La Estación Los Tuxtlas como motor generador de investigaciones con primates silvestres en el sur de México

Citar como: Estrada, A. En Prensa. La Estacion Los Tuxtlas como motor generador de investigacion con primates silvestres en el sur de Mexico. En Avances y Perspectivas de la Investigacion de Bosques Tropicales y sus Alrededores: Los Tuxtlas Victor Hugo Reynoso & Rosamond Coates, Eds. Instituto de Biologia, Universidad Nacional Autonoma de Mexico. La Estación Los Tuxtlas como motor generador de investigaciones con primates silvestres en el sur de México Alejandro Estrada 1 1 Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México Email: aestrada@primatesmx.com Resumen En este trabajo se presenta una semblanza de los programas de investigación con primates silvestres desarrollados en la Estación Los Tuxtlas de la UNAM y de como también esta institución ha servido de plataforma de despegue y desarrollo de una serie de programas de investigación sobre las poblaciones y especies de primates silvestres que ocurren en las selvas del sur de México. México resguarda la distribución mas septentrional de los primates Neotropicales en el continente y esta fauna se encuentra representada por tres especies: el mono aullador de manto Alouatta palliata, el mono aullador negro Alouatta pigra y el mono araña Ateles geoffroyi. La Estación Los Tuxtlas de la UNAM ha sido una cabeza de playa importante en el estudio de distribución de las poblaciones de estos primates en el sur de México, de su ecología, de su comportamiento y del diagnostico y monitoreo de su estado de conservación. Los programas de investigación con primates están enmarcados dentro de un marco conceptual que rige la complementariedad y la dirección de los proyectos que se desarrollan en cada una. Así, se describen estudios de población, relacionados a la distribución geográfica de las poblaciones y al monitoreo a corto, mediano y largo plazo de poblaciones selectas en varias localidades en el sur de México. Se comentan los estudios de ecología dirigidos a documentar las interacciones de los primates con las plantas que les sirven de substrato y alimento y las interacciones con otra fauna con la cual comparten el dosel. De igual modo se menciona el estudio del impacto de estas interacciones sobre la dinámica del ecosistema. También se describen aquellos estudios sobre aspectos de la conducta social en las poblaciones dirigidos a documentar las redes y dinámica sociales en los agrupamientos, así como aspectos de su conducta socio-sexual. Como complemento a estas investigaciones se describen proyectos usando técnicas no invasivas para documentar aspectos de la genética de poblaciones, perfiles parasitológicos y las bases hormonales subyacentes a la conducta reproductiva. En el área de estudios de conservación se discute la problemática encarada por las poblaciones de las tres especies como resultado de la actividad humana y se describe el marco conceptual bajo el cual se esta investigando esta situación, así como los proyectos que se desarrollan. Se hace énfasis en la base interdisciplinaria de las investigaciones con primates, en la participación de alumnos y en la colaboración interinstitucional para el logro de las metas en cada programa. Finalmente se enfatiza el papel de iniciador y catalizador que ha jugado la Estación Los Tuxtlas de la UNAM en el desarrollo de investigaciones con primates en el sur de México e incluso en otras regiones geográficas en Latino América. 1

Introducción A nivel global la fauna de primates constituye un componente importante de la biodiversidad terrestre. Estimaciones recientes indican la existencia de cerca de 662 taxa, entre especies y subespecies, con el Neotrópico alojando el mayor numero, seguido de el sur de Asia, Africa y Madagascar (ver http://www.iucnredlist.org/; N. Rowe, com. pers. Sept 2008; Fig. 1). Un rasgo importante de esta distribución es que la mayoría de los taxa de primates son endémicos a muchas regiones en las áreas geográficas en que ocurren (ver http://www.iucnredlist.org/). Fig. 1. Distribución de especies y subespecies de primates en el mundo. El Neotropico aloja encabeza la lista seguido por el sur sureste de Asia, Africa y Madagascar. La fauna de primates no solo es un componente importante de la diversidad biológica de las regiones en que se presenta, pero su presencia y actividades en los ecosistemas en que las poblaciones existen sostienen un espectro amplio de plantas y animales y procesos ecológicos necesarios para mantener la salud de estos y las selvas saludables proveen recursos y servicios ecológicos importantes para las poblaciones humanas (Estrada et al 2006; Garber et al 2009). Aparte de la importancia señalada arriba, la fauna de primates tiene una importancia intrínseca propia, ya que forman parte de la naturaleza y por consiguiente merecen ser conservados sin necesidad de encontrar en estos una funcion utilitaria, tal como conservamos ríos, montañas y otros recursos naturales en los ambientes terrestres. Asimismo, es importante señalar que, aparte de su relevancia para la ciencia, la fauna de primates es un componente importante del patrimonio natural y cultural de las naciones y regiones en que esta se encuentra y este aspecto también debe ser considerado para fomentar su conservación a nivel local, nacional y regional. México tiene el privilegio de resguardar en su territorio la distribución más septentrional de los primates Neotropicales en el continente y esta fauna se encuentra representada por tres especies: el mono aullador de manto Alouatta palliata, el mono aullador negro Alouatta pigra y el mono araña Ateles geoffroyi (Rylands et al 2006) 2

En el caso de los monos aulladores, la especie A. palliata es de distribución geográfica amplia y se presenta en casi todo el sur de México y en el resto de Centroamérica, teniendo su representación más septentrional en la región de Los Tuxtlas, al sur de Veracruz (Ford 2006; Rylands et al 2006). Fig. 2. Distribución general de los cuatro taxa de primates que existen en México. Dos especies de monos aullador y dos subespecies de mono araña. En contraste, la especie A. pigra es de distribución geográfica restringida en el sureste de México presentándose solamente en la porción sur del estado de Tabasco, en el norte de Chiapas y en la península de Yucatán. Esta especie también está presente en las selvas del Petén en Guatemala y en Belice (Ford 2006; Rylands et al 2006) (Fig. 2). Debido a esta distribución geográfica restringida A. pigra es considerada una especie de primate endémica a esta región Mesoamericana. Por otra parte, el mono araña existente en México están representados por dos subespecies: A. g. vellerosus, cuya distribución original abarca desde el sur de Tamaulipas hasta Chiapas y A. g. yucatanensis, restringida a la península de Yucatán (Rylands et al 2006). Como en el caso de las dos especies del género Alouatta, México resguarda la distribución geográfica más septentrional del género Ateles en el continente Americano. Ambos primates, monos aulladores y monos araña son habitantes del dosel de la selva y ambos viven en grupos sociales permanentes, pero los monos araña tienen una organización social fluida caracterizada por un proceso de fusión-fisión continuo entre los miembros de la comunidad. Los aulladores se mantienen a través del consumo de hojas su fuente mas importante de proteína y de frutos su fuente mas importante de energía rápidamente digestible y de otros nutrientes (Di Fiori & Campbell 2007; Muñoz et al 2006). Los monos araña, son esencialmente frugívoros, aportando los frutos cerca del 80-90% de su dieta diara. El resto es aportado por hojas jóvenes (Di Fiori et al 2008). Los monos aulladores requieren áreas de suministro relativamente menores que aquellas requeridas por los monos araña, 3

quienes dependen de un recurso muy parchado en el tiempo y espacio (Wallace 2008) Breve semblanza histórica de estudios con primates en Los Tuxtlas Los estudios con primates silvestres en México fueron iniciados a través de una iniciativa por nuestro grupo de trabajo en 1975. Dicha iniciativa nos llevo a encontrar en el sureste un sitio relativamente accesible, logísticamente apto, con una selva bien conservada y con poblaciones de primates silvestres en esta. Dicho sitio estuvo constituido por los terrenos forestados de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México. La presencia de la Estación Los Tuxtlas, al sur del estado de Veracruz, permitió que gradualmente fuésemos integrando un programa intensivo y a largo plazo de investigación con las poblaciones de primates en su entorno natural. Ahí encontramos coexistiendo poblaciones de monos aulladores de manto Alouatta palliata y a una muy pequeña población de monos araña Ateles geoffoyi vellerosus. Debido a su mayor número y accesibilidad, la población de monos aulladores se convirtió en nuestro foco de atención. Esto no significó ignorar a la pequeña población de monos araña, ya que también se dedicaron esfuerzos en esta dirección, pero menor escala debido a sus reducidos números y dificultad en accederlos (Estrada 1982). Fig. 3. De izquierda a derecha: Mono aullador de manto Alouatta pallliata; mono araña Ateles geoffroyo; observador Homo sapiens. Programa general de investigación con primates Los esfuerzos en estas fases tempranas del desarrollo de nuestros programas estuvieron dirigidos a localizar a las poblaciones, determinar la distribución de estas en las selvas de la Estación Los Tuxtlas y obtener datos sobre sus rasgos demográficos, tareas que nos llevaron varios años. A medida que se acumulo esta información se seleccionaron segmentos de las poblaciones para iniciar una serie de estudios sobre diferentes aspectos básicos de su ecología y comportamiento. Una vez consolidada la información inicial logramos integrar un esquema conceptual el cual ha sido la base de nuestras investigaciones a largo plazo con las poblaciones de primates silvestres en Los Tuxtlas (Fig. 4). Esta base conceptual también ha sido la plataforma que hemos usado para propagar estos estudios a otros puntos del sureste de México. 4

Fig. 4. Marco conceptual de los programas de investigación con primates silvestre en Los Tuxtlas y otros sitios en el sureste de México. Dicha base conceptual comprende el desarrollo de los programas con primates silvestres a lo largo de cuatro líneas de investigación mutuamente complementarias: estudios de población dirigidos a evaluar la distribución de las poblaciones, su demografía y dinámica; estudios de ecología dirigidos a documentar las interacciones de las poblaciones de primates con su entorno; estudios de conducta social enfocados a documentar las interacciones sociales, dinámica social y conducta reproductiva de los grupos de primates; investigaciones sobre conservación de las poblaciones, cuya meta es diagnosticar el estado de conservación de las poblaciones en funciones de las presiones derivadas de la actividad humana en sus areas de distribución. Para el desarrollo de estas cuatro grandes áreas de investigación también nos apoyamos en conceptos y teorías, así como en datos empíricos, provenientes de las ciencias de la ecología del paisaje, biología de la conservación y genética de poblaciones. Dos dimensiones importantes en este esquema conceptual han sido, primero, la participación y formación de estudiantes de varios niveles, y, segundo, la participación, directa o indirecta, en proyectos sobre conservación de especialistas en el campo de las ciencias sociales. En los siguientes párrafos doy una semblanza sobre cada una de estas grandes áreas de investigación con primates, advirtiendo que en el texto solo se citaran aquellos trabajos que hemos publicado de naturaleza sintética y clave. La colección completa de trabajos publicados basados en nuestras investigaciones con primates se puede consultar en www.primatesx.com en donde muchos de ellos pueden ser bajados como archivos PDF. Estudios de población La determinación de las distribución de las poblaciones en los terrenos de la Estación Los Tuxtlas así como la documentación de aspectos demográficos de estas ha sido una meta importante desde el inicio de nuestros trabajos en este sitio. El paradigma de investigación que hemos usado aquí ha sido transferido a otros sectores de la región de Los Tuxtlas y a otros sitios y regiones en el sureste de México (Fig. 5). Dicho paradigma contempla no solo la documentación de la distribución espacial de las poblaciones, pero también el monitoreo de estas a corto, mediano y largo plazos. 5

Este monitoreo consiste en documentar rasgos demográficos básicos de las poblaciones, evaluar los factores próximos que podrían estar regulando estas y, con esta información a la mano, hacer proyecciones de su crecimiento bajo diferentes escenarios de conservación y manejo (Fig. 5). Fig. 5. Paradigma de investigación para el programa dirigido al monitoreo de poblaciones de primates silvestres en el sureste de México. Estos esfuerzos nos han llevado a documentar la distribución de las poblaciones de primates no solo en los terrenos de la Estación Los Tuxtlas, pero también en los paisajes alrededor de esta y en sectores mas alejados, pero aun en la misma región geográfica (Estrada, 1981; Estrada & Coates-Estrada, 1996). Asimismo, con estos esquemas en mano, también se han llevado cabo estas tareas en una variedad de sitios ubicados en otras partes del sureste México. Algunos se encuentran en áreas naturales protegidas (ANPs) y otros fuera de estas (Fig. 6), principalmente en los estados de Tabasco, Chiapas, Campeche, Quintana Roo y Yucatán. Fig. 6. Áreas en verde representan varias de las principales áreas naturales protegidas del sureste de México y algunas de Guatemala y Belice. LT: reserva de la biosfera de Los Tuxtlas. Los puntos negros indican la ubicación aproximada de nuestros sitios de trabajo en el sureste de México. En los terrenos (640 ha) de la Estación Los Tuxtlas hemos estimado la presencia de una población de cerca de 160 monos aulladores que forman parte de cerca de 18-20 grupos. La densidad estimada para esta población es de 23 individuos/km 2 y el 6

tamaño promedio de los grupos de 9+2.9 individuos (Estrada 1982). Nuestras observaciones a largo plazo indican que se trata de una población ecológica y demográficamente estable, resultado de la protección continuada de selva de la Estación y de la mas reciente creación de la reserva de biosfera de Los Tuxtlas (ver http://www.parkswatch.org/parkprofile.php?l=spa&country=mex&park=ltbr). En el caso de los monos araña, se ha detectado una población muy pequeña de cerca de 20-30 individuos, muy difícil de rastrear debido a sus rápidos y largos desplazamientos y por lo general se le encuentra en las partes mas remotas del terreno de la UNAM. Asimismo, esta población tiene acceso a la selva que se entiende hacia el oeste del terreno universitario y que forma parte de la sección norte de la reserva de lo biosfera de Los Tuxtlas, comprendiendo alrededor del 15,000 ha, rodeando también el volcán de San Martín Tuxtla. Fig. 7. Mono aullador hembra adulta y mono araña juvenil de las selvas de Los Tuxtlas. La pequeña población de monos araña que existe en el área de la Estación y en la selva que se extiende hacia el Oeste de esta rodeando el volcán de San Martín Tuxtlas, es una población residual de una mas grande que hace varias décadas existía en esta zona de Los Tuxtlas. La cacería intensiva de este primate, el tráfico ilegal de críos como mascotas y especialmente la destrucción de la selva por la actividad humana dieron como resultado que esta especie casi haya desaparecido en su totalidad en Los Tuxtlas. Por ejemplo, nuestros estudios de conservación de estos primates señalan que aun cuando ambos primates han sido muy sensibles a la perdida del hábitat por la actividad humana, la desaparición de Ateles geoffroyi ha sido mas rápida en la región que aquella de Alouatta palliata (Fig. 8). Aun cuando la deforestación, cacería y tráfico ya no son tan intensos en la actualidad, las poblaciones de monos araña son tan pequeñas que llevara muchas décadas para que se recuperen. POBLACION (N X 100) 100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0 Habitat km 2 HABITAT (KM2) Alouatta palliata Ateles geoffroyi 1500 1943 1960 1976 1986 1990 1995 2000 3000 2500 2000 1500 1000 500 0 KM CUADRADOS Fig. 8. Grafico mostrando tendencias en la perdida de las selvas (barras: eje KM CUADRADOS ) y tendencia paralelas en decrementos en el tamaño estimado de las poblaciones de monos aulladores y monos araña en la región de Los Tuxtlas. 7

Un aspecto importante en el monitoreo a mediano y largo plazo de las poblaciones de primates en la selva de la Estación Los Tuxtlas ha sido el elevar el nivel de precisión en el seguimiento de segmentos de las poblaciones a través del tiempo. Este se ha logrado a través de la captura y marcaje de individuos en varios de los grupos. Fig. 9 Monos aulladores capturados y marcados (collar talón pata derecha mono aullador macho; collar alrededor cuello mono araña) en la selvas de Los Tuxtlas. La captura de los primates también permite obtener datos adicionales sobre estos, tales como peso corporal, medidas morfométricas, muestras de sangre y de tejido, entre otros. Por ejemplo, en el caso de los monos aulladores de las selvas de la Estación Los Tuxtlas, los machos adultos pesan 7.7 + 1.3 kg y las hembras adultas 6.5 + 1.5 kg. Estudios ecológicos Los estudios ecológicos con primates cubren dos áreas fundamentales: la documentación de las interacciones entre los primates y las plantas que les sirven de substrato y alimento y las interacciones de los primates con otra fauna con la que comparten el dosel. En el caso de la primera, nos ha interesado documentar para las poblaciones en Los Tuxtlas y en otros sitios del sur de México las especies arbóreas utilizadas por los primates como fuente de hojas, frutos y flores de las cuales se nutren y documentar la estacionalidad en el uso de estas (ver por ejemplo, Estrada 1984; Gonzales et al 2001; Garcia del Valle et al 2001; Fuentes et al 2003; Muñoz et al 2006). En el caso de la segunda, partimos de la premisa de que los primates no viven en un vacío ecológico en el dosel de la selva, si no más bien comparten el espacio vertical y horizontal del dosel y otros recursos con otra fauna. Esto nos ha llevado a documentar las interacciones de los primates con otros mamíferos arborícolas, murciélagos, aves e incluso algunos grupos de insectos (Fig. 10). Fig. 10. Dos áreas principales en el programa de estudios ecológicos. Los proyectos en estas se desarrollan tomando en cuenta variaciones en parámetros ecológicos en el espacio y tiempo. 8

Un foco de atención en estos programas he sido el estudio de la disponibilidad espacial y temporal de recursos alimenticios para la subsistencia de los primates y la calidad nutricional y energética de estos, entre otros aspectos (Fig. 10). Esto nos ha permitido, para el caso de las poblaciones en Los Tuxtlas y en otros sitios en el sureste de México, describir estas interacciones y llevar a cabo diagnósticos acerca de su significado para procesos ecosistémicos importantes como la productividad primaria y regeneración de la vegetación, tanto en condiciones de selvas continuas y/o protegidas como en el caso de selvas fragmentadas. Interacciones primate-planta En el caso del uso de recursos en las selvas de Los Tuxtlas, los monos aulladores utilizan cerca de 70 especies de árboles como fuentes de hojas, frutos y flores (Estrada 1984; Estrada et al 1999; Gonzáles-Picazo et al 2001). En Tabasco grupos de la misma especie utilizan alrededor de 50 especies de plantas como fuente de alimento (García del Valle et al 2001; Fuentes 2003; Muñoz et al 2006). Estudios similares pero con grupos de monos aulladores negros (Alouatta pigra) en el Parque Nacional Palenque indican el uso de 26 especies como fuente de alimento, pero ahí este tipo de estudio es de desarrollo mas reciente (Hauglustaine 2007). Muy importante en este esquema de estudio ha sido el determinar los cambios en los patrones en el uso de recursos alimentarios por las poblaciones de primates como respuesta a la fragmentación, degradación y aislamiento de sus hábitats. Por ejemplo, estudios en Los Tuxtlas indican que en poblaciones en el hábitat continuo la proporción de especies de lianas y bejucos es baja en relación al total de especies de plantas utilizadas como fuente de alimento. Sin embargo,, en el caso de poblaciones en hábitats fragmentados, no solo existe una mayor diversidad de especies utilizadas como fuente de alimento, pero también la proporción de lianas y bejucos representadas en la dieta de los aulladores es mas alta (Fig. 11). Esto sugiere que en los hábitats perturbados los aulladores están obligados, con la meta de satisfacer sus requerimientos nutricionales y energéticos, a utilizar recursos que por lo general no usan en el hábitat continuo, y nuestros estudios sugieren que es muy probable que estos recursos sean subóptimos desde un punto de vista nutricional y estén cargados de compuestos tóxicos (Juan et al 200; Gonzales-Picazo et al 2001; Estrada et al 1999; Muñoz et al 2006) Fig. 11. Contrastes en el uso de recursos (hojas frutos, flores) por monos aulladores habitando en hábitat continuo y hábitat fragmentado en Los Tuxtlas. 9

Interacciones primate-fauna en el dosel Los monos aulladores y monos araña se enfrentan diariamente a la problemática de localizar su alimento en el espacio vertical y horizontal del dosel de la selva. Las hojas, frutos y flores que constituyen la base de su dieta diaria varían en disponibilidad según el comportamiento fenológico de las plantas. El problema de disponibilidad es acentuado como resultado también de la actividad alimenticia por otra fauna que vive en el dosel y que usan a las hojas, frutos yo flores como una forma importante de alimento. Nuestras investigaciones indican que a nivel del nicho de folivoría, los monos no tienen competidores directos o indirectos en el dosel en el grupo de mamíferos o de las aves. Sin embargo, existen insectos fitófagos, como es el caso de las hormigas del genero Atta que parecen ejercer una presión importante sobre la disponibilidad del alimento para estos primates. Así, nuestros estudios de colonias de estas hormigas dirigidos a documentar las especies de plantas usadas como fuentes de follaje, indican que cosechan las hojas jóvenes de un gran numero de especies arbóreas del dosel, entre las que se encuentra una proporción importante (53%) de aquellas usadas por los monos aulladores como fuente del mismo recurso. En términos cuantitativos, las hormigas diariamente remueven significativamente más follaje del dosel que los monos aulladores, probablemente con un impacto importante sobre la disponibilidad de este tipo de alimento para los primates (Estrada & Coates-Estrada 1981, 1986; Fig. 12). La disponibilidad de frutos para los primates en el dosel también puede verse afectada por la actividad de forrajeo llevada a cabo por otros frugívoros, tanto de día, como es el caso de las aves frugívoras, como de noche, como es el caso de los quirópteros frugívoros y de otros mamíferos arborícolas parcialmente frugívoros. Estudios en esta dirección llevados a cabo en Los Tuxtlas indican que en el caso de los otros mamíferos arborícolas que comparten el dosel de la selva con los primates, estos remueven cantidades importantes de frutos de árboles de las especies preferidas por los primates (1986; Fig. 12). Fig. 12. Fauna con la cual los primates compiten de modo indirecto por recursos alimenticios. 10

Participación de los primates en procesos ecosistémicos Una pregunta intrigante que ha ocupado nuestra atención durante varios años al estudiar a los primates en Los Tuxtlas y en otros sitios es aquella relacionada al impacto de los primates en la dinámica de la selva. Esto lo hemos abordado considerando a estos como consumidores primarios ya que participan a través del consumo de materia orgánica en el reciclaje de materia, nutrientes y energía en el ecosistema. Por ejemplo, en Los Tuxtlas los monos aulladores renueven alrededor de 12-33 kg/peso seco/ha/año o un 0.60% de la producción de hojas /ha/yr (5.7 tons). En el caso de los frutos, remueven alrededor de 30 kg/peso seco/año/yr o un 1.5% de la producción de hojas/ha/yr (2.0 tons) (Estrada & Coates-Estrada 1985,1986). Debido a que el consumo de frutos es importante en estos primates y a que en muchos casos accidentalmente ingieren las semillas en estos, también los podemos considerar como agentes dispersores de semillas, contribuyendo así al proceso de regeneración natural de la selva (Fig. 13). Por ejemplo, en Los Tuxtlas y en otros sitios del sureste, entre el 50-80% de la dieta dependiendo de la época del año consiste en frutos, preferentemente maduros. Las semillas de muchos de estos pasan por el tracto digestivo y son dispersadas a través de las heces lejos de su lugar de origen, como resultado de los movimientos diarios de los monos en búsqueda de alimento. Asi, por ejemplo, en Los Tuxtlas, los aulladores consumen los frutos de cerca de 60 especies arbóreas, el numero de especies de semillas presentes en sus descargas fecales puede variar de 1-11 y el 60-80% germinan mas rápido que semillas control (por ej., Estrada & Coates-Estrada 1984; Fig. 13). Estudios similares en sitios en Tabasco y Chiapas por nuestro equipo arroja resultados similares (García et al 2001, Muñoz et al 2006, proyectos en curso), enfatizando la importancia de los primates para sostener el proceso natural de regeneración de las selvas. Fig. 13. Los hábitos frugívoros combinados con movimientos diarios de los primates en búsqueda del alimento favorecen la dispersión de semillas ingeridas al alimentarse frutos, promoviendo así la regeneración natural de la selva. 11

Estudios de conducta y dinámica social Tanto los monos aulladores como los monos araña viven en agrupaciones sociales permanentes. Los individuos crecen nacen, crecen, se reproducen y mueren en un medio social, por lo que la investigación de sus interacciones sociales nos puede decir mucho acerca de la organización social de los agrupamientos, su dinámica en el tiempo y espacio y su relación con el éxito reproductivo de los individuos (Fig. 14). Mucho de nuestras investigaciones en esta área ha estado dirigido a documentar las redes sociales entre los individuos de los grupos, el desarrollo de la conducta social en individuos jóvenes, las relaciones entre grupos vecinos y la dinámica de individuos solitarios cuya meta es reclutarse a grupos no-natales. Asimismo, nos ha interesado documentar la conducta socio-reproductiva, así como aspectos de su fenología. De igual importancia ha sido también la investigación de cómo son modificados estos patrones cuando la selva es roturada por la actividad humana (Fig. 14). Fig. 14. Esquema mostrando las celdas de actividad importantes en el estudio del comportamiento social en primates. Algunos de estos estudios han sido realizados en Los Tuxtlas con A. palliata y otros en el Parque Nacional Palenque, Chiapas, con poblaciones de A. pigra (van Belle & Estrada, A. 2008a; van Belle et al 2008b) indicando una compleja relación entre las interacciones entre los individuos de los grupos y las estrategias reproductivas de estos. Investigación usando técnicas no invasivas Con la meta de elevar el nivel de precisión de la información que se esta colectando a nivel de estudios de poblaciones, ecología y dinámica social y reproductiva y de contestar otros tipos de preguntas, en años recientes hemos venido desarrollando tres ambiciosos programas con el uso de técnicas no invasivas. Estos están dirigidos a evaluar aspectos de la genética de poblaciones, documentar perfiles parasitológicos y perfilar las bases hormonales subyacentes a la conducta reproductiva en poblaciones de primates silvestres en Los Tuxtlas y en el área del Parque Nacional Palenque en Chiapas. Para lograr esto nos basamos en la colecta de heces de los primates (Fig. 15). 12

Fig. 15. Áreas de investigación usando técnicas no invasivas en el estudio de primates silvestres en Los Tuxtlas y en otros sitios en el sureste de México. A partir de la extracción de ADN nuclear y mitocondrial de las células epiteliales arrastradas en la materia fecal, se esta documentando la variación genética dentro y entre poblaciones y se están midiendo distancias genéticas entre poblaciones aisladas por la actividad humana durante varios años (García et al 2005). Asimismo, usando marcadores geneticos se han iniciado estudios de paternalismo y parentesco en relación a las interacciones sociales y actividad reproductiva. Otro programa se enfoca a documentar los ensambles de parásitos gastrointestinales en múltiples poblaciones de las tres especies de primates en el sureste de México. Algunas de estas ya han sido investigadas con este propósito en Los Tuxtlas, Tabasco, Chiapas y en Campeche (ver Trejo et al 2007 y imágenes abajo). El estudio de parásitos en poblaciones silvestres de primates es importante ya que permite la evaluación de la salud, riesgo de infección y elaboración de planes de manejo (Gillespie et al., 2005a). Huevos de parásitos gastrointestinales encontrados en las heces de las dos especies de monos aulladores, Alouatta pallliata y A. pigra. Izquierda, huevos de parásitos gastrointestinales encontrado en heces de Alouatta pigra. Derecha: huevos de parásitos encontrados en las heces de Alouatta palliata. 13

El tercer programa se enfoca en la extracción de hormonas sexuales con la meta de documentar las bases hormonales subyacentes a las relaciones socio-sexuales y éxito reproductivo en grupos de primates (van Belle et al 2008c; Fig. 15; Fig. 16). Este programa también tiene como foco de atención medir el estrés fisiológico en las poblaciones como resultado de la fragmentación y aislamiento de las poblaciones originada por la fragmentación del hábitat inducida por la actividad humana (ver Van Belle et al 2008 a,b). Fig 16. Valores medios ± ES de los perfiles hormonales (progesterona y estradiol) y el día estimado de ovulación (N = 18) en monos aulladores negros del Parque Nacional palenque, Chiapas (ver van Balle et al 2008c). Los tres programas arriba mencionados estan dirigidos a obtener información base (base-line data) en poblaciones demográfica y ecológicamente estables existiendo en hábitat continuos o en hábitats protegidos durante varias décadas. De igual modo se esta poniendo atención a aquellas poblaciones existiendo en hábitats fragmentados con la meta de diagnosticar, a través de los comparación entre poblaciones existiendo en hábitat continuo y en hábitat fragmentado, los efectos de la desorganización demográfica, social y reproductiva sobre las poblaciones que resulta de la fragmentación y aislamiento del hábitat (Fig. 15). Estudios sobre el problema de conservación de las poblaciones de primates Estimaciones recientes sugieren que cerca del 50% de los taxa de primates que existen en el mundo están bajo riesgo de extinción debido a la actividad humana (IUCN redlist 2008 http://www.iucnredlist.org/; Schipper et al 2008), particularmente el impacto negativo de patrones de uso del suelo sobre la persistencia de los bosques tropicales (Estrada et al 2006; Estrada et al 2009). La cacería y el trafico ilegal de crios como mascotas constituyen presiones adicionales sobre las poblaciones de primates silvestres (Duarte & Estrada 2003). La fragmentación del hábitat, junto con otros eventos azarosos combinados con un incremento en la rareza del hábitat, juegan un papel determinante en aún más decrementos en el tamaño de las poblaciones y especies a nivel local (Schipper et al 2008). Los principales patrones de uso del suelo causando una desaparición extensa y cambios en la distribución de hábitats para poblaciones de primates son aquello asociados a la producción de alimento y a la extracción de bienes y servicios. Cambios adicionales en estos son causados también por la expansión de áreas urbanas y por programas de colonización. En muchos casos estos factores de cambio actúan de modo simultáneo acelerando cambios en la cobertura de la vegetación que 14

resultan en pérdida del hábitat para poblaciones de primates. Mientras que el rango de importancia de estos factores de cambio varia de localidad a localidad y de región a región, el impacto neto sobre las poblaciones animales son disminución en el tamaño efectivo de las poblaciones, aislamiento de estas y la extinción local (Fig. 17). Fig. 17. Esquema ilustrando las presiones próximas derivadas de la actividad humana sobre los hábitats y poblaciones de primates silvestres. el impacto neto sobre las poblaciones animales son disminución en el tamaño efectivo de las poblaciones, aislamiento de estas y la extinción local Es evidente que las fuertes demandas para producción de alimentos y para la extracción de bienes y servicios de regiones tropicales es el resultado del fuerte crecimiento de la población humana a nivel global. De acuerdo con la División de Estudios Poblacionales de la ONU, la población del mundo se incrementara en 2.5 billones en el próximos 40 años, pasando de 6.7 billones en la actualidad a 9.2 billones en 2050, con la mayor parte del crecimiento en países subdesarrollados (UNFPA 2007; http://www.un.org/esa/population/unpop.htm). Tomando en cuenta este escenario, es correcto asumir que, en general, una población de gran tamaño con una tasa de crecimiento alta, ejerce presiones importantes sobre el uso del suelo y sobre los recursos naturales, razón por la cual es importante perfilar esta dimensión en el caso de México. Estadísticas de la FAO indican crecimientos acelerados en la población humana de Mesoamérica en las ultimas tres décadas, con decrementos paralelos en la conversión de la cobertura de selvas a diversos tipos de vegetación antropogénica, especialmente pastizales y otros agrosistemas (Fig. 18). Millones Millions de of people personas 60 50 40 30 20 10 (FAO Stats, 2005) 0 1975 1985 2002 Fig. 18. Grafica izquierda, tendencias en el crecimiento de la población humana en Mesoamérica (México Sur, Belice, Guatemala, Honduras, Nicaragua, Costa Rica y Panamá). Grafica derecha, tendencias en perdida de cobertura forestal en Mesoamérica. Fuente de datos crudos FAO Stats http://faostat.fao.org/ 15

En el caso de México, observamos tendencias similares en el crecimiento de la población, con una fuerte expansión de estas en las zonas urbanas a través del tiempo. Proyecciones del crecimiento de la población indican incrementos importantes en las próximas décadas (Fig. 19). La creciente población demanda una producción mas intensa de alimentos, así como el aprovisionamiento de bienes y servicios que en muchos casos provienen del trópico, aumentando así las presiones sobre las selvas remanentes. Fig. 19. tendencias en el crecimiento de la población en México. Población al 2005 ca 106,385 millones. Datos crudos y proyecciones obtenidos de FAO Stats http://faostat.fao.org/ Cambios en la distribución de la cobertura forestal en el sur de México son evidentes para el periodo de 1960 al 2000, mostrado estos una acelerada tendencia negativa (Fig. 20). Dichos cambios están directamente relacionados a la expansión de áreas de pastizales y otros agrosistemas en el sur de México (Fig. 20). Fig. 20. Izquierda: Tendencias en perdida de cobertura forestal en el sur de México (Veracruz, Tabasco, Oaxaca, Chiapas, Campeche, Yucatán y Quintana Roo. Area territorial bajo consideración 226,712 km 2. Cubierta forestal en el 2000, 35% de aquella en e1960. Derecha: relación entre la cobertura forestal en el sur de México y crecimiento de superficies de pastizales y otros agrosistemas para el periodo 1960-2000. Fuente de datos crudos FAO Stats http://faostat.fao.org/ Debido a que la distribución geográfica de los primates silvestres en México está asociada a la de las selvas, la desaparición y fragmentación de estos ecosistemas ha resultado en la desaparición local o regional de las poblaciones de las tres especies de primates (Estrada & Coates-Estrada 1988, 1996). En la actualidad dicha distribución se ha reducido en un 80% y las poblaciones remanentes existen, como las 16

selvas, en condiciones fragmentadas y de aislamiento (ver Fig. 8 para el caso de Los Tuxtlas; Estrada & Coates-Estrada 1996; Mandujano & Estrada 2005). Aunado a esto, la pobreza de datos actualizados acerca de la localización, tamaño y estructura demográfica de las poblaciones de monos aulladores y araña en México, así como aquellos sobre su ecología, comportamiento y estado de conservación, hace particularmente difícil la tarea de conservación de las poblaciones remanentes, por lo que es importante dirigir esfuerzos en esta dirección. Por otro lado, la contracción, fragmentación y aislamiento del hábitat de las poblaciones de primates en el sur de México es también un problema para la supervivencia de las poblaciones remanentes. Con estos aspectos en mente, parte de nuestras investigaciones en el área de conservación están dirigidas a diagnosticas los efectos de estos cambios sobre las poblaciones de los cuatro taxa de primates que existen en el país. La meta de este grupo de estudios es investigar, en Los Tuxtlas y en varios sitios del sureste de México (Tabasco, Chiapas, Campeche) las respuestas demográficas y conductuales de los primates a la contracción y fragmentación del hábitat. La perspectiva usada en este caso es de tipo paisajista (Fig. 21). Esta y los paradigmas experimentales que estamos usando, nos permiten generar los modelos descriptivos que documenten el modo en que se están dando los cambios en la distribución del hábitat y los cambios demográficos y ajustes conductuales a la fragmentación y aislamiento por parte de las poblaciones de primates(fig. 21). Esto a su vez nos de la posibilidad de generar modelos predictivos sobre la ruta que seguirán estos procesos de erosión de las poblaciones en el contexto de un escenario tipo bussiness as usual y de otros en que varia el patrón de uso del suelo. Fig. 21. Paradigmas de trabajo que rigen nuestras investigaciones sobre los efectos de pérdida del hábitat y fragmentación y aislamiento de este sobre las poblaciones de primates silvestres en Los Tuxtlas y en otras localidades del sur de México. Con el objeto de documentar las respuestas de las poblaciones de primates a estos procesos de cambio usamos el paradigma experimental mostrado en el diagrama de la derecha. Este tiene como base de comparación aspectos de la demografía, ecología y comportamiento de poblaciones existiendo en hábitat continuo. 17

La información empírica que estamos recopilando también nos ha llevado a explorar escenarios alternativos y posiblemente mas favorables para la supervivencia de las poblaciones de primates en paisajes antropogénicos y en donde estamos examinando el valor de cultivos arbolados y de sombra coexistiendo con fragmentos de vegetación nativa para la supervivencia de las poblaciones (Estrada et al 2006). Por ejemplo, nuestras investigaciones a nivel Mesoamérica, efectuadas en colaboración con colegas de Guatemala, Costa Rica y Nicaragua sobre este tema, indican la presencia de poblaciones de poblaciones de cinco de las ocho especies de primates presentes en Mesoamérica en 14 tipos de agrosistemas arbolados (Fig. 22). La mitad de los agrosistemas registrados son usados para habitación permanente y el resto como hábitats temporales o como vias de paso de un a otro en el paisaje antropogénico (Fig.22). Los estudios en Los Tuxtlas y en otras partes del sur de México y Centro América señalan que en la consideración de planes de conservación para la biodiversidad en paisajes modificados por el ser humano, tiene validez el asignar cierto valor conservacionista a los agrosistemas que conforman paisajes heterogéneos. Fig. 22. Poblaciones de cinco especies de primates fueron detectadas existiendo en 14 agrosistemas en paisajes en el sur de México, Guatemala, Nicaragua y costa Rica (Estrada et al 2006). En algunos casos las poblaciones detectadas residen permanentemente en estos y en otros constituyen hábitats temporales o de paso en el paisaje. La variación observada en la ocupación por los diferentes taxa, merece atención y estudio. Es claro que la fragmentación de la selva reduce la disponibilidad del hábitat y del tamaño efectivo de las poblaciones animales, lo que resulta en su aislamiento (Estrada et al 2006a). Así, la existencia de diversos tipos de agrosistemas en paisajes fragmentados puede representar para la fauna silvestre remanente un incremento en el área de vegetación disponible, además de un incremento en la diversidad de recursos disponibles, un incremento en los puntos de paso en el paisaje y una reducción significativa del aislamiento entre hábitats isla, lo que facilita la conectividad funcional y estructural. El resultado neto de esto puede ser un incremento en el tamaño efectivo de las poblaciones de primates y en su capacidad de sostener la actividad reproductora al recuperase la posibilidad de que congéneres entren en contacto (Estrada et al 2006b). Finalmente, hay que reconocer que los paisajes heterogéneos formados por fragmentos de selva y por diversos agrosistemas no solo son de cierto valor para conservar la biodiversidad local, sino que constituyen al mismo tiempo un importante componente de la economía de subsistencia local. 18

Otros estudios de primates en condiciones de perturbación Como se describió en páginas anteriores, los cuatro grandes áreas de investigación con primates abarcan estudios de población, ecología, comportamiento y conservación en poblaciones en hábitats continuos y fragmentados, algo que nos permite la posibilidad de emitir diagnósticos acerca de las respuestas y adaptabilidad de las poblaciones y especies a diferentes condiciones de perturbación. Así por ejemplo, estudios iniciales de genética, usando técnicas moleculares, en poblaciones de monos aulladores negros aisladas por varias décadas en paisaje antropogénicos en el sur de Chiapas indican perdida de la variación genética comparadas con poblaciones en hábitat continuo en la cercanía y distanciamientos genéticos entre estas como resultado del aislamiento continuado (García del Valle, et al 2005). En esta misma línea de trabajo, están en curso estudios sobre parentesco genético, relaciones sociales y éxito reproductivo en poblaciones de monos aulladores de manto en Los Tuxtlas y en poblaciones de monos aulladores negros en Palenque, Chiapas. También importante ha sido el desarrollo de estudios dirigidos a documentar los ensambles de parásitos gastrointestinales afectando las poblaciones de primates en condiciones de fragmentación y alto contacto con poblaciones humanas y animales domésticos, algo que nos dirá mucho acerca del estado de salud general de estas (Trejo et al 2007). Las investigaciones que realizamos sobre las bases hormonales a la conducta sexual en poblaciones existiendo en hábitats continuos y/o protegidos serán replicadas en poblaciones en hábitats fragmentados con la meta de determinar la labilidad de los sistemas reproductivos y de sus bases fisiológicas ante la desorganización demográfica de las poblaciones. Esta información es de relevancia no solo como parte del banco de datos sobre la biología básica de las especies, pero también para evaluar y promover el potencial reproductivo de estas (van Belle et al, 2008). Actividades sinérgicas Como parte de los desarrollos comentados en páginas anteriores también es necesario mencionar otros que se han derivado de estos intereses. Uno es la creación de la Asociación Mexicana de Primatologia, A.C. Esta fue fundada por iniciativa propia y en conjunto con colegas de la UAM-Iztapalapa en 1987 con la meta de integrar intereses girando alrededor del estudio, conservación y aprovechamiento de primates en México. La asociación sigue vigente y funcionando como foro de interacción para profesionistas, estudiantes y otros interesados en el estudio y conservación de primates en México (ver http://primates-amp.org.mx). Asimismo, en años reciente hemos sostenido la presencia de un sitio web creado en el 2005 y a través del cual se vierte información a la comunidad científica, a la comunidad de estudiantes y al publico en general sobre los estudios con primates que llevamos a cabo en México (ver www.primatesmx.com ). El sitio recibe alrededor de 500 hits por día y constituye una fuente importante de información sobre nuestras investigaciones con primates y otra fauna en el sur de México. El desarrollo de los programas de investigación en Los Tuxtlas no solo ha resultado en el fortalecimiento de nuestros bancos de datos sobre los primates que ocurren en 19

esta región, pero también han permitido la expansión de estos esfuerzos hacia puntos mas sureños con la meta de documentar las poblaciones y especies en otros estados del sur de México. Tales esfuerzos están plasmados en forma de publicaciones científicas (libros y artículos científicos) y artículos de divulgación entre otros, que han salido a través de los años (ver lista completa en www.primatesmx.com ) y también en la formación de alumnos provenientes de los estados del sur, tales como Veracruz, Tabasco, Chiapas, Oaxaca, Campeche, Yucatán y Quintana Roo. Varios de nuestros esfuerzos de conservación en el sur de México se han vinculado mas recientemente con actividades y/o programas de las CONANP estatales en Veracruz, Tabasco, Chiapas y Campeche, así como con iniciativas privadas como Acajungla en Palenque, Chiapas (ver http://www.acajungla.org/) logrando así una coordinación mas estrecha con estas instituciones para actividades de conservación a nivel local y para transferencia de información de utilidad en dichas actividades y/o programas. Finalmente, es necesario mencionar que muchas de nuestras investigaciones son de carácter multidisciplinario, por lo que se ha buscado la colaboración de colegas en los campos de la ecología química de plantas, genética molecular, parasitología y ecología del paisaje entre otros. Esto ha resultado en una fertilización importante de los proyectos lográndose el efecto sinérgico esperado para llevarlos a termino de modo exitoso. Consideraciones finales Las actividades de investigación con primates silvestres en la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas del IBUNAM cuentan con poco más de tres décadas de antigüedad. Estas actividades han sido un motor generador de información continua sobre esta fauna, no solo en Los Tuxtlas, pero también en otros puntos del sureste, dando origen a otros focos de concentración de estudios por nuestro grupo de trabajo (Fig. 23). Resaltando entre estos, esta el Parque Nacional Palenque en el estado Chiapas. Este ha servido para extender el alcance geográfico de la Estación Los Tuxtlas de la UNAM, no solo en el estado de Chiapas, pero también en la península de Yucatán, acrecentando de modo significativo en los últimos 10 años el basamento de información sobre la distribución de las poblaciones de monos aulladores y monos araña, sobre aspectos de su ecología y conducta y sobre su estado de conservación. Fig. 23. La Estación Los Tuxtlas del IBUNAM ha funcionado tambien como base de operaciones para arrancar proyectos con poblaciones de primates silvestres al sur de la región. Esto también ha permitido el establecimiento del Parque Nacional Palenque como otra base de operaciones complementaria que nos ha permitido desarrollar proyectos con poblaciones de primates ahí y en otros puntos del estado de Chiapas, en la península de Yucatán, en Guatemala y en Belice. 20

Primates sin fronteras Como parte del desarrollo y crecimiento de nuestros programas de investigación con primates, han surgido preguntas conceptuales y empíricas que solo pueden ser respondidas a escalas geográficas más amplias. Aquí hay que considerar que la fauna de primates que se encuentra en México es parte de un continuo biológico ubicado en la región Mesoamericana y también en América del sur (Fig. 24). Estas preguntas tienen que ver con aspectos de distribución y biogeografía de las poblaciones, su ecología, su comportamiento y su estado de conservación. Fig. 24. Una alta diversidad de primates es típica de Latinoamérica, con cerca de 100 especies y alrededor de 80 subespecies. Muchos de los taxa son de distribución restringida, siendo endémicos en muchas regiones. Por ejemplo, el mono aullador de manto (A. palliata) que existe en México es de amplia distribución geográfica en el Neotrópico y esta va desde Los Tuxtlas hasta el norte de Ecuador, una distribución similar a la del mono araña (Ateles geoffroyi). En el caso del mono aullador negro (A. pigra) su distribución geografica abarca no solo segmentos del estado de Tabasco y Chiapas así como la península de Yucatán, pero también el Peten Guatemalteco y el país de Belice. En estas grandes extensiones geográficas, poblaciones de estas especies existen en una gran diversidad de hábitats (por ej. selvas altas, selvas caducifolias, manglares, bosque de neblina, etc.), por lo que es importante documentarlas. De igual modo, las presiones sobre los hábitats de los primates, provenientes de la actividad humana, son variadas de país a país, por lo que también es necesario estudiarlas. Una perspectiva comparativa nos ayudara a definir con más precisión, para el caso de las poblaciones y especies que existen en México, aspectos de su historia natural, ecología, comportamiento y rasgos importantes de su historia de vida que nos permitan entender los limites de su flexibilidad conductual y ecológica. Esto fortalecerá nuestros bancos de datos sobre las especies y reforzara las herramientas conceptuales, empíricas y técnicas para favorecer su conservación bajo escenarios de manejo sustentable. Con esto en mente, durante los últimos años hemos emprendido proyectos en colaboración con colegas en varios países de centro y Sudamérica. Resultados tangibles de estas colaboraciones están plasmados en publicaciones de artículos científicos (por ej. Estrada et al 2006b) y en síntesis de información sobre los aspectos arriba mencionados, tanto para los primates Mesoamericanos como para los primates Sudamericanos (Estrada et al 2006c; Garber et al 2009). 21