PARÁSITOS DEL PEZ BLANCO CAULOLATILUS PRINCEPS DE LAS COSTAS ADYACENTES DE SAN QUINTÍN BAJA CALIFORNIA

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1 PARÁSITOS DEL PEZ BLANCO CAULOLATILUS PRINCEPS DE LAS COSTAS ADYACENTES DE SAN QUINTÍN BAJA CALIFORNIA Balboa-Nieto Yammilet 4, Rodríguez-Santiago María Amparo 1, 2*, Rosales-Casián Jorge 3, Gómez Samuel 1, Morales-López Estefanía 4, Cacho-Torres Danie 4, Ovalles-Cruz Héctor 4 ABSTRACT The metazoan parasite fauna of Caulolatilus princeps from northern Baja California, Mexico was quantitatively described for the first time. Also, some ecological aspects such as prevalence, abundance and intensity of infection were examined through an annual cycle. Six parasite species were recorded; 2 ectoparasites (1 monogenean and 1 copepod) and 4 endoparasites (2 digeneans and 2 nematodes). The digeneans Choanodera caulolatili and Bianium plicitum, the nematodes Anisakis sp. and Hysterothylacium sp., and the copepod Hatschekia sp. were new geographical and host record. The highest values of prevalence and abundance were in Anisakis sp. (prevalence = 95.0±5.5%, abundance = 11.8±2.5 ind/ host) and Hysterothylacium sp. (prevalence = 90.4±9.9%, abundance = 15.5±3.1 ind/ host). The mean intensity of infection showed maximum values in summer (August = 14.2) and minimums in winter (February = 4.2). The mean intensity was higher in B. plicitum (20.2) followed by Anisakis sp. (17.8) and Hysterothylacium sp. (11.5). Larval stages of Anisakis and Hysterothylacium were particularly important due to their high abundance and prevalence on C. princeps and because they could represent a risk for the human health (anisakiasis). In addition, the relationships between the metazoan parasites of C. princeps and its feeding habits and ecological habitats have been discussed. INTRODUCCIÓN El conocimiento de la fauna parasitaria en peces marinos de las costas del Pacífico mexicano es aún escaso, sobre todo para los peces de aguas profundas (Pérez-Ponce de León et al, 1999). El pez blanco, Caulolatilus prínceps se distribuye desde la isla de Vancouver en la Columbia Británica (Canadá) a Perú, incluyendo las Islas Galápagos (Dooley, 1978). A lo largo de su distribución, esta especie habita en arrecifes rocosos entre 10 y 150 m de profundidad. En las costas del noroeste de México esta especie es de importancia comercial y se pesca todo el año a través de pesca deportiva (Rosales-Casián y González- Camacho, 2003). Sin embargo, a pesar de su importancia económica, no hay estudios que describan la comunidad de parásitos de esta especie de pez. La mayoría de los estudios sobre esta especie de pez se han centrado en aspectos de su biología como el crecimiento, reproducción y alimentación (Elorduy-Garay y Ruiz-Córdova 2005). Por lo tanto, los objetivos del presente estudio fueron: 1) identificar la fauna de parásitos en C. princeps en la Bahía de San Quintín, Baja California, y 2) determinar algunos aspectos de la estructura de la comunidad de parásitos como la prevalencia, abundancia e intensidad de infección. OBJETIVO GENERAL. Determinar la comunidad de parásitos del pez blanco Caulolatilus prínceps (capturados por pesca deportiva en el área de San Quintín, Baja California, México.

2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS. 1. Establecer la parasitofauna de C. princeps de la costa de San Quintín, Baja California, México. 2. Evaluar el grado de infección, con base en la prevalencia, abundancia e intensidad de cada especie de parásito. METODOLOGÍA. Se analizaron 91 individuos de C. princeps (pez blanco), los cuales fueron capturados por medio de pesca deportiva-recreativa, en la costa adyacente de San Quintín, Ensenada, México (30 o N; 115 o W). Los peces se conservaron en neveras con hielo y se transportaron al Laboratorio de Ecología Pesquera del Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California (CICESE) donde se llevó a cabo un examen parasitológico. Se midió la longitud total (cm), longitud patrón (cm) y peso (g). Se examinó externa e internamente a cada pez en busca de ecto- y endo- parásitos. Los órganos se separaron individualmente en cajas de Petri con solución salina al 0.07% y posteriormente se revisaron por compresión entre 2 vidrios de 10 cm por lado. Los individuos de cada especie se preservaron en viales individuales en alcohol al 70% y fueron etiquetados para su identificación definitiva. Se hicieron todas las preparaciones correspondientes a cada grupo de parasito para la identificación a nivel de género, la Identificación de parásitos se hizo usando los datos morfológicos y claves de identificación tradicionales. La prevalencia (% de individuos infectados con determinada especie de parasito), la abundancia (número de parásitos por hospedero) y la intensidad de infección (número de parásitos/hospederos infectados) se determinaron de acuerdo con Margolis et al. (1982). RESULTADOS De un total de 91 especímenes de C. prínceps, 89 de ellos estuvieron infectados por al menos una especie de parasito (98,8%). Se registraron un total de 3,820 parásitos pertenecientes a seis especies: 2 digeneos (Choanodera caulolatili y Bianium plicitum), 1 monogeneo (Choricotyle caulolatili), 2 larvas de nematodos (Anisakis sp. e Hysterothylacium sp.) y 1 copépodo parásito (Hatschekia sp.). El órgano más infestado fue el tracto digestivo con cuatro de las seis especies identificadas. Choanodera caulolatili y B. plicitum se encontraron principalmente en el intestino y el estómago. Choricotyle caulolatili y Hatschekia sp. se encontraron en las branquias. Anisakis sp. se encontró en el mesenterio, exclusivamente. Las etapas larvales de Hysterothylacium sp. se encontraron en el mesenterio, estómago, intestino y el ciego intestinal. Tabla. 1. Tabla 1 Caracterización de las infecciones parasitarias de Caulolatilus princeps de las costas de San Quintín, Baja California, México. Parasitos NT HP TNT P% AM IM L MONOGENEA Choricotyle caulolatili ± ± 1.3 B DIGENEA Bianium plicitum ± ± 1.1 I Choanodera caulolatili ± ± 0.9 I,E NEMATODA Anisakis sp , ± ± 2.2 M

3 Hysterothylaciom sp , ± ± 1.4 M,E,I,CI COPEPODA Hatschekia sp ± ± 7.8 B Caracterización de las infecciones parasitarias de Caulolatilus princeps de las costas de San Quintín, Baja California, México. Número total de peces examinados (NT), número de hospederos parasitados (HP), el número total de parásitos por taxones (TNT), el porcentaje de prevalencia (P%). Promedio abundancia (AM) e intensidad Media (IM) de los parásitos (± SE) se calcula a partir de los valores medios de las estaciones. Localización (L) en el cuerpo del hospedero, B = branquias, CI = ciego intestinal, E = estómago, I = intestino, M = mesenterio. La prevalencia más alta la mostraron los nematodos Anisakis sp. e Hysterothylacium sp. (95.0% y 90.4%, respectivamente), mientras que el monogéneo Choricotyle caulolatili mostró la prevalencia más baja con 15.7%. La especie Hatschekia sp., B. plicitum, Hysterothylacium sp. y Anisakis sp. tuvieron una mayor prevalencia (60%) y fueron considerados como especies principales. Choanodera caulolatili fue considerada como una especie secundaria (41.6 %) y Choricotyle caulolatili con una prevalencia de 15,7% fue considerada como una especie satélite. Desde finales del invierno hasta el otoño (febrero-octubre), Anisakis sp. mostró una prevalencia de 100% y una disminución (72%) a principios de invierno (diciembre) (Fig. 1a). Del mismo modo, Hysterothylacium sp. prevalencias expuestas de 100% desde finales de invierno a verano (de febrero a agosto), con un ligera baja en otoño (95%, octubre), y una disminución brusca en diciembre (50%). Las otras especies tales como Hatschekia sp., B. plicitum, Choanodera caulolatili, y Choricotyle caulolatili mostraron una disminución abrupta en la prevalencia desde la primavera hasta el verano (Fig. 1a). La abundancia media de parásitos en C. princeps fue de 6.9±2,8 ind/hospedero. La abundancia media mensual de parásitos mostró variaciones significativas a través del tiempo (KW, H = 22,79, p< 0,05). En general, la especie de parásito más abundante fue Hysterothylacium sp. con un total de 1,462 individuos, seguido por Anisakis sp. (1,113 individuos). La especie menos abundante fue Chricotyle caulolatili con solo 17 individuos en total. Hysterothylacium sp. mostró la mayor abundancia media (15.5±3.1 ind/hospedero), seguido por Anisakis sp. (11.8±2.5 ind/hospedero), Hatschekia sp. (10.5±1.5 ind/hospedero), B. plicitum (2.7±0.4 ind/hospedero), Choanodera caulolatili (1.0±0.2 ind/hospedero) y Choricotyle caulolatili (0.2±0.1 ind/hospedero) (Tabla 1). En general, el promedio de abundancia de parásitos no varió significativamente a través del año. Sin embargo, a nivel de especie Hysterothylacium sp. y Anisakis sp. mostraron variaciones significativas (KW, H = 20.78, p < 0.05; KW, H = 21.53, p < 0.05, respectivamente) con el tiempo (Fig.1b). Con respecto a la intensidad de la infección de parásitos el valor promedio máximo fue en verano (agosto = 14.2) y el mínimo en invierno (febrero = 4.2) El valor más alto se registró en B. plicitum (20.2), seguido de Anisakis sp. (17.8) e Hysterothylacium sp. (11.5). (Fig.1c). DISCUSIÓN Hasta antes de este estudio solamente se habían registrado 4 especies de parásitos en este pez: 2 monogeneos: Choricotyle caulolatili (como Diclidophora caulolatili, Meserve 1938) en las Islas Galápagos (Merseve 1938) y Jaliscia caballeroi en Sonora, México (Bravo-Hollis, 1982c), 1 digeneo: Proctoeces magnorus en Isla Cedros en Baja California, México y 1 copépodo parásito: Gracilis brachiella en Ensenada, Baja California, México (Causey, 1960). Por lo que las especies Choanodera caulolatili, B. plicitum, Hysterothylacium sp., Choricotyle caulolatili y Hatschekia sp. constituyeron nuevos registros geográficos. Caulolatilus prínceps fue registrado como nuevo hospedero de las especies Anisakis sp., B.

4 plicitum, Hysterothylacium sp. y Hatschekia.sp. La composición de parásitos en C. princeps fue representada por seis especies, donde los digeneos y nematodos contribuyeron con dos especies cada uno. Asimismo, en este estudio el 40% de las especies de parásitos fueron digeneos. Resultados similares también se han documentado en peces estuarinos (de California, Oregon y Washington) donde la prevalencia de trematodos es relativamente alta (Love y Moser 1983). Por ejemplo, en el pez Mugil cephalus se encontró una prevalencia de trematodos del 50% (Juárez y Salgado 1989), y un porcentaje similar se encontró en peces de las familias Sciaenidae (Leiostomus xanthurus y Micropogonias undulatus), Scombridae (Euthynnus lineatus) y Khyphosidae (Khyphosus elegans) (León-Regagnon et al., 1997; Juárez y Salgado, 1989). Sin embargo, estos autores han analizado los intervalos de tamaño más amplios que nosotros. Esto podría implicar que la diversidad de parásitos podría aumentar con el tamaño o la edad del huésped, probablemente debido al tiempo de exposición (Rawson, 1976). También se ha sugerido que la estructura de la comunidad parásitos puede ser influida por factores tales como la biología del hospedero, el hábitat y el comportamiento territorial (González y Poulin 2005). En este estudio, los parásitos que mostraron un alto grado de especificidad por el tipo de órgano fueron los ectoparásitos Choricotyle caulolatili y Hatschekia sp., ya que se encontraron sólo en las branquias. Anisakis sp. y B. plicitum sólo se encontraron en el mesenterio y el intestino, respectivamente. Esta especificidad podría estar relacionada con la fuente de microhábitats o de nutrientes que estos órganos pueden ofrecer a los parásitos. Estudios previos han sugerido que algunos parásitos de C. princeps provienen de larvas alojadas en huéspedes intermediarios, como los moluscos, gasterópodos, cefalópodos o peces, que albergan principalmente digeneos, cuya abundancia depende de la dieta de C. princeps (Elorduy-Garay y Ruiz-Córdova, 2005). Por otra parte, los estudios de peces demersales (Muñoz et al., 2006, Cordeiro y Luque, 2004) indican que muchas especies son eslabones intermedios de la cadena alimentaria marina (Sánchez-Ramírez y Vidal- Martínez, 2002). En este estudio, C. princeps mostro una mayor prevalencia de larvas de Anisakis sp. y Hysterothylacium sp. La prevalencia y la intensidad media de infección de Hysterothylacium sp. fue mayor que las reportadas para Hysterothylacium aduncum en las granjas de salmón chilenas (prevalencia = 79,1%, con una media de intensidad 4,9 parásitos/pez infectado) (González, 1998). Nuestro estudio indicó que la estructura de la comunidad de parásitos de C. princeps no se correlaciona con el tamaño del huésped. Esto podría deberse a que en este estudio se analiza un intervalo de tamaño entre 36 y 56 cm, y no abarca tamaños más pequeños que no estuvieron disponibles para la pesca deportiva. Por último, las larvas de Anisakis sp. y Hysterothylacium sp. fueron relativamente abundantes en el pez blanco y fueron considerados como importantes por la zoonosis pueden desarrollar. Estas especies de parásitos son infecciosas para los seres humanos y son bien conocidos por causar Anisakiasis. Los peces que han sido infectados con Anisakis spp. pueden producir una reacción anafiláctica en personas que son sensibles a la inmunoglobulina E (Domínguez -Ortega et al., 2001). Por lo tanto se recomienda evitar consumir a este pez crudo o insuficientemente cocido. CONCLUSIONES El presente estudio constituye el primer registro parasitológico de esta especie de pez blanco de las costas del Pacifico de Baja California. Del mismo modo, nuestros resultados sobre la prevalencia, abundancia e intensidad de parásitos durante un ciclo anual, nos ayudaron a diagnosticar la época del año con mayor prevalencia de parásitos en este pez marino de importancia comercial en las costas de Baja California. BIBLIOGRAFÍA

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6 1 Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de México, Joel Montes Camarena s/n, Mazatlán, Sinaloa, México. *Correo electrónico del autor: amparoshalom@hotmail.com 2 Facultad de Ciencias Marinas, Universidad Autónoma de Baja California, Km 106 carretera Tijuana- Ensenada, C. P , Ensenada, BC, México. 3 División de Oceanología, Departamento de Ecología Marina, Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada BC, carretera Ensenada-Tijuana No. 3918, C.P Ensenada, BC, México. 4 DES Ciencias Naturales, Universidad Autónoma del Carmen. Calle. 56 No. 4 x Ave. Concordia, Colonia Aviación, Cd. del Carmen, Campeche, CP 24180, Cd. del Carmen Campeche.