Como los depredadores, los parasitoides terminan, en determinado momento de su desarrollo, matando a su hospedador. Como los parásitos, dependen de modo excluyente del hospedador para su desarrollo temprano. El ciclo de vida de un parasitoide comienza cuando la hembra adulta deposita sus huevos ( ovipone ) sobre, dentro o en las cercanías de un hospedador. Posteriormente, el huevo eclosiona dando origen a la larva la cual se desarrolla dentro o sobre el hospedador. En la siguiente etapa la larva se transforma en pupa, donde se forman los tejidos y las estructuras del adulto. Finalmente de la pupa emerge el insecto adulto, que deberá alimentarse (típicamente de sustancias ricas en azúcares, como el néctar floral), reproducirse y buscar un nuevo hospedador en donde oviponer, completando de este modo el ciclo (figura 1) Figura 1. Esquema del ciclo de vida de un parasitoide gregario que ataca hospedadores en estado larval (Adaptado de Nicholls et al., 1999). El grupo de los insectos parasitoides podría parecer inusual, sin embargo su abundancia en la naturaleza es notable. Se han determinado hasta el momento alrededor de especies y se ha propuesto que entre el 20 y 25% de todos los insectos que habitan en el planeta son parasitoides. Si consideramos que se estima que en el planeta habitan alrededor de 8 millones de insectos, entre 1,6 y 2 millones serían parasitoides. La mayoría de las
5 especies conocidas pertenecen a los ordenes Himenóptera y Díptera y en menor medida a los ordenes Coleóptera, Lepidóptera y Neuróptera. Se cree que el parasitoidismo habría evolucionado una sola vez en el orden Himenóptera. Se ha propuesto que surgió de un ancestro en común del suborden Apocrita (avispas de grupo Parasitica, abejas y hormigas) y de la familia Orussidae (avispas parásitas de las avispas de la madera). Si se examina la biología de la súper familia Siricoidea, grupo hermano de los Apocrita y Orussidae, se puede imaginar como habría sido la evolución del parasitoidismo. Las larvas de las avispas de Siricoidea generalmente se alimentan de madera muerta que ha sido previamente digerida por un hongo simbionte. Por ello, muchas especies llevan consigo esporas del hongo que dejan en la madera durante la oviposición. Sin embargo, algunos sirícidos no poseen sacos especializados para llevar esporas y por tanto hacen uso del hongo asociado a otras especies. Una de las hipótesis mas plausible para la evolución del hábito parasitoide considera que una especie de sirícido incapaz de portar hongo evolucionó hacia matar a otra especie que si lo tenía, y luego progresó de sólo matarla a también alimentarse de ella. Si esta hipótesis es correcta, en los himenópteros el hábito parasitoide evolucionó desde la micofagia. Una hipótesis similar se ha propuesto para varios grupos de parasitoides del orden Coleóptera, los cuales han evolucionado de ancestros que se alimentaban también de madera muerta. Las pocas especies de parasitoides de las familias de escarabajos Staphylinidae y Carabidea (Coleóptera), familias de hábito depredador, podrían haber evolucionado de una manera direccional desde este hábito. Probablemente, el parasitoidismo ha surgido como consecuencia de una reducción en el tamaño del depredador o de un incremento en el tamaño de la presa. También dentro de los dípteros, se ha propuesto que algunos grupos evolucionaron desde el hábito depredador como así también desde la saprofagia (alimentarse de insectos muertos o moribundos). La familia Sarcophagidae contiene muchas especies que poseen el hábito de alimentarse de larvas muertas o moribundas. Además, Sarcophagidae está estrechamente emparentada con una gran familia de parasitoides dípteros, la familia Tachinidae. Los parasitoides, precisamente por su abundancia y por la mortalidad que ocasionan sobre las poblaciones de hospedadores, poseen una gran importancia tanto en los ecosistemas naturales como en los de cultivo. Por ello, se han invertido notables esfuerzos en su estudio y se han seleccionado una importante cantidad de especies para su utilización en programas de control biológico de plagas alrededor del mundo. 2 Clasificación según aspectos de su historia de vida Podemos encontrar distintas clasificaciones de los parasitoides de acuerdo a aspectos de su vida larval y a características del individuo adulto. Así, definimos a los parasitoides según: El estadio atacado y la cantidad de individuos por hospedador. Los parasitoides que atacan insectos holometábolos pueden clasificarse por el estadio de desarrollo del huésped. Así
6 podemos definir, parasitoides de huevo, parasitoides de larva, parasitoides de pupa y parasitoides de adultos. Sin embargo, en los casos en que la hembra pone sus huevos en un estadio del hospedador y su larva completa el desarrollo en otro estadio, los parasitoides pueden ser identificados por ejemplo como: parasitoides de huevo-larva y parasitoides de larvapupa. Por otra parte, los parasitoides pueden ser clasificados en función de la cantidad de larvas que se desarrollan a expensas de un único huésped. Los parasitoides solitarios son aquellos donde una única larva se desarrolla en un único huésped, mientras que si varias larvas (hasta miles) descendientes de una misma hembra, se alimentan en simultáneo de un mismo individuo hospedador se los identifica como parasitoides gregarios. El desarrollo de las larvas. Según el comportamiento alimenticio de su larva, los parasitoides pueden dividirse en endoparasitoides (figura 2a) y ectoparasitoides (figura 2b). En los primeros, la larva se desarrolla dentro del cuerpo del hospedador (como un endoparásito). En cambio en los últimos, la larva vive externamente con sus partes bucales enterradas en el cuerpo del hospedador (como un ectoparásito). a b Figura 2. a) Avispa parasitoide Encarsia aleurochitonis emergiendo de adentro de una pupa de mosquita blanca (Hemiptera: Aleyrodidae) (foto: b) Larvas de un ectoparasitoide del género Euplectrus alimentándose sobre una larva de lepidóptero (foto: Edith Smith). La estrategia de ataque. Un parasitoide koinobionte se define así, por permitirle a su hospedador continuar con su crecimiento luego de sucedido el evento de parasitación. En este tipo de parasitoides, la larva se alimenta gradualmente de los órganos no vitales de su hospedador. En contraste un parasitoide idiobionte, paraliza completamente el desarrollo del hospedador al momento de la ovipostura o ataque. En este caso, la nutrición de la larva del parasitoide se limita a los recursos energéticos presentes en el hospedador hasta el momento de la parasitación. Las formas de parasitismo. Cuando dos o más individuos de la misma especie oviponen en el mismo hospedador, se denomina a esto superparasitismo. Pero, si individuos de especies diferentes oviponen en el mismo hospedador puede ocurrir multiparasitismo, cuando las larvas de las distintas especies compiten por el recurso, o hiperparasitismo, cuando la larva de segunda hembra que ovipone no se alimenta del hospedador sino de la larva parasitoide puesta previamente.
7 3 Los parasitoides y el control biológico de plagas A escala global, el control de plagas se basa fuertemente en el empleo de productos de síntesis química (insecticidas). En las décadas recientes, su utilización masiva se halla en continuo replanteo, por lo cual nuevas alternativas han sido y están siendo consideradas. Entre las alternativas para el control de plagas se destaca el control biológico mediante el empleo de enemigos naturales (patógenos, depredadores y parasitoides; ver recuadro 1). El control biológico para manejar plagas no es, sin embargo una herramienta nueva. El primer registro de su utilización data del año 300 DC en China donde los agricultores de entonces utilizaban cañas de bambú para conectar árboles de cítricos entre sí y de este modo permitir a las hormigas la circulación entre los árboles para que depreden a los insectos que afectaban las plantas (Peng, 1983). Los parasitoides, como enemigos naturales de insectos herbívoros, han sido centrales en el desarrollo del control biológico, en parte por el alto grado de especificidad alcanzado por muchos de ellos y por una notable capacidad de búsqueda, especialmente a bajas densidades de hospedador. Asimismo, atributos tales como una alta capacidad de adaptación a cambios en las condiciones del ambiente, sincronización con el ciclo biológico del hospedador, capacidad de sobrevivir períodos en los que el hospedador esté ausente (diapausa, letargo), y mostrar mecanismos denso-dependientes (esto es, crecer en abundancia en función de su propia densidad y la del hospedador) los hacen más efectivos para su empleo en los programas de control biológico de plagas. De cientos de programas de introducción de enemigos naturales para el control biológico de plagas a nivel mundial, el 75% ha utilizado insectos parasitoides. Entre los ejemplos de control biológico exitoso se destacan, el control de la cochinilla roja californiana Aonidiella aurantii (una importante plaga de los cítricos) por parasitoides del género Aphytis; las moscas blancas Trialeurodes vaporariorum (plaga de cultivos de invernadero) y Bemisia tabaci (plaga de cultivos hortícolas) por el parasitoide Encarsia formosa; los pulgones Myzus persicae (plaga de cultivos frutales y hortícola) por Aphidius colemani y la cochinilla Phenacoccus manihoti (peste de la mandioca) por el parasitoide Apoanagyrus lopezi, entre otros (Hajek 2004; Van Driesche et al., 2007). 4 El control biológico de plagas forestales mediante parasitoides El empleo de parasitoides como parte de programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP) (ver más detalle en cuadernillo Nº 1 de esta Serie Técnica) cobra especial importancia en sistemas forestales. Esto se debe, en parte, al carácter perenne del cultivo (largos ciclos de rotación), en comparación con otros cultivos, como por ejemplo, los cereales y las oleaginosas que se
8 renuevan cada año. Típicamente, los bosques de cultivo permanecen en el sitio de implantación entre 7 y 40 años, lo que implica que su protección sanitaria debe ser también de largo plazo (debe lograrse que la supresión y/o regulación de la plaga sea sostenida en el tiempo). Se suma a esto, que en agroecosistemas forestales el empleo de control químico para las plagas es complejo, costoso y ambientalmente poco recomendable. Recordemos que existe una marcada tendencia en los organismos de certificación forestal a nivel mundial (FSC) hacia la exigencia y/o el fomento de medidas de control que impliquen la utilización de métodos no químicos o inocuos para el medioambiente. Quizás uno los ejemplos mejor conocidos del uso de parasitoides para el manejo de plagas forestales sea el de la avispa barrenadora de los pinos Sirex noctilio (Himenóptera: Siricidae). Esta avispa, originaria de Eurasia y con una actual distribución mundial, ha causado grandes daños materiales y económicos en forestaciones implantadas con pinos. Para su manejo, en la mayoría de las regiones donde se ha establecido, el control biológico mediante parasitoides se ha focalizado principalmente en el empleo de las avispas Rhyssa persuasoria, Megarhyssa nortoni e Ibalia leucospoides (Hurley et al., 2007). La avispa Ibalia leucospoides (Himenóptera: Ibaliidae) (figura 3c) es un endoparasitoide solitario originario de Euroasia que parasita huevos maduros y larvas de los primeros estadio de S. noctilio (Chrystal, 1930). La hembra, cuando ovipone, utiliza los mismos agujeros que deja la hembra de S. noctilio durante su oviposición y deposita un huevo por hospedador. Una vez que el huevo eclosiona, la larva parasitoide que emerge se alimenta de la larva hospedadora y permanece como endoparásito hasta el tercer estadio larval, momento en el que emerge y permanece como ectoparásito. Durante el cuarto estadio empupa, y una vez finalizada la etapa pupal, realiza un agujero en la corteza para emerger el adulto (Chrystal, 1930). El periodo de vida adulta puede durar entre 10 y 15 días, tiempo durante el cual el parasitoide se puede alimentar de néctar y/o exudados vegetales (Fernández- Arhex y Corley, 2003). Las avispas Megarhyssa nortoni y Rhyssa persuasoria (Himenóptera: Ichneumonidae) (figura 3 a y b) son ectoparasitoides solitarios que atacan a los estadios más avanzados de S. noctilio, cuando la larva hospedadora se encuentra a mayor profundidad dentro del fuste del árbol (Taylor, 1976, 1978). Para ello están provistas de un ovipositor muy largo (siendo hasta 2 veces el largo de su cuerpo en la avispa M. nortoni) que insertan en el tronco hasta alcanzar a las larvas. En primer lugar la hembra de estos parasitoides paraliza a la larva hospedadora mediante la inyección de un veneno y luego deposita un huevo en su superficie, desarrollándose los estadios inmaduros (huevo, larva, pupa) del parasitoide externamente a su hospedador (Taylor, 1976). En algunos casos las larvas empupan inmediatamente para emerger como adultos a principios del verano, mientras que la mayoría entra en diapausa para emerger la primavera siguiente (Taylor, 1978).
9 a b c Figura 3. a) Hembra de Megarhyssa nortoni; b) Hembra de Rhyssa persuasoria (foto y c) Hembra de Ibalia leucospoides. Otro ejemplo del uso de parasitoides en el control de plagas forestales es el caso de Orgilus obscurator para el control de la polilla del pino Rhyacionia buoliana (Lepidóptera: Tortricidae) (figura 4a), una mariposa de origen Europeo y del Norte de Asia que produce la muerte de yemas y brotes ocasionando deformaciones en el fuste (figura 4b). Actualmente, esta especie se encuentra distribuida alrededor del mundo. Orgilus obscurator (Himenóptera: Braconidae) (figura 4c) es un endoparasitoide solitario que parasita las larvas de los primeros estadios de R. buoliana (Schröder, 1974). El adulto emerge durante el verano, periodo en el cual se encuentran disponibles los estadios tempranos de la plaga. A fines del verano la larva parasitoide y la larva hospedadora detienen su desarrollo para entrar en diapausa, reanudándolo en la primavera siguiente (Huerta et al., 2002). Este parasitoide es considerado el más efectivo para el control de la plaga por presentar alta especificidad, fecundidad y eficacia en la búsqueda de hospedadores (Ramos Sanz y Lanfranco, 2010). a b c Figura 4. a) Hembra de Rhyacionia buoliana (foto: David McComb, b) Daño ocasionado por el ataque de R. buoliana; y c) Hembra de Orgilus obscurator. La avispa sierra de los sauces, Nematus oligospilus (Himenóptera: Tenthredinidae) (figura 5a), es una importante plaga forestal cuya larva se alimenta de hojas de diferentes especies de sauce (Salix spp.) (figura 5 b y c, para mayor información consultar el cuadernillo nº 10 de esta Serie Técnica). Esta especie originaria de Eurasia y de América del Norte fue accidentalmente introducida en distintos países del hemisferio sur; Argentina, Chile, Australia, Nueva Zelanda, Sudáfrica (Koch y Smith, 2000). En las áreas
10 introducidas, al no poseer enemigos naturales específicos, la actividad de las larvas puede causar la defoliación de los árboles y hasta la muerte, y como consecuencia la perdida de material maderable y/o paisajístico. En su rango de origen, los siguientes parasitoides han sido encontrado asociados a esta avispa; Trichogramma aurosum, T. sibericum (Himenóptera: Trichogrammatidae) y Olesicampe californica (Himenóptera: Ichneumonidae) (Alderete et al., 2004). Las dos primeras especies son endoparasitoides de huevo mientras que la última es un endoparasitoide de larvas. Fuera del rango de origen otras especies parasitoides han sido asociadas a N. oligospilus, aunque su parasitismo no supera el 1%. Es por ello que para el control de esta plaga con enemigos naturales se ha sugerido la aplicación de un control biológico clásico, es decir la introducción de parasitoides originarios del área nativa de la plaga (Alderete et al., 2004). a b c Figura 5. a) Hembra de Nematus oligospilus; b) y c) Larvas de Nematus oligospilus y daño ocasionado por las mismas en las hojas de los sauces (foto: Mick Hall). Gonipterus scutellatus (Coleóptera: Curculionidae) (figura 6a), conocido como el gorgojo del eucalipto, es considerada una de las plagas de los eucaliptos (Eucalyptus spp.) de mayor relevancia a nivel mundial. Los adultos y las larvas se alimentan principalmente de las hojas recién formadas, los brotes y las yemas (figura 6 b y c), siendo las larvas las que producen el daño más serio (Loch, 2008). Esta especie de origen Australiano, actualmente se la encuentra distribuida en muchos países de África, Europa, Latinoamérica y el Caribe, Norteamérica y Asia, provocando altos niveles de defoliación en los árboles de eucalipto. El control de esta plaga se ha conseguido con éxito mediante la introducción de un enemigo natural desde su área nativa, la avispa Anaphes nitens (Himenóptera: Mymaridae) (figura 6d), un endoparasitoide solitario de huevos, originario de Australia. Este parasitoide, posee una estrategia idiobionte, por lo que el desarrollo del hospedador es detenido al momento de la oviposición. Debido a que G. scutellatus pone capsulas de huevos de aproximadamente ocho huevos cada una, la descendencia del parasitoide se desarrolla de una manera cuasi-gregaria, ya que aunque sólo un individuo se desarrolla por huevo los adultos emergerán juntos de la masa de huevos, apareándose inmediatamente (ver Santolamazza-Carbone et al., 2004). Esta diminuta avispa, de una longitud de 0,8 a 1 mm, es altamente eficiente encontrando y parasitando a su hospedador (Cordero-Rivera et al., 1999), lo que posiblemente contribuya a explicar su éxito.
11 a b c d Figura 6. a) Adulto de Gonipterus scutellatus; b) Larvas de Gonipterus scutellatus y daño ocasionado por las mismas en las hojas de los eucaliptos; c) Daño ocasionado por el adulto de Gonipterus scutellatus en las hojas de eucalipto (b y c, foto: J.P. Mansilla Vázquez) y d) el parasitoide Anaphes nitens. Recuadro 1. El control biológico. En sus ambientes nativos, las poblaciones mantienen sus distribuciones y niveles poblacionales fuertemente influenciados por enemigos naturales (depredadores, parásitos, parasitoides, patógenos y competidores). Pero con frecuencia, ya sea porque las especies invaden o son transportada a nuevas áreas o porque se suceden cambios ambientales en el área de distribución natural (Ej. cambio climáticos, imposición de cultivos, etc.), las poblaciones de estas especies crecen de modo que ocasionan daños económicos y/o ecológicos. Bajo este escenario, la especie blanco o problema es definida como plaga. El control biológico de plagas, es un método que utiliza enemigos naturales a fin de reconstruir en parte los factores de mortandad natural y disminuir de este modo el impacto de la especie problema. Existen básicamente tres estrategias de control biológico. (1) El control biológico clásico involucra la importación y establecimiento de los enemigos naturales de la plaga exótica (ver Recuadro 2; Método para la introducción de parasitoides en el control biológico clásico). Este tipo de control es apropiado cuando la plaga se ha establecido en áreas fuera de su rango nativo. (2) El control biológico aumentativo consiste precisamente en aumentar las poblaciones de enemigos naturales presentes en el área o en la liberación periódica de enemigos naturales que no se establecen permanentemente. El aumento de las poblaciones o la liberación se puede realizar de dos maneras. La inoculación es la liberación periódica de los enemigos naturales incapaces de sobrevivir indefinidamente o de seguir el rango expansivo de la plaga, en este caso se libera un número reducido de individuos por evento de liberación y el control depende de la progenie más que de los individuos liberados originalmente. En tanto la inundación es la introducción de un vasto número de individuos, esta forma de control se asemeja al uso de insecticidas ya que el control se logra por acción directa de los individuos liberados más que por su acción persistente en el tiempo. (3) El control biológico conservativo apunta a proteger y mejorar las actividades de los enemigos naturales ya presentes en el área. Por ejemplo, se han logrado importantes mejorías en la acciones de los parasitoides cuando se les ha brindado fuentes naturales y/o artificiales de alimentación (ej. mediante especies florales productoras de néctar, o mediante la dispersión en el campo de soluciones azucaradas).
12 5 Consideraciones finales Los parasitoides conforman un grupo muy abundante de insectos entomófagos, que son extensamente utilizados para el control de plagas, y a partir de los cuales se han realizados los aportes más significativos a la teoría del control biológico. Aspectos relevantes como su capacidad de regular poblaciones de la plaga, sumado a su alta especificidad y su alta capacidad de búsqueda de hospedadores, los potencia en el uso como bio-controladores. Asimismo, las tendencias actuales sobre el manejo integrado de plagas asignan creciente importancia al control biológico mediante insectos parasitoides, particularmente en sistemas agroecológicos de larga permanencia, como lo son los cultivos forestales. Agradecimientos: Este cuadernillo se editó con el apoyo del proyecto PICT Recuadro 2. Método para la introducción de parasitoides en el control biológico clásico. La introducción de parasitoides en un área nueva requiere de varios pasos a seguir. El primero de ellos es determinar el área de origen y la identidad de la plaga, información crucial para encontrar él o los enemigos naturales específicos de la misma. Una vez hallado el rango nativo de la plaga, se debe colectar la mayor información posible acerca de la bioecología tanto de la plaga como de sus enemigos naturales. Esta exploración puede resultar dificultosa e implicar mucho tiempo debido a que en su área de origen la plaga y sus enemigos naturales pueden hallarse en bajas densidades. Toda información registrada en el área de origen es tenida en cuenta en la decisión final de cual o cuales enemigos naturales liberar en el área afectada (Hajek, 2004; Van Driesche et al., 2007). Los enemigos naturales colectados en la exploración deben ser mantenidos adecuadamente para que no pierdan su vigor, y deben ser transportados, tomando los recaudos del caso para minimizar las pérdidas de ejemplares. Cabe mencionar que la exploración en el área de origen de la plaga y la introducción de los enemigos naturales donde la plaga está causando el daño deben contar con los permisos correspondientes de los países involucrados. En el país de introducción, los enemigos naturales son sometidos a una cuarentena en la cual se llevan a cabo distintos estudios con el fin de garantizar que la liberación en sí misma, no produzca perjuicios económicos o ambientales. Durante esta cuarentena se deberá establecer la cría de los enemigos naturales, eliminar los patógenos y parásitos de los mismos, analizar la especificidad hospedador-enemigo natural, además de realizarse observaciones biológicas del organismo en cuestión. Antes de que la liberación se apruebe, debe evaluarse con especies nativas, el rango probable de hospedadores del enemigo natural para prevenir o minimizar los efectos sobre estas especies. La manera en que se lleve a cabo la liberación dependerá de la factibilidad de criar a los enemigos naturales durante la cuarentena. Muchos son difíciles de criar y como consecuencia se obtienen pocos individuos para la liberación. En estos casos, para garantizar oportunidades de apareamiento se liberan muchos individuos en pocos sitios en vez de pocos en muchos sitios.
13 continua recuadro 2 Se considera que el agente de control se estableció, si luego de su liberación se dispersa geográficamente. Luego de las liberaciones, es importante registrar el establecimiento y eficacia del agente de control. Si este no se logró establecer, deberán re-evaluarse las estrategias y considerar nuevas liberaciones 6 Glosario técnico Diapausa: Periodo durante el cual el crecimiento o desarrollo de un animal es suspendido y la actividad fisiológica es disminuida, como respuesta a condiciones ambientales adversas. Entomófago: organismo depredador de insectos. Estadio: cada una de las etapas en el desarrollo de los artrópodos. Holometábolo: insecto de metamorfosis completa, su desarrollo comprende las fases de huevo, larva, pupa e imago. Simbionte: individuo asociado en simbiosis con otro. Simbiosis: Asociación de individuos de distintas especies, en la que ambos sacan provecho de la vida en común. 7 Listado de recursos en Internet Sitio web del Grupo de Ecología de Insectos, INTA Bariloche. Este sitio dispone de información sobre ecología de plagas e insectos parasitoides. Sitio web del Grupo de Trabajo Control Biológico, Área Manejo Integrado de Plagas, INTA Castelar. Aquí se podrá consultar información técnica sobre control biológico en general. Sitio web del Centro de Protección Sanitaria Integrada, Oregon State University. En este sitio se podrán consultar novedades y recursos en línea sobre del manejo integrado y control biológico de plagas. (en Inglés).
14 8 Referencias Alderete, M.; P. Fidalgo y G. Lijesthrom Situación actual de la población de N. oligospilus Foerster (=N. desantisi Smith) (Hym,: Tenthredinidae) en el valle de Tafí (Tucumán). Consideraciones futuras para otras regiones de la Argentina. SAGPyA Forestal 32: Chrystal, R.N Studies of the Sirex parasites. The biology and postembryonic development of Ibalia leucospoides Hockenwarth (Hymenoptera: Cynepoidea). Oxford Forestry Memories 11: Cordero-Rivera, A.; S. Santolamazza Carbone y J.A. Andrés Life cycle and biological control of the Eucalyptus snout beetle (Coleoptera, Curculionidae) by Anaphes nitens (Hymenoptera, Mymaridae) in northwest Spain. Agricultural and Forest Entomology 1: Fernández-Arhex, V. y J.C. Corley Biología del parasitoide Ibalia leucospoides (Himenóptera: Ibaliidae), enemigo natural de Sirex noctilio (Himenóptera: Siricidae). Patagonia Forestal IX (4): 4-5. Hajek, A.E Natural Enemies. An introduction to biological control. Cambridge University Press, New York, 374 pp. Huerta, A.; J.A. Pajares y F. Robredo Ciclo de vida de Tetrastichus turionum Htg. (Hy.: Eulophidae), un parasitoide de crisálidas de polilla del brote del pino (Rhyacionia buoliana Den. et Schiff. (Lep.: Tortricidae) para el control biológico en Chile. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas 28: Hurley, B.P.; B. Slippers y M.J. Wingfield A comparison of control results for the alien invasive woodwasp, Sirex noctilio, in the southern hemisphere. Agricultural and Forest Entomology 9: Koch, F. y D.R. Smith Nematus oligospilus Förster (Hymenoptera: Tenthredinidae), an introduced willow sawfly in the Southern Hemisphere. Proceedings of the Entomological Society of Washington 102: Lanfranco, D.M.; J.F.Büchner; A.M. Aguilar y R.A. Horcos Parasitoides nativos en el control de la polilla del brote del pino (Rhyacionia buoliana): avances en la identificación del complejo y de sus estrategias de desarrollo. Bosque 12: Loch, A.D Parasitism of the Eucalyptus weevil, Gonipterus scutellatus Gyllenhal, by the egg parasitoid, Anaphes nitens Girault, in Eucalyptus globulus plantations in southwestern Australia. Biological Control 47: 1-7. Nicholls, C.I.; M.A Altieri y J. Sánchez Manual práctico de control biológico para una agricultura sostenible. Peng, S Biological control- one of the fine traditions of ancient Chinese agricultural techniques. Scientia Agricultura Sinica 1: Traducido por Dr. Waei Tsao y Xiao Li; editado por B. Gordon). Ramos Sanz, M. y D. Lanfranco El complejo de parasitoides de la polilla
15 del brote del pino en Chile: pasado, presente y posible escenario futuro. Bosque 31: Santolamazza-Carbone, S.; A. Rodríguez-Illamola y A. Cordero Rivera Host finding and host discrimination ability in Anaphes nitens Girault, an egg parasitoid of the Eucalyptus snout-beetle Gonipterus scutellatus Gyllenhal. Biological Control 29: Schröder, D A study of the interactions between the internal larval parasites of Rhyacionia buoliana. Entomophaga 19: Taylor, K.L The introduction and establishment of insect parasitoids to control Sirex noctilio in Australia. Entomophaga 21: Taylor, K.L Evaluation of the insect parasitoids of Sirex noctilio (Hymenoptera: Siricidae) in Tasmania. Oecologia 32: Van Driesche, R.G.; M.S. Hoddle; T.D Center Control biológico de plagas y malezas por enemigos naturales. USDA, 751 pp..
16 Serie Técnica Manejo Integrado de Plagas Forestales ISSN Directores y Editores de la serie José Villacide Juan Corley Laboratorio de Ecología de Insectos EEA INTA Bariloche Centro Regional Patagonia Norte Modesta Victoria s/n (8400), San Carlos de Bariloche Río Negro, Argentina. Tel/fax: ( ) jvillacide@bariloche.inta.gov.ar La edición de esta serie se hace mediante aportes del programa Cambio Rural y del proyecto PATNOR Ediciones Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria
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