Reconstrucción de los niveles del río Atrato, Colombia, con los vasos de Prioria copaifera

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Reconstrucción de los niveles del río Atrato, Colombia, con los vasos de Prioria copaifera LÓPEZ GIL, J. 1 y DEL VALLE ARANGO, J.I 2 1 Ingeniera Forestal, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín: 2 Profesor, Departamento de Ciencias Forestales, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín. 2/18 Resumen Prioria copaifera (Caesalpiniaceae), es un árbol que crece en las llanuras de desborde del río Atrato donde forma comunidades monodominantes que permanecen inundadas durante al menos seis meses al año en la región del Darién Colombiano. Desemboca en el Golfo de Urabá, mar Caribe, luego de recorrer de sur a norte gran parte del Chocó Biogeográfico, la región más lluviosa de América. Luego de demostrar la anualidad de sus anillos con porosidad difusa, empleamos 12 secciones tranversales en las cuales medimos el número de poros de los anillos a lo largo de dos transeptos radiales de 3 mm de ancho por sección empleando el programa WinCel. Las series de porosidad total se indexaron con líneas rectas con pendiente no diferente de cero y sin autocorrelación significativa. Cofechamos gráficamente y verificamos con COFECHA, la sensibilidad media varió entre 0.426 y 0.658. Las series se promediaron mediante la media robusta doblemente ponderada y obtuvimos una cronología desde 1877 hasta 2006 cuya relación señal ruido fue 13.263 y la señal expresada por la población 0.930. Calibramos con los niveles del río entre 1977 y 2000. Calculamos las componentes principales tanto de los niveles del río como de de la cronología media. La función respuesta arrojó correlaciones positivas y significativas entre el índice de los anillos y los niveles medios, máximos y mínimos del río Atrato. Reconstruimos los niveles medios, máximos y mínimos del río Atrato con funciones lineales significativas las cuales ponen de presente que entre más prolongada la duración de las inundaciones mayor será en número de poros en los anillos de crecimiento de P. copaifera. Palabras clave Anillos anuales, dendrohidrología tropical, porosidad, Prioria copaifera. 1. Introducción Los árboles pueden registrar en sus anillos los fenómenos hidroclimáticos de su entorno por cuanto su crecimiento es promovido o limitado por factores climáticos o por la hipoxia cuando crecen en las llanuras de inundación de los ríos (FRITTS 1991). La dendrocronología permite la lectura de esos registros en los anillos de los árboles mediante la elaboración de cronologías de mediciones de sus características anatómicas. El ancho, en primer lugar, y la densidad máxima de la madera, en segundo lugar, han sido las características de los anillos de crecimiento de los árboles más empleadas en la dendrocronología con el fin de reconstruir el pasado hidroclimático (SPEER 2010). No obstante, recientemente se empiezan a emplear los vasos (poros) existiendo pocas investigaciones especialmente en el Mediterráneo y en regiones templadas (García- GONZÁLES & ECKSTEIN 2003, FONTI & GARCÍA-GONZÁLEZ 2004, FONTI et al. 2009). En el trópico aparentemente sólo se han publicado tres investigaciones en las que se han

3/18 empleado los vasos con fines dendrochronológicos. Dos de ellas con teca (Tectona grandis) en climas monzónicos; una en Kerala, India (BHATTACHARYYA et al. 2007), y la otra en el norte de Tailandia en una región más bien subtropical situada entre 18 y 20 Norte (PUMIJUMNONG & PARK 1999). En Kenia VERHEYDEN et al. (2009) estudiaron la frecuencia de formación de los anillos de Rhizophora mucronata mediante series de vasos en un clima marcadamente bimodal. Ambas especies poseen anillos semiporosos. Nada se sabe del potencial dendrocronológico de los vasos de las especies de climas tropicales ecuatoriales, ni tampoco se han empleado en las trópicas especies con porosidad difusa, asuntos que abordaremos en este estudio. La cantidad, tamaño y distribución de los vasos está íntimamente relacionada con la disponibilidad de agua en el suelo y la habilidad de las plantas para transportarla; por tanto, con las sequías e inundaciones alternas a las que están sometidos los árboles de las llanuras episódicamente inundadas (SCHWEINGRUBER 1996). Nuestra hipótesis es que los vasos que observamos con poco aumento en los anillos de crecimiento de la madera de Prioria copaifera Griseb. (Caesalpiniaceae) que crece en las llanuras de desborde del río Atrato en el Darién colombiano, tienen relación con la duración de las inundaciones anuales, de las que son un proxy. De encontrarse correlaciones estadísticas significativas entre diversas métricas de los vasos de P. coapifera (cativo) y los niveles del río Atrato durante el período en que han existido registros instrumentales de esta variable, nuestro objetivo será reconstruir los niveles históricos del río antes de que estos se midieran, pues los árboles son mucho más antiguos que los registros instrumentales. La reconstrucción de la variabilidad hidroclimática es importante debido a la escasa información instrumental de esta región que no permite determinar con certeza las tendencias y magnitud del efecto del cambio climático en la cuenca del río Atrato del que sólo existen 23 años de registros continuos de sus niveles. La hidroclimatología del Chocó es importante por cuanto el clima de la región central de Colombia está fuertemente influenciado por la variabilidad del clima del Pacifico determinado, en gran medida, por el Chorro del Chocó (POVEDA y MESA 1999) debido a la cantidad de humedad que trasporta, su baja altura y los procesos convectivos que genera. Ello se refleja en altas precipitaciones y aumento de caudales de los ríos en especial durante el segundo semestre. La presencia de esta corriente hace más sensible el occidente colombiano al ENSO (El Niño Southern Oscillation) (RUEDA y POVEDA 2006). 2. Objetivos Demostrar la anualidad de los anillos de P. copaifera y la relación de la porosidad difusa de sus anillos con los niveles del río Atrato. 3. Métodos 3.1. Especie estudiada P. copaifera es un gran árbol que puede alcanzar hasta 45 m de altura y 1.8 m de diámetro en los bosques de las llanuras de desborde de los bajos ríos Atrato y León, Darién colombiano, donde forma comunidades densas llamadas cativales que permanecen inundadas durante más de seis meses al año.

4/18 Figura 1. Precipitaciones y niveles del río Atrato mensuales en el área de estudio (Datos climáticos proporcionados por IDEAM, estación Domingodó). Las unidades de los niveles son cm y las de la precipitación mm. 3.2. Área del estudio Los árboles se muestrearon en un catival de la llanura de inundación del bajo río Atrato, en el caño Pedeguita, a unos 7 km de la estación limnimétrica Domingodó, unos 27 km al suroriente de la ciudad de Riosucio, Chocó. Las coordenadas aproximadas del sitio son: 7 15 4.40 Norte y 76 58 42.35 Oeste. La región está muy cerca del nivel del mar, tiene régimen de precipitación levemente bimodal con aproximadamente 4 000 mm anuales (Figura 1). El clima es ecuatorial, todos los meses la precipitación media supera 100 mm. La temperatura anual promedia es de 27 C. 3.3. Colección y tratamiento de las muestras En el año 2007 extrajimos 12 secciones transversales completas de árboles previamente talados por una empresa maderera. Transportamos las muestras al Laboratorio de Bosques y Cambio Climático (LBCC) de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín (UN). Secamos las secciones transversales al aire libre, luego las pulimos progresivamente con lijas de grano 80 hasta 300 con pulidora eléctrica, y manualmente con granos 400-1000 para resaltar los elementos anatómicos de los anillos. 3.4. Anualidad de los anillos y tratamiento de los datos

5/18 Para demostrar la anualidad de los anillos empleamos el efecto de las bombas nucleares en la concentración del 14 C atmosférico, la cual es comparable con la concentración de radiocarbono en la madera (WORBES & JUNK 1989). El método utiliza el incremento de la concentración de 14 C atmosférico en el CO 2 debido a explosiones nucleares en la superficie de la tierra ocurridas entre 1954 y 1963. Este incremento es un marcador isotópico muy útil para establecer la fecha de formación de productos orgánicos como la madera. Extrajimos unos 20 g de madera de tres anillos obtenidos de sendas secciones transversales y supusimos el año de formación para esos anillos si fuesen anuales. Enviamos las muestras para análisis de 14 C al laboratorio Radioanalytical lab of the Marzeev Institute of Hygiene and Medical Ecology, Ucrania. Calibramos los análisis con el software CALIBOMB (REIMER et al. 2004). En el LBCC marcamos dos transectos de tres mm de ancho por sección a lo largo de dos radios por sección transversal, frotamos a lo largo de los transectos con polvo de tiza blanca que se depositó en los vasos para crear contraste; retiramos el polvo sobrante con un paño. Obtuvimos una imagen escaneada (Epson 10000xl scanner) con resolución máxima de 600 dpi de cada anillo de crecimiento perteneciente a cada transecto. Procesamos las imágenes con el software WinCell 2009a de Regent Instruments diseñado para el estudio de células de madera. Hicimos las siguientes observaciones de los vasos de la madera: número, densidad, diámetro medio y área del lumen de los vasos. Cofechamos visualmente los anillos mediante gráficos de esqueleto (Skeleton plots) (Speer 2010). Este proceso permite asignar a cada anillo una fecha calendario. Controlamos la calidad del cofechado (cross-dating en inglés) mediante el programa COFECHA (HOLMES 1983). Indexamos cada anillo dividiendo los valores estimados mediante regresión lineal de cada serie entre los valores medidos de la serie (SCHWEINGRUBER 1988). De esta manera transformamos las series de vasos en series estacionarias adimensionales y, por tanto, comparables entre sí. Calculamos la cronología media empleando la media robusta doblemente ponderada que reduce el efecto de los valores extremos (COOK & KAIRUKSTIS 1992). Los registros de niveles mensuales del bajo río Atrato utilizados en este estudio pertenecen a la estación Domingodó del IDEAM, Instituto de Hidrología Meteorología y Estudios Ambientales (07 o 10 Norte, 77 o 02 Oeste), a unos 7 km del lugar de obtención de las muestras. Aunque los registros se extienden 35 años, sólo dispusimos de 23 años de registros instrumentales continuos: 1977-2000. Evaluamos la correlación entre la cronología media del número de vasos en cada anillo y las alturas del nivel del río Atrato mediante el coeficiente de correlación de Pearson (FRITTS 1976), y determinamos el año fenológico para la formación de vasos en P. copaifera mediante análisis de correlación entre la cronología media y los registros de los niveles medios anuales con rezagos de un mes, hasta 12 meses. Evaluamos la significancia estadística de las correlaciones con la F de Fisher (FRITTS 1991). Estimamos la función respuesta mediante regresiones lineales entre los índices del número de vasos como variable dependiente y los niveles del río Atrato medios, máximos y mínimos como variables independientes (FRITTS 1976). También calculamos correlaciones con los niveles medios trimestrales.

6/18 3.5. Reconstrucción de los niveles del río Reconstruimos los niveles del bajo río Atrato mediante funciones de transferencia (Fritts 1976, COOK & KAIRIUKSTIS 1992), en donde se toma como variable independiente la serie de índices de número de vasos y como variable dependiente los niveles del río. Calibramos el modelo mediante análisis de componentes principales (ACP) para eliminar la multicolinealidad entre las series climáticas y de vasos (FRITTS 1991). El ACP es una técnica estadística de síntesis de la información, o reducción de la dimensión, que reduce las variables a un menor número, perdiendo la menor cantidad de información posible, representando más eficientemente los datos originales (BONIN & BURN 2005). Estimamos regresiones lineales para cada grupo de componentes principales de los niveles del río Atrato (niveles medios, máximos, y trimestrales) versus los componentes principales de la cronología media del número de vasos del año corriente (función de transferencia) (FRITTS 1991) y elegimos el modelo que permite comprender mejor la variación del fenómeno de macroescala representado por los niveles del río Atrato. Calculamos los estadísticos sensibilidad media (SM), relación señal-ruido (RSR) y señal expresada por la población (SEP). 4. Resultados 4.1. Anualidad de los anillos La muestra Pri01 arrojo 96% de probabilidad de que el anillo datado se formó en 1994, año que se había supuesto, y 4% de que fuera de 1958. Las otras dos muestras arrojaron probabilidades de 93% y 94%. La anualidad de los anillos se confirmó entonces con la correspondencia entre los resultados arrojados por CALIBOMB y el año que inicialmente se supuso para la formación del anillo si fuesen anuales 4.2. Descripción anatómica Los anillos de crecimiento de P. copaifera son visibles a simple vista (Figura 2), o distintivos (KAENNEL & SCHWEINGRUBER 1995). Se observan definidos por líneas de parénquima marginal más claras que la madera de fondo. El ancho de los anillos de crecimiento puede medir desde menos de un milímetro hasta más de un centímetro, presentándose mayor cantidad de poros en aquellos anillos de mayor tamaño. La porosidad es difusa; los poros visibles a simple vista o con poco aumento presentan parénquima paratraqueal vasicéntrico, en ocasiones aliforme, romboidal-confluente en tramos de 2 a 3 poros. El diámetro promedio de poros fue 0.132 ± 0.025 mm, n=47 570, y el área promedio del lumen 0.015 ±0.0045 mm 2, n=47 570. Con mucha frecuencia se presentan anillos de crecimiento falsos, en cuña, y anillos perdidos. Estos últimos presentes sólo en algunos tramos de la sección transversal. Los anillos en cuña tienen la particularidad de unirse en un mismo punto; los anillos falsos son discontinuos en la sección transversal y no son comunes a todas las secciones. 4.3. Sincronización de la porosidad

7/18 La similitud de los patrones de los patrones de número de vasos en todas las series (Figura 3), así como de las demás variables medidas (no mostradas) en los cuales simultáneamente todos los árboles presentan aumentos o reducciones de todas las variables medidas en los mismos años, insinúan la existencia de una señal ambiental común anual que, como las inundaciones y estiajes anuales, afectan a todos los árboles de las planicies de inundación. Figura 2. Plano transversal con aumento de 10x, las flechas indican el inicio y el final del anillo de crecimiento. Los poros se observan de color blanco. (Barra: 1 mm) debido al polvo de tiza. Las flechas muestran la banda de parénquima que delimita los anillos. De las cuatro variables anatómicas sólo el número de vasos (Figura 3) parece presentar la mayor variabilidad y no presenta cambios ontogénicos (con la edad). Por esta razón la desestandarización se pudo llevar a cabo con líneas rectas cuyas pendientes nunca fueron significativamente diferentes de cero. La densidad de vasos, el diámetro promedio y el área promedio del lumen de los vasos, tienen una clara tendencia ontogénica pues estas variables aumentan con la edad de los árboles (No mostradas). Con excepción del número de vasos, las otras variables no presentan una señal ambiental muy fuerte pues la correlación de cada serie individual con la serie maestra conformada por las 24 series no fue significativa (r<0.32, p 0.05). 4.4. Cofechado y cronología de P. copaifera La correlación de cada serie individual del número de vasos con la serie maestra conformada por todas las demás series varió entre r=0.352 y r=0.707 (p<0.05) (Tabla 1). La correlación media entre árboles fue r=0.525 (p<0.05). Para la cronología maestra se emplearon las 24 series del número de vasos pues todas superaron el umbral de correlación (r=0.35, p<0.05)

8/18 con la serie maestra establecido por COFECHA. El valor absoluto de la autocorrelación temporal de orden 1 fue en todas las series (p >0.05). Esto indica que no existe autocorrelación temporal entre el número de vasos de cualquier anillo en un año determinado en todas las series con el número de vasos del anillo anterior y, por tanto, que las observaciones de cada anillo son independientes (SPEER 2010). La sensibilidsd media (SM) varió entre 0.426 y 0.658 con media de 0.534 (Tabla 1). Estas sensibilidades son muy altas (Speer 2010) evidenciando una gran respuesta del número de vasos a las variables ambientales y está ligada a Tabla 1. Correlación entre cada serie y la serie maestro (COFECHA) obtenida promediando las 24 series de número de vasos de Prioria copaifera y algunos estadísticos. Las también altas desviaciones estándar observadas (Tabla 1). En la Figura 4 se presenta la Serie No Lapso Años r Número medio de vasos Número máximo de vasos DE a Autocorrelación de primer orden 1 1901 2006 106 0.535 16.84 65 0.475 0.02 0.577 2 1913 2006 94 0.575 17.31 62 0.443 0.01 0.483 3 1910 2006 97 0.535 17.45 88 0.526-0.01 0.610 4 1893 2006 114 0.497 17.92 63 0.559-0.03 0.533 5 1895 2006 112 0.421 17.02 61 0.595 0.02 0.488 6 1903 2006 104 0.524 16.48 81 0.581-0.02 0.507 7 1919 2006 88 0.654 19.82 43 0.455 0.00 0.481 8 1919 2006 88 0.701 17.38 69 0.429 0.03 0.509 9 1899 2006 108 0.535 16.93 72 0.494 0.06 0.492 10 1892 2006 115 0.521 16.69 85 0.548 0.06 0.426 11 1879 2006 128 0.446 16.24 55 0.533 0.04 0.619 12 1911 2006 96 0.550 21.07 80 0.564 0.00 0.658 13 1919 2006 88 0.715 18.11 86 0.376 0.10 0.588 14 1912 2006 95 0.618 17.05 73 0.455 0.09 0.642 15 1923 2006 84 0.618 24.86 65 0.466-0.04 0.651 16 1877 2006 130 0.466 12.69 45 0.550 0.06 0.640 17 1888 2006 119 0.466 19.34 52 0.544 0.03 0.606 18 1885 2006 122 0.478 20.01 64 0.574 0.01 0.598 19 1897 2006 110 0.618 19.20 55 0.476 0.06 0.628 20 1891 2006 116 0.515 19.63 84 0.543-0.01 0.614 21 1881 2006 126 0.352 21.19 54 0.715-0.01 0.534 22 1879 2006 128 0.437 20.16 72 0.520 0.02 0.618 23 1893 2006 114 0.361 22.04 79 0.664-0.06 0.620 24 1919 2006 88 0.707 18.80 55 0.420 0.09 0.586 Media 0.525 18.51 0.528 0.02 0.572 SM b

9/18 cronología media del número de vasos de P. copaifera. Esta cronología arrojó una relación señalruido (RSR) de 13.263, bastante alta de acuerdo con COOK & KAIRIUKSTIS (1992). La señal expresada por la población (SEP) alcanzó 0.930 que supera el umbral de 0.85 recomendado para reconstrucciones climáticas (SPEER 2010). Figura 3. Número acumulado de vasos presentes en una serie de cada uno de 10 secciones transversales en función de los años calendario. Se observa que tanto los valores máximos como los mínimos tienden a ser coincidentes en todos los árboles en los mismos años. 4.5. Análisis hidroclimático y ecológico de las funciones de respuesta Los niveles medios anuales del río Atrato alcanzaron las correlaciones más altas con los vasos cuando estos niveles se calculan entre febrero y enero (Figura 5, r=0.52, p<0.01), las correlaciones tienden a reducirse luego a valores cada vez menores hasta que cuando se calculan entre junio y julio ya no son significativas (r=0.39, p>0.05) y alcanzan el valor más bajo cuando el promedio se calcula entre diciembre y noviembre (r=0.15, p 0.05), para luego aumentar a valores significativos entre enero y diciembre (r=0.50, p<0.05). Esto insinúa que el año fenológico de P. copaifera se inicia en febrero y termina en enero. Como se observa en la Figura 1 en enero se inicia el estiaje en las planicies de inundación del río Atrato que en promedio dura hasta abril. En la Figura 6 se aprecia que durante el período de registros instrumentales (1077-2000) el número de vasos en los anillos tiende a seguir las mismas tendencias de los niveles del río máximos, medios y durante el trimestre junio-agosto (JJA). Por tanto, se forma mayor cantidad de vasos durante los períodos en que el río Atrato alcanza los mayores niveles, desbordándose sobre la llanura de inundación, y menor cantidad durante los períodos de estiaje del río cuando la llanura se encuentra sin lámina de agua.

10/18 Figura 4. Cronología media del número de vasos de Prioria copaifera durante 130 años (1877-2006) en las llanuras de desborde del río Atrato En la Tabla 2 observamos que los niveles durante el trimestre junio-agosto (JJA) correlacionaron positiva y muy significativamente con el número de vasos (r=0.59, p<0.01). Las correlaciones con los niveles máximos y durante los trimestres septiembre-noviembre (SON), diciembre-febrero (DEF) y marzo-mayo (MAM) alcanzaron menor significancia estadística (p<0.05). 4.6. Reconstrucción climática con funciones de transferencia Obtuvimos la siguiente regresión entre los componentes principales de los niveles medios anuales del río Atrato (Y t ) en función de la cronología del número de vasos (X t ): Y t = 33.45 X t - 31.69 (r=0.555, p<0.01). La función de transferencia entre los niveles del río en función de los componentes principales del índice de vasos de los anillos calibrados durante el período 1977-2000 (Figura 7) que reconstruye los niveles del río Atrato durante JJA es: Y t = 600.924+2.850X t y explica 75.4% de la varianza observada (p=0.000). La función que reconstruye los niveles medios es: Y t = 574.832+3.758X t, que explica 93.5% de la varianza (p=0.000). Los modelos permitieron reconstruir la evolución de estas dos variables hidrológicas durante 130 años. Dentro de la Figura 7 mostramos la tendencia de los niveles medios y durante JJA por sendas regresiones lineales entre los niveles del río en función de los años calendario de la cronología. Las pendientes de ambas regresiones no fueron significativamente diferentes de cero (p=0.052).

11/18 Por tanto, estos resultados no avalan la existencia de modificaciones sustanciales en los niveles del río Atrato atribuibles al cambio climático. Figura 5. (r) entre la promedio niveles del rezagos de líneas superiores límite de estadística para 95% de confiabilidad y la línea continua superior para 99% de confiabilidad. Correlaciones cronología y el anual de los río Atrato con un mes. Las discontinuas representan el significancia 5. Discusión P. copaifera es una especie muy difícil de cofechar debido a la abundancia de anillos en cuña, anillos falsos y microanillos. Por esta razón el empleo de secciones transversales completas puede ser necesario con el fin de verificar la continuidad de los anillos y tener éxito en el indispensable cofechado. Varios investigadores han recomendado esta opción en árboles tropicales en vez de los núcleos extraídos con barreno de incrementos (WORBES 1995, STAHLE 1999, BRIENEN 2005). Aquí hemos presentado varias evidencias de la anualidad de los anillos de crecimiento de P. copaifera: análisis de radiocarbono (Figura 2), la simultánea variabilidad del número de vasos en los mismos años que reflejan la respuesta de los árboles a una señal ambiental común anual (Figura 3), correlaciones estadísticamente significativas entre el número de vasos y variables ambientales anuales como los niveles del río (Tabla 2). Aunque los análisis de radiocarbono no afirman cien por ciento la anualidad de los anillos (94% en promedio), debe tenerse en cuenta que nunca los anillos de un árbol se forman solamente con los productos fotosintéticos del año corriente. Los árboles almacenan grandes cantidades de carbohidratos no estructurales (almidón y azúcares) en los anillos, los cuales intervienen en la formación de la celulosa de los anillos futuros (KÖRNER 2009). Por tanto, en todo anillo formado durante un año, existe carbono de años anteriores. Esta es una de las razones por las que el ancho de los anillos presenta autocorrelación temporal con los años precedentes. Las dificultades para leer adecuadamente los anillos de P. copaifera fueron quizá la razón para que GRAUEL (2004) afirmara I strongly suspect that cativo may produce one or more rings per year., pero también demuestra que ese autor no empleó técnicas dendrocronológicas de cofechado.

12/18 Figura 6. Índice de número de vasos para el período 1977-2006 (línea negra) y las series de las variables climáticas que mejor correlación presentan en el análisis durante el período de registros instrumentales Entre las variables anatómicas medidas en este estudio, se encontró que sólo el número de vasos contiene una señal que puede ser utilizada para la investigación dendrohidrológica y dendroclimática del área de estudio. Las demás variables, densidad de vasos, diámetro promedio de los vasos y área del lumen de los vasos, no parecen presentan una señal ambiental fuerte. La existencia de ruido blanco aleatorio, más no de autocorrelación significativa entre las series de número de vasos de los anillos (Tabla 1), implica que no se requiere estandarizar las series de porosidad con series de tiempo autoregresivas que eliminen el ruido rojo, como es usual cuando se emplea el ancho de los anillos (COOK & KAIRUKSTIS 1992). La abundancia de vasos está determinada en P. copaifera por condiciones ambientales para su crecimiento durante cada año fenológico, siendo irrelevante la existencia de carbohidratos no estructurales en los anillos de años anteriores. Pero, además, la eliminación de la autocorrelación temporal tiene riesgos porque puede filtrar información climática de baja frecuencia. Diversos autores coinciden en afirmar que las series de porosidad no tienen autocorrelación temporal (PUMIJUMNONG & PARK 1999, ECKSTEIN 2004) tal como lo hallamos en este estudio. Resultados enteramente similares a los nuestros encontraron con esta misma especie HERRERA y DEL VALLE (2011), pero no con la porosidad, sino con el ancho de los anillos. O sea que los anillos más anchos tienen mayor número de vasos por lo que ambas variables anatómicas de los anillos resultaron proxies apropiadas de los niveles del río Atrato. Los árboles que crecen en las planicies de inundación en el trópico presentan mecanismos de adaptación que les permiten sobrevivir y crecen en estos medios en los cuales existen condiciones hipóxicas y contenidos altos de gases fitotóxicos: CO 2, metano (CH 4 ) y etileno (C 2 H 4 ) (LÓPEZ 2009). Aunque poco se han estudiado los mecanismos adaptativos de P. copaifera a la inundación, si existe abundante información acerca de especies que crecen en los

13/18 bosques inundables de la Amazonia revisados por JUNK et al. (2010). Estos mecanismos son de tipo morfológico, fisiológico y fenológico y están dirigidos bien a evitar o tolerar los efectos de la Figura 7. Períodos de calibración y reconstrucción de las variables climáticas con la cronología del número de poros para los niveles de JJA, arriba, y los niveles medios, abajo. Valores observados en gris, y reconstruidos en negro. inundación. Algunas especies de los bosques inundables de la Amazonia detienen o reducen sólo por poco tiempo su crecimiento y, por lo regular, forman anillos anuales, otras poco o nada crecen durante la fase inundada (JUNK et al. 2010).

14/18 Tanto nuestros resultados (Figuras 6 y 7 y Tabla 2) como los de HERRERA y DEL VALLE (2011) evidencian contundentemente que P. copaifera crece más y produce más vasos durante la fase de inundación que durante el estiaje, y que entre mayor sea la inundación más anchos y porosos son los anillos de esta especie. Lo opuesto ocurre en la Amazonia con especies Tabla 2. Coeficiente de correlación de Pearson (r) entre la cronología media de Prioria copaifera y los niveles del río Atrato medios, máximos y durante los trimestres diciembre-febrero (DEF), marzo-mayo (MAM), junio-agosto (JJA), septiembrenoviembre (SON). Fc, F de Fisher calculada. Niveles del río r Fc (0.01) Fc (0.05) JJA 0.59** 11.77 Medios 0.51* 7.60 MAM 0.49* 7.12 Máximos 0.49* 6.77 JAS 0.45* **Significativo para α=0.01, *Significativo para α=0.05 5.49 semiporosas (JUNK et al. 2010). LÓPEZ & KURSAR (1999) reportan que plántulas de P. copaifera redujeron las tasas de fotosíntesis sólo en 12% después de permanecer bajo inundación durante 45 días, pero a los 90 días fotosintetizaron a tasas iguales que las plántulas del control que no estaban inundadas. Igualmente, la inundación redujo la conductancia estomática en esta especie. Estos resultados difieren de las especies de bosques inundables amazónicos en las que el crecimiento ocurre principalmente durante el estiaje (JUNK et al. 2010). En varias especies de árboles que crecen en los bosques inundables amazónicos el tamaño de los vasos tiende a decrecer hacia el final de los anillos formando anillos semiporosos. Esto insinúa que los árboles se han adaptado a un aumento del estrés hídrico cuando se inician las inundaciones debido a que la conducción del agua de las raíces a las hojas es inhibida por déficit de oxígeno en el suelo (JUNK et al. 2010). La reducción del tamaño de los vasos sería un mecanismo adaptativo para evitar el riesgo de cavitación y embolia en los vasos. De acuerdo con la ley de Poiseuille el flujo de agua es proporcional a la cuarta potencia del radio del vaso; sin embargo, si hay déficit hídrico, bien sea por inundaciones o escasez de agua, los vasos grandes son muy vulnerables a la cavitación y la embolia; por esta razón los vasos pequeños, aunque transportan mucha menos agua son fisiológicamente más seguros para evitar la embolia. Pero el tamaño grande de los vasos de P. copaifera y su baja desviación estándar (0.132 ± 0.025 mm, n=47 570) demuestran que su distribución es muy homogénea a través de todos los anillos de crecimiento (Figura 3), lo que permite suponer que no existe estrés hídrico severo durante la fase de inmersión y que el árbol puede transportar grandes cantidades de agua. Aparentemente posee mecanismos muy eficientes para superar sin dificultades la hipóxia, quizá transportando el oxígeno requerido por las raíces a través de sus abundantes lenticelas hipertrofiadas (LÓPEZ & KURSAR 1999), y que se deshace de las sustancias fitotóxicas volátiles a través de los estomas, mecanismos descritos para otras especies amazónicas (JUNK et al. 2010). También, a diferencia de las especies de bosques inundables amazónicos que tienen poca albura y tienden a transportar el agua por los poros más externos (JUNK et al. 2010), P. copaifera tiene una enorme albura, muy eficiente en el trasporte del agua. No obstante, su porosidad difusa y los grandes poros son

15/18 quizá la causa de la alta vulnerabilidad a la cavitación reportada por LÓPEZ et al. (2005) durante la fase no inundada. Lo anterior también permite suponer que P. copaifera reduce sus tasas de crecimiento y de formación de poros, mas no su tamaño, durante el estiaje, cuando se retiran las aguas de inundación marcando el fin del anillo de crecimiento con la formación de una banda de tejido parenquimatoso, en radical oposición a lo descrito para las especies de las planicies de inundación amazónicas que crecen más cuando se retiran las aguas (JUNK et al. 2010). No deja de ser extraña esta situación dado que el nivel freático debe ser bastante superficial en estas planicies y la región recibe abundantes precipitaciones durante todo el año como para pensar en la existencia de déficit hídrico. Sin embargo, LÓPEZ & KURSAR (1999) encontraron en plántulas de P. copaifera en Panamá que la inundación reduce la profundidad máxima de las raíces en 29%, lo que probablemente hace que estos árboles sean susceptibles a déficit hídricos severos cuando el nivel freático baja y los suelos se secan. Aparentemente esto fue lo hallado por LÓPEZ & KURSAR (2007) quienes encontraron en plántulas de tres años de P. copaifera que la mortalidad era mayor durante el estiaje que durante la inundación debido a estrés hídrico. Esta puede ser la clave que explique el comportamiento del crecimiento de P. copaifera encontrado por nosotros: durante la fase seca existe cavitación y embolia en muchos vasos, así como déficit hídrico debido a que el sistema radical somero limita severamente el crecimiento; durante la fase inundada, aunque se reduzca leve y temporalmente el crecimiento y la apertura de los estomas, los árboles tienen menores limitaciones, crecen a mayores tasas y forman más vasos. Las abundantes irregularidades en la formación de anillos encontradas en P. copaifera pueden ser causadas durante los años El Niño que inducen niveles significativamente más bajos del río pudiéndose formar una banda de parénquima hacia enero y otra entre agosto y septiembre, cuando los niveles del río se reducen (Figura 1). Sólo hemos encontrado en la literatura un caso lejanamente comparable al de P. copaifera cuyos mecanismos ecofisiológicos han sido estudiados. Se trata del árbol Taxodium distichum que crece en los bosques permanentemente inundados en las llanuras de inundación del río Misisispi. Este árbol crece más durante los períodos más lluviosos, cuando la lámina de agua aumenta en los pantanos. Ello se debe al aporte de oxígeno de las aguas de lluvia que oxigenan el sistema radical permitiendo el crecimiento del árbol (BLAKE 2004). Pero existe gran diferencia entre los cativales episódicamente inundados y los bosques pantanosos en los que crece T. dischitum que permanecen inundados someramente durante todo el año. Además T. distichum es deciduo, tiene raíces aéreas (Knee roots) y no posee vasos, características contrastantes con P. copaifera. También en la Mata Atlantica de Brasil se ha reportado que Tabebuia umbellata crece más rápido en bosques permanentemente inundados con una lámina somera de agua durante la fase de mayor inundación y forma anillos anuales, pero los autores no aportan explicaciones sobre esta curiosa característica (CALLADO et al. 2004). Tanto la tendencia desde 1877 de los niveles medios del río Atrato como durante JJA son positivas pero su significancia estadística es de bajísima confiabilidad; por tanto no se puede afirmar que el río haya aumentado o disminuido sus niveles durante los 130 años de la cronología debido al cambio climático. Esta afirmación es extensiva a las precipitaciones y el caudal del río de los cuales los niveles son un subrogado. En la cronología de HERRERA y DEL VALLE (2011) la tendencia de los niveles fue levemente positiva con confiabilidad de apenas 90%.

16/18 En los estudios previos similares tanto fuera del trópico como en el trópico se han empleado especies con anillos porosos o semiporosos, pues permiten el uso de variables adicionales para el establecimiento de relaciones de crecimiento con el ambiente (GARCÍA- GONZÁLES & ECKSTEIN 2003, FONTI & GARCÍA-GONZÁLEZ 2004), lo cual, según estos autores, no se consigue con especies de porosidad difusa. No obstante, los resultados aquí obtenidos por primera vez en el trópico ecuatorial con una especie con porosidad difusa demuestran que el número de vasos de P. copaifera es una variable que correlaciona tanto con los niveles del río Atrato como el ancho de los anillos (HERRERA y Del VALLE 2011). Por tanto, P. copaifera es una especie con gran potencial dendrocronológico pues posee señales ambientales muy claras tanto en el ancho de los anillos como en sus vasos. 6. Agradecimientos Los autores agradecen a la Expedición Antioquia 2013 y a la Dirección de Investigaciones de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín (DIME) la financiación de esta investigación. 7. Bibliografía BHATTACHARYYA, A.D.; ECKSTEIN, S.K.; VANDANA, CH. 2007. Analyses of climatic changes around Perambikulum, South India, based on early wood mean vessel area of teak. Curr. Sci. 93: 1158-1164. BONIN, D.V.; BURN, D.H. 2005. Use of tree rings reconstructed stream flows to assess drought. Can. J. Civil. Eng. 32: 1114-1123. BLAKE, J. 2004. Dendrochronological analysis of productivity and hydrology in two Louisiana swamps. Ms Thesis, Louisiana State University, Baton Rouge, USA. 92 pp. BRIENEN, J.W. 2005. Tree rings in the tropics: A study on growth and ages of Bolivian rain forest trees. Promab Scientific Series 10. Enschede, Utrecht, The Netherlands. 143 pp. CALLADO, C.H.,; DA SILVA, S.J; SCARANO, F.R.; COSTA, C.G.. 2004. Radial growth dynamics of Tababuia umbellata (Bignoniacease) a flood-tolerant tree from the Atlantic Forests swamps in Brazil. IAWA J. 25: 175-183. COOK, E.R. ; KARIUKSTIS,L.A.. 1992. Methods of dendrochronology: Applications in the environmental sciences. Kluger, Dordrecht, The Netherlands. ECKSTEIN, D. 2004. Change in past environments : secrets of tree hydrosistem. New Phytol. 163: 1-4. FONTI, P.; GARCÍA- GONZÁLEZ, I. 2004. Suitability of chestnut early-wood vessel chronologies for ecological studies. New Phytol. 163: 77 86. FONTI, P.; EILMANN, B.; GARCÍA, I.; VON ARX, G. 2009. Expeditious building of ringporous earlywood vessel chronologies without losing signal information. Trees Struc. Func. 23: 665-671.

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