La fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat, sus efectos sobre comunidades de murciélagos
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- Arturo Revuelta Zúñiga
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1 La fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat, sus efectos sobre comunidades de murciélagos Raíces zancas. Banco de imágenes de Conabio (Foto: Mary Carmen Garcíá) Guillermo Vázquez-Domínguez Jorge Galindo-González Rafael Flores-Peredo INTRODUCCIÓN La fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat, originadas por la acción del hombre, son dos de las principales causas de la pérdida de biodiversidad en el planeta (Laurance et al., 2002; Primack, 2002; Fahrig, 2003; Wiegand et al., 2005). Suponer que son parte de un mismo proceso es un problema común en muchas investigaciones que abordan sus efectos sobre poblaciones o comunidades. Diferenciar entre la fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat, y comprender cómo afectan la dinámica de las poblaciones es prioritario para garantizar la conservación de las especies en ambientes transformados por el hombre (Fahrig y Merriam, 1994; Huxel y Hastings, 1999; Fahrig, 1997, 2003). Los murciélagos, después de los roedores, son el segundo grupo de mamíferos más diverso y distribuido en todo el mundo (Wilson y Reeder, 1993; Kalko, 1998); existen 475 especies de mamíferos registradas en México, 137 (30 %) son murciélagos (Ramírez-Pulido et al., 2005). Este grupo es particularmente diverso y abundante en bosques tropicales, donde las distintas especies realizan funciones clave como dispersores de semillas, polinizadores, depredadores de insectos y algunos vertebrados en menor escala (Barclay y Lawrence, 2003). Los murciélagos están presentes en todos los ecosistemas con algún tipo de vegetación, son muy sensibles a las perturbaciones del hábitat (Galindo-González y Sosa, 2003; Galindo-González, 2004), y se les considera como un buen grupo indicador del estado de conservación de las selvas del Neotrópico (Noss, 1990; Fenton et al., 1992; Kalko, 1998; Medellín et al., 2000). En este capítulo definimos al hábitat y los conceptos de la fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat, y lo discutimos con datos de estudios de comunidades de murciélagos realizados en selvas del estado de Veracruz. 601
2 VÁZQUEZ-DOMÍNGUEZ, GALINDO-GONZÁLEZ y FLORES-PEREDO CONCEPTO DE HÁBITAT El hábitat implica más que un tipo de vegetación o su estructura, involucra también los recursos necesarios para cada organismo, relaciona la presencia de especies, poblaciones o individuos (planta o animal), con las características físicas y biológicas en un área determinada. Un hábitat es el conjunto y combinación de recursos y condiciones específicos necesarios, en un tiempo y espacio, que fomentan la ocupación (establecimiento) de los individuos de una especie dada (población) y que les permite sobrevivir y reproducirse. De manera general, el hábitat debe reunir cuatro requisitos básicos para las especies: 1) alimento; 2) refugio; 3) agua, y 4) suficiente espacio para encontrar estos recursos y desplegar su comportamiento natural (Block y Brennan, 1993). Sin embargo, debido a su historia natural y evolutiva, las especies requieren distintos tipos de hábitat o combinaciones de éstos para asegurar la viabilidad poblacional (Hall et al., 1997). De esta forma, el hábitat de una especie puede abordarse a diferentes escalas espaciales y temporales, desde eventos biogeográficos y evolutivos que se reflejan en su distribución actual, hasta los que involucran las características estructurales del microhábitat y los comportamientos que realiza una especie para asegurar su supervivencia (Wiens, 1989; Turner, 1989). La clave para concebir un hábitat es que es especie-específico, lo que representa un hábitat para una especie, puede no serlo para otra. Donde sea que una especie es suministrada con recursos que le permitan sobrevivir, es un hábitat (Hall et al., 1997). FRAGMENTACIÓN O PÉRDIDA? Los procesos de fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat generalmente ocurren de forma simultánea, sin embargo, la pérdida del hábitat tiene las peores consecuencias sobre las especies (Fahrig, 2002, 2003). Ambos procesos tienen su origen en eventos estocásticos o antropogénicos que alteran drásticamente la calidad y el arreglo espacial de los elementos del paisaje, al igual que las condiciones climáticas y microclimáticas de los hábitats (Saunders et al., 1991; Fahrig, 1997); pero la intensidad de sus efectos varían espacial y temporalmente en función de las especies, así como de los mecanismos que los originan (Collingham y Huntley, 2000; Fahrig, 2003), puede haber una gran pérdida de hábitat sin que se presente fragmentación (figura 1). La fragmentación del paisaje y la pérdida del hábitat afectan severamente la dinámica de las poblaciones (Fahrig, 1998, 2001), la estructura de las comunidades y la continuidad de las interacciones en que participan las especies, y en muchos casos ocasionan su extinción (Turner, 1996; Fahrig, 1998; Melian y Bascompte, 2002; Wiegand et al., 2005). FRAGMENTACIÓN DEL PAISAJE La fragmentación del paisaje, sucede a distintas escalas espaciales y se origina por distintos eventos de perturbación, por lo tanto, definir el proceso de fragmentación requiere identificar tres puntos clave: 1) la escala a la cual sucede, 2) los mecanismos que la originan, y 3) la configuración espacial del paisaje resultante después de la fragmentación (Turner, 1989). El paisaje es un mosaico de parches de hábitats en el que cada parche (parche focal) está inserto en una matriz (Dunning et al., 1992). Un paisaje es heterogéneo por naturaleza, esta heterogeneidad se origina por distintos procesos ecológicos que ocurren a distintas escalas espaciales y temporales (Janzen, 1970; Dunning et al., 1992), de esta forma la composición, el arreglo espacial y fisonómico de los distintos elementos que conforman el paisaje, influyen sobre las poblaciones y comunidades; es decir, la riqueza, la abundancia, la distribución, etc., de las especies, son el resultado de cambios o diferencias en la dis- 602
3 LA FRAGMENTACIÓN DEL PAISAJE Y LA PÉRDIDA DEL HÁBITAT, SUS EFECTOS SOBRE COMUNIDADES DE MURCIÉLAGOS FIGURA 1. Transformación de un hábitat hipotético, en el que se muestra la relación entre la pérdida del hábitat y la fragmentación. A) Pérdida de hábitat sin fragmentación; se reduce la cantidad de hábitat y se forman bordes en la colindancia con la matriz del paisaje. B) Pérdida de hábitat y fragmentación; se reduce y divide la cantidad de hábitat, además de formarse bordes en la colindancia con la matriz. C) Pérdida de calidad del hábitat; no hay reducción de la cantidad de hábitat, pero la disminución en calidad puede significar la pérdida total del hábitat para determinada especie. ponibilidad local de los recursos en el tiempo y espacio (Turner, 1989). Los efectos de la fragmentación sobre las especies son a corto plazo, debido a que el hábitat es resiliente; significa que la selva o el bosque pueden recuperarse y volver a su estado original por medio de procesos naturales de sucesión forestal (Hansen et al., 1991), siempre y cuando se le permita. Así, desde el punto de vista de las especies, la perturbación estocástica puede producir distintos hábitats, mantener la complejidad estructural de los mismos, y promover la diversidad de plantas y animales (Dunning et al., 1992; Turner et al., 2003; Mac Nally et al., 2004). La fragmentación de origen antropogénico no ocurre al azar, el hombre determina la causa y magnitud de la fragmentación; así, las áreas de topografía poco accidentada, son las más vulnerables y propicias para usos agrícolas y ganaderos, asentamientos humanos o explotación forestal; en estas circunstancias la resiliencia del hábitat es mínima o nula (Saunders, 1991; Laurance et al., 2002). El proceso de fragmentación del paisaje tiene tres características principales que repercuten en el ambiente físico y en las especies del paisaje: 1) la reducción o pérdida del área de hábitat original disponible, 2) la división del hábitat continuo en fragmentos (remanentes) rodeados por una matriz, y 3) 603
4 VÁZQUEZ-DOMÍNGUEZ, GALINDO-GONZÁLEZ y FLORES-PEREDO disminución en el tamaño de los remanentes de hábitat y un aumento en el aislamiento de los parches de hábitat (Saunders et al., 1991; Fahrig y Merriam, 1994). Las especies más susceptibles a la fragmentación del paisaje son aquellas sensibles: a) al aislamiento, ya que son afectadas por las barreras de dispersión creadas por la nueva matriz del hábitat, b) al tamaño del área, debido a que tienen requerimientos de áreas extensas y los fragmentos no son adecuados para satisfacerlos, y c) los cambios físicos y biológicos, relacionados con la alteración del microclima y configuración espacial de los recursos (Clarke y Young, 2000; Fahrig, 2003). Un paisaje fragmentado menos heterogéneo (e.g., fragmentos de selva rodeados por una matriz de caña de azúcar), plantea dificultades a aquellas especies para las que su hábitat consiste en áreas no perturbadas, obligando a algunas a forrajear entre los fragmentos inmersos en un ambiente hostil, donde los riesgos de depredación y el costo energético son elevados (Clarke y Young, 2000; Russel et al., 2003). Sin embargo, algunas especies pueden moverse fuera del bosque hacia las áreas perturbadas oala matriz para aprovechar los recursos disponibles (e.g., agroecosistemas o árboles aislados) y posteriormente colonizar estos hábitats perturbados; demostrando así que algunas especies son adaptables a los cambios en el medio (Hansson, 2000; Galindo-González, 2004). Lo anterior se demostró en un estudio de la comunidad de murciélagos en el paisaje fragmentado de la selva de Los Tuxtlas, Veracruz, donde se muestrearon árboles aislados en potreros y la vegetación riparia, durante un año (octubre 1995-septiembre 1996). Se registró un total de 652 murciélagos de los cuales el 83 % fueron frugívoros, 15 % insectívoros, y el resto nectarívoros y hematófagos. Se encontró que las diferentes especies responden de distinta manera ante los procesos de fragmentación de acuerdo con la capacidad de cada especie para enfrentar los cambios en su hábitat y en el paisaje. De las 38 especies reportadas para el interior de la selva, en los potreros únicamente registramos 20 especies, esto significa que un grupo de 18 especies (clasificadas como Tipo I Dependientes del Hábitat ), son intolerantes a espacios abiertos; otro grupo (Tipo II Vulnerables, siete especies), fueron capaces además de visitar los potreros, pero volando sólo en el interior de los corredores riparios; mientras que 13 especies (Tipo III Adaptables ), visitaron los árboles aislados, cruzando los potreros desprovistos de una cubierta arbustiva o arbórea (figura 2) (Galindo-González et al., 2000; Galindo-González y Sosa, 2003; Galindo-González, 2004, 2007); estos efectos también han sido reportados en otros estudios (Crome y Richards, 1988; Fenton et al., 1992; Medellín y Redford, 1992; De Jong, 1995; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000). FIGURA 2. Clasificación de las especies de acuerdo con su capacidad de adaptación a las perturbaciones del hábitat. Las especies del Tipo I, se encuentran restringidas a los hábitats bien conservados y sin fragmentación; mientras que las del Tipo III, usan los hábitats bien conservados, y además son capaces de visitar aquellos muy fragmentados (modificado de Galindo-González, 2007). 604
5 LA FRAGMENTACIÓN DEL PAISAJE Y LA PÉRDIDA DEL HÁBITAT, SUS EFECTOS SOBRE COMUNIDADES DE MURCIÉLAGOS Con el aumento del aislamiento entre los fragmentos y la disminución de la conectividad, se alteran diversos procesos biológicos y evolutivos relacionados con las poblaciones y comunidades, mientras que aumenta el aislamiento entre las subpoblaciones y se incrementa la deriva génica; disminuye el tamaño de las poblaciones, decrece el flujo genético y la variabilidad genética; así, la probabilidad de extinciones locales de algunas especies aumenta (figura 3). En pocas palabras, hay una pérdida de la biodiversidad (de genes, de especies y de ecosistemas) (Fahrig y Merriam, 1994; Turner, 1996; Primack, 2002). FIGURA 3. Efectos del aumento de la fragmentación del paisaje sobre distintos procesos relacionados con las poblaciones y comunidades. La línea punteada representa la disminución del tamaño de las poblaciones, de la biodiversidad, y del flujo genético entre las poblaciones; la línea continua representa el aumento del aislamiento entre las subpoblaciones, la deriva génica y la probabilidad de la extinción local de algunas especies. PÉRDIDA DE HÁBITAT El proceso de pérdida del hábitat se origina por eventos de perturbación con diferentes grados de intensidad, desde los más sutiles y apenas perceptibles, hasta los más drásticos que terminan por romper la continuidad del paisaje. Sin embargo, la pérdida del hábitat no necesariamente implica una alteración en el arreglo espacial del paisaje o en la distribución de los recursos; las perturbaciones no siempre ocasionan cambios en la continuidad espacial (cambios sutiles), pueden iniciar con la disminución de la calidad del hábitat, y llegar hasta su pérdida total. Cuando hay cambios en la continuidad espacial del hábitat, entonces hay fragmentación y se forman bordes en la colindancia con la matriz del paisaje, hay una reducción en la cantidad de hábitat disponible (para la especie en cuestión), además de cambios en su calidad (figura 4) (Fahrig, 1997, 1998, 2002). En un estudio sobre diversidad de murciélagos en un paisaje fragmentado de selva mediana subperennifolia del centro de Veracruz, durante un año (diciembre 2004-noviembre 2005), registramos 151 murciélagos de 11 especies, en tres diferentes hábitats: fragmentos de selva, bordes, y la matriz. Los fragmentos de selva registraron el valor más alto de riqueza de especies (nueve especies.), seguido de los bordes con siete especies, y cinco especies registradas en la matriz. Sin embargo, a nivel de abundancia, en los hábitats de borde se registró el 72 % de individuos, 17 % en los fragmentos de selva y 11 % en la matriz. A nivel de especie, Sturnira lilium (70 %) y Carollia perspicillata (15 %), ambas frugívoras, fueron las más abundantes durante el muestreo, principalmente S. lilium en los bordes (89 %). Estos resultados muestran que la vegetación del hábitat de borde, caracterizado principalmente por especies de estadios tempranos, como Piper sp., Solanum sp. y Cecropia sp., benefician principalmente a las especies frugívoras consideradas como generalistas (Adaptables, Tipo III; figura 3 ) y que 605
6 VÁZQUEZ-DOMÍNGUEZ, GALINDO-GONZÁLEZ y FLORES-PEREDO toleran la fragmentación del paisaje (Vázquez- Domínguez y Galindo-González, 2006). Si bien la vegetación de bordes es un resultado invariable del proceso de fragmentación, lejos de ser una curiosidad ecológica (Fagan et al., 1999) o una característica indeseable, son un componente funcional de las selvas fragmentadas. El borde es incorporado por algunas especies de murciélagos como parte de su estrategia de adaptación para enfrentar la pérdida del hábitat a causa de la fragmentación, e incluso de forma indirecta, podrían servir como fuente de semillas para la dispersión o como foco de reclutamiento para la recuperación y regeneración de la vegetación en paisajes fragmentados (Galindo- González et al., 2000). La pérdida de un hábitat puede presentarse de tres maneras: i) pérdida de hábitat sin fragmentación, básicamente disminuye la cantidad de hábitat disponible para determinada especie, se desarrollan bordes en la colindancia con la matriz (figura 1 A); ii) pérdida de hábitat y fragmentación, en este caso se reduce y divide la cantidad de hábitat, también se crean bordes (figura 1 B); y iii) pérdida de calidad del hábitat sin fragmentación, aunque no se reduce la cantidad de hábitat disponible, la disminución de su calidad puede ocasionar la pérdida total del hábitat (figura 1 C). Los resultados de la pérdida o alteración del hábitat, no representan un estado final ni irreversible, deben entenderse como parte de un proceso que con el tiempo, el estado A puede cambiar a B, o el C pasar a B, y así sucesivamente, incluso, cualquiera de ellos regresar al estado original, o deteriorar en la completa pérdida. Si el hábitat es especie-específico, la pérdida del hábitat también lo es. Todas las especies tienen un rango óptimo de sobrevivencia, pero también tienen un límite de tolerancia marcado por la cantidad y calidad del hábitat que requiere cada una, a lo que se le denomina umbral de extinción, yse define como la mínima cantidad de hábitat requerido por una población para persistir en un paisaje (Fahrig, 2001). Los efectos de la pérdida del hábitat son claros, las especies con requerimientos especializados son particularmente susceptibles a la extinción (Noss, 1990; Turner, 1996; Fahrig, 2002; Jones et al., 2003). CONSIDERACIONES FINALES Durante su ciclo de vida, muchas especies requieren más de un tipo de hábitat para su permanencia; para la conservación de la biodiversidad en paisajes perturbados o alterados, se requiere identificar a las especies y regiones más vulnerables a la pérdida del hábitat, y estimar las cantidades mínimas de hábitat para cada grupo de especies de interés (Fahrig, 2001, 2002). Para propósitos de conservación biológica en paisajes fragmentados, aquellos que mantengan la cantidad y calidad de hábitat requeridas para la mayoría de las especies, o que combinen diferentes tipos de estos como sea posible, producirán una mayor respuesta positiva de la biodiversidad (Franklin, 1993; Clarke y Young, 2000; Primack, 2002; Fahrig 2003). Los efectos ecológicos y genéticos debidos a la fragmentación y pérdida de hábitat en los murciélagos, igualmente son especie-específico, es decir, que para algunas especies (Tipo I, Dependientes del hábitat) serán graves, y podrían ocasionar la extinción local; mientras que para otras (Tipo III, Adaptables), podrían ser hasta benéficos. Cualquier esfuerzo por conservar y mantener áreas naturales con una cubierta vegetal, aledañas a áreas naturales protegidas, serán de gran beneficio para la conservación de las especies, no sólo de murciélagos, sino de todas las especies de fauna y flora. En la actualidad será muy difícil crear nuevas áreas naturales protegidas, así que debemos aprender a conservar la biodiversidad fuera de ellas, en paisajes fragmentados, en agroecosistemas, en plantaciones forestales comerciales, buscando la conectividad entre fragmentos, y practicando for- 606
7 LA FRAGMENTACIÓN DEL PAISAJE Y LA PÉRDIDA DEL HÁBITAT, SUS EFECTOS SOBRE COMUNIDADES DE MURCIÉLAGOS FIGURA 4. Proceso de transformación del hábitat a diferentes escalas de aproximación y de acuerdo al nivel de perturbación. A escala del paisaje sin perturbación, se presentan gran diversidad de hábitats; al disminuir la escala al nivel de hábitat, por ejemplo en un bosque, dependiendo de la naturaleza de la perturbación, se presentan diferentes efectos sobre la calidad y cantidad del hábitat (véase texto). mas amigables de aprovechamiento de los recursos. La conservación de la biodiversidad de todo nuestro país, debe convertirse en una prioridad nacional. AGRADECIMIENTOS. Varias fuentes de financiamiento hicieron posible la realización de este capítulo: el INBIOTECA de la Universidad Veracruzana, PROMEP, yel Programa de Becas para Estudiantes Destacados del Gobierno del Estado de Veracruz (becas G.V.D.). El manuscrito fue mejorado por los comentarios y sugerencias de F. Díaz-Fleischer, L. R. Sánchez-Velásquez y dos revisores anónimos. LITERATURA CITADA BARCLAY, R.M.R. y D.H. Lawrence, 2003, Life histories of bats: life in the slow lane, en T.H. Kunz y M.B. Fenton (eds.), Bat ecology, The University of Chicago Press, Chicago, EUA, pp BENNETT, A.F., 1990, Habitat corridors and the conservation of small mammals in a fragmented forest environment, Landscape Ecology 4: BLOCK, W.M. y L.A. Brennan, 1993, The Habitat Concept in Ornithology: Theory and Applications, en Power, D.M. (ed.), Current Ornithology, vol. 11. Plenum Press, Nueva York, EUA, pp CLARKE, G.M. y A.G. Young, 2000, Introduction: genetics, demography and the conservation of fragmented 607
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