MEMBRANA ERITROCITARIA INTRODUCCION

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1 MEMBRANA ERITROCITARIA INTRODUCCION La membrana del eritrocito (ME) humano es la membrana biológica que se ha estudiado con más detenimiento dado su fácil accesibilidad. Ella es responsable de la característica forma discoide del eritrocito y contribuye decisivamente a mantener su deformabilidad y elasticidad. La (ME) está compuesta por tres grandes elementos estructurales: una bicapa lipídica (BL) compuesta principalmente de fosfolípidos (FL) y colesterol (Co), proteínas integrales introducidas en la bicapa que atraviesan la membrana y un esqueleto de membrana en el lado interno de la misma (modelo del mosaico fluido). Las propiedades reológicas del Glóbulo Rojo (GR) son un reflejo de su estructura, ya que presenta un comportamiento sólido, dado por el citoesqueleto que le otorga propiedades elastoplásticas y un comportamiento líquido, dado por la BL que obliga a que los cambios de forma se den sin variación de área. Las proteínas del esqueleto carecen de contacto directo con el componente lipídico, y su unión a la doble capa es a través de las proteínas integrales. La interacción entre éstos tres elementos estructurales condiciona la característica forma bicóncava del eritrocito (un exceso de superficie (S) en relación al volumen (V)). Esto confiere al GR una gran deformabilidad. Esta propiedad física es tan importante que si no fuera por ella la supervivencia del eritrocito en la circulación sería imposible. ESTRUCTURA COMPOSICIÓN LIPÍDICA La conclusión más importante que se obtuvo del estudio de las bicapas fosfolipídicas, es que forman estructuras cerradas que separan dos compartimientos acuosos. La formación de estructuras esféricas, sin extremos, constituye el estado de mayor estabilidad para una bicapa fosfolipídica. De la misma manera, todas las membranas celulares son estructuras cerradas que rodean la propia célula o compartimientos individuales (las organelas). Así, 1

2 las membranas celulares tienen una cara interna orientada hacia el citosol y una cara externa expuesta al medio externo (espacio extracelular). -Los FL presentes en la célula, forman espontáneamente bicapas fosfolipídicas simétricas de dos moléculas de espesor y los ácidos grasos de cada monocapa forman un centro hidrofóbico de 3 4 nm. Los distintos FL difieren en la carga presente en la cabeza polar a ph neutro. El componente lipídico más abundante en la mayoría de las biomembranas son los FL (Fig. 1). El Colesterol y sus derivados constituyen otro grupo importante de lípidos de membrana. Aunque el colesterol es casi enteramente hidrocarbonado en su composición, es anfipático porque tiene un grupo hidroxilo que puede interactuar con el agua. Otro constituyente de las membranas son los carbohidratos que se encuentran covalentemente unidos tanto a proteínas (glucoproteínas) como a lípidos (glucolípidos). Los carbohidratos unidos aumentan el carácter hidrofílico de los lípidos y proteínas y ayudan a estabilizar las conformaciones de muchas proteínas de la membrana. Transportan varios antígenos importantes de los hematíes incluyendo el ABH y el P, entre otras funciones. Fig. 1 Fosfolípidos y la bicapa lípidica (Propiedades de las Biomoléculas. Thomas Terry. Universidad de Connecticut, Adaptado por Manuel Martínez Peláez, Colegio de Ciencias y Humanidades, plantel Naucalpan.) 2

3 Los lípidos comprenden aproximadamente el 40% de la masa de la Membrana. FOSFOLIPIDOS (FL) 1- Fosfatidilcolina (lecitina) (PC) % 2- Fosfatidiletanolamina (cefalina) (PE) % 3- Esfingomielina (EM) % 4- Fosfatidilserina (PS) 13 % 5- Fosfoinositoles ( PI) 2 5 % COLESTEROL (Co) GLUCOLIPIDOS ( GL) ACIDOS GRASOS LIBRES (AG) 4,2 umoles/ Eritrocitos 4,0 umoles/ Eritrocitos 0,3 umoles/ Eritrocitos 0,1 umoles/ Eritrocitos Tabla 1. COMPOSICION LIPÍDICA DE LA MEMBRANA ERITROCITARIA Sans Sabrafen J; Besses Raebel,C ;Vives Corrons JL, Hematología Clínica : 83 La composición fosfolipídica difiere en ambas capas de la membrana. La mayoría de los tipos de FL así como el Co, están presentes en las dos monocapas de la membrana, aunque a menudo son más abundantes en una que en la otra. En la membrana del eritrocito casi toda la PC y EM, ambos de carga positiva, se encuentran en la monocapa externa; en contraste, lípidos con carga neutra o negativa por ej: PE y PI están preferentemente en la capa citosólica y la PS sólo en ésta última. (Fig 2) 3

4 Fig 2 Distribución asimétrica de los fosfolípidos en la membrana Hematology 2007;2007:509-5 Los fosfoinositoles de la ME son fosfolípidos que contienen fosfatidilinositol (PI) o sus formas fosforiladas, PI 4 monofosfato y PI 4,5 bifosfato (PIP y PIP-2 respectivamente); se encuentran en la cara interna de la ME. En las células nucleadas son precursores de mensajeros secundarios intracelulares, que participan en la regulación de muchos procesos celulares. En los eritrocitos maduros están implicados en la regulación del transporte de calcio (Ca) y en la interacción entre las proteínas integrales y las del esqueleto. En las membranas los FL y GL pueden rotar libremente alrededor de su eje mayor y difundir lateralmente dentro de la monocapa. Como estos movimientos son laterales o de rotación, las cadenas de AG permanecen en el interior hidrofóbico de la membrana. En las membranas naturales los FL migran de una monocapa a la otra, y esto es catalizado por proteínas de membrana (flipasas). Este movimiento denominado Flip-Flop es energéticamente muy desfavorable, ya que la cabeza polar debe ser transportada al interior hidrofóbico de la membrana. (Fig 3) 4

5 Fig 3 Movimiento de los fosfolípidos (Membrana Plasmática. Dra. Maria Izabel Gallão) Los eritrocitos maduros no pueden sintetizar AG, FL o Co nuevo, y dependen del intercambio de lípidos con el plasma y de la acetilación de los AG para la reparación y renovación de los FL. Fig. 4- Mantenimiento de la organización de FL en la Membrana del GR. Especies reactivas de O 2 (ROS) modifican la cadena acil de los ácidos grasos (FA) insaturados de los fosfolípidos (PL). Los lípidos oxidados (oxpl) tendrán una orientación distinta en la bicapa lipídica y son reconocidos por fosfolipasas (PLA 2 ) que remueven el (FA) oxidado generando lisofosfolípido (LPL). 5

6 El (FA) tomado del plasma es activado a (FA CoA) por la acil Co A sintetasa (ACSL6) usando adenosina trifosfato (ATP) y coenzima A (Co A). Pooles de (FA-Co A) son modulados por FA- Co A binding protein (FA CoA BP). Lisofosforil acil Co A acil transferasas (LPLAT) usan FA-Co A y LPL para generar PL completando el ciclo de reparación de deacilación y reacilación. La distribución asimétrica de PL es mantenida por aminofosfolipidtranslocasa (dependiente de Mg y ATP) o flipasa, la cual transfiere PS y PE desde afuera hacia adentro a expensas de ATP. La pérdida de la asimetría fosfolipídica y la exposición de PS en la membrana externa es disparada por una actividad fosfolipid-scramblasa (phospholipid scrambling). Kuyprs Frans A- Membrana Lipid Alterations in Hemoglobinopatías- Hematology 2007: Hematology 2007; Las flipasas trasladan activamente la PS y PE a la cara interna. Las flopasas catalizan la traslación a la cara externa. Este es un mecanismo ATP dependiente. La scramblasa dirige un movimiento bidireccional y pasivo. La presencia de PS en la cara externa de la ME es uno de los cambios precoces en la apoptosis y se ha relacionado con la activación del complemento y fagocitosis de los hematíes por los macrófagos. La Lecitina-colesterol acil transferasa (LCAT) cataliza la formación de ésteres de colesterol, por tanto disminuye el colesterol libre de la membrana. Cuando esta enzima falta, aumenta el Co de la membrana. En condiciones fisiológicas la bicapa está en un estado líquido, permitiendo a las proteínas integrales y demás moléculas de la superficie celular moverse a través del plano de la membrana. La fluidez de la ME dependerá: de la temperatura: Una consecuencia del empaquetamiento de las cadenas de los AG, en el centro de la BL, es un cambio abrupto en sus propiedades físicas, en un pequeño rango de temperatura. Cuando la temperatura disminuye, las membranas cambian de un estado fluido a un estado gel ordenado (sólido). del contenido de colesterol libre: El Co, otro determinante de la fluidez de la membrana se inserta entre los FL. Su grupo hidroxilo polar interacciona con la solución acuosa cercana a las cabezas polares de los FL y el anillo esteroide interactúa y tiende a inmovilizar las cadenas de ácidos grasos. El Co tiene diferentes efectos sobre la fluidez de la 6

7 membrana: a 37 ºC limita el movimiento de los FL haciendo la membrana menos fluida. A bajas temperaturas mantiene la fluidez evitando el empaquetamiento de las colas de AG. (Fig. 5) longitud y saturación de los ácidos grasos de los fosfolípidos: menor longitud y mayor insaturación, mayor fluidez. Las cadenas cortas tienen menor superficie para formar enlaces de Van Der Waals entre ellas, con respecto a las cadenas largas, de igual modo los quiebres en las cadenas de AG insaturados forman enlaces menos estables, que las cadenas saturadas. Mantener el estado de fluidez es indispensable para el buen funcionamiento celular La célula se adapta a una disminución de la temperatura, aumentando la proporción de ácidos grasos insaturados en la membrana, lo cuál tiende a mantener la fluidez de la misma. La fluidez es asimétrica en las dos hemicaras. Fig 5: Asociación entre fosfolípidos y colesterol en la bicapa lipídica. (Membrana Plasmática. Dra. Maria Izabel Gallão) COMPOSICION PROTEICA. 7

8 Las proteínas de la ME están clasificadas de acuerdo a la facilidad con que pueden ser extraídas de las preparaciones de membrana completa del hematíe. Las proteínas integrales están incluidas firmemente en el interior o atravesando la BL por los dominios hidrofóbicos. Las proteínas periféricas están asociadas más débilmente, unidas indirectamente a la BL mediante enlaces covalentes o no covalentes a los dominios citoplasmático de las proteínas integrales y están asociadas típicamente con una sola cara de la ME. Uno de los procedimientos más empleados para el estudio de las proteínas de ME es la electroforesis en gel de poliacrilamida (PAGE) previo tratamiento con dodecilsulfato sódico (SDS). El SDS homogeiniza la carga electrica de las proteinas y hace que éstas se separen en función de su peso molecular (PM).(una unidad de carga por cada unidad de masa) Esto ha permitido establecer una clasificación numérica creciente (banda 1, 2, etc ) desde las de mayor a las de menor PM. Hay dos métodos usados SDS-PAGE tipo Laemmli y SDS-PAGE tipo Fairbanks. FAIRBANK(1) LAEMMLI(2) 8

9 (1) mejor resolución para bandas de alto peso molecular (2) (2) mejor resolución para bandas de bajo peso molecular. Figura 6 PROTEINAS INTEGRALES. Las proteínas integrales forman parte estructural de la doble capa lipídica a la que se unen mediante fuertes enlaces de carácter apolar. Se hallan total o parcialmente incluidas en el espesor de la BL. Las principales proteínas integrales de la ME son la banda 3 y las glicoforinas A, B, C, D, y E. Hay otras proteínas integrales con función de transportador además de B 3, aquaporina (transporta H O), Glut1 (glucosa y L-ácido dehidroascórbico), RhAG (transporta gas, probablemente CO 2 ), Na + -K + ATPasa, Ca ++ ATPasa, Na + - K + 2Cl - - cotransporte, Na + Cl - - cotransporte K + Cl - -cotransporte y otras. -BANDA 3 (B3) ó canal aniónico. Es una glucoproteína con 3 dominios. Hay cerca de 1,2 millones de copias por célula. Constituye el 20 a 30% de las proteínas de membrana. Es codificada por un gen situado en el cromosoma 17 (EPB3). Tiene principalmente dos funciones: unir el esqueleto de la membrana a la bicapa lipídica y transportar iones entre el interior y el exterior del eritrocito. -GLICOFORINAS: son proteínas integrales caracterizadas por su alto contenido en ácido siálico, y le confieren carga negativa a la superficie del eritrocito. Pueden dividirse en dos grupos: 1) GPA, GPB, y GPE son estructuralmente homólogas GPA: en mayor proporción ( copias por célula) y determina la antigenicidad de los grupos sanguíneos M y N. Se detecta también en los precursores más inmaduros de la serie (proeritroblastos) por lo que puede emplearse como un marcador celular específico de la serie Eritroblástica. GPB: determina la antigenicidad del grupo Ss. 2) GPC y GPD: La GPC, determina la especificidad antigénica del grupo sanguíneo Gerbich. Constituye un punto de anclaje del esqueleto de la membrana a la bicapa lipídica. 9

10 PROTEINAS PERIFERICAS: Las más importantes pertenecen al esqueleto membranoso. Las demás, son en su mayoría enzimas: proteína quinasas, hidrolasas, del metabolismo energético, etc. El esqueleto de la ME está formado por largos filamentos de α y β espectrina dispuestos en una red de estructura hexagonal ( unidades hexagonales). Los lados de los hexágonos están constituidos por tetrámeros de Sp y los vértices por un conglomerado o nudo proteico conocido como junctional complex.(complejo de unión) Figura 7: El esqueleto membranoso del eritrocito es una red de proteínas formada por aproximadamente 100,000 hexágonos, cuyos lados están formados por espectrinas (azul y rojo), y sus vértices (amarillo) por actina y otras proteínas. Esta red está fija a proteínas integrales de la membrana. Amador GMT y cols. Las eliptocitosis hereditarias. Correlación morfológica-molecular. Rev Mex Patol Clin, Vol. 49, Núm. 4, pp Octubre - Diciembre, 2002 Esta estructura establece dos interacciones básicas con la doble capa lipídica a través de las proteínas integrales: 1) unión β Sp Ank В 3 con soporte de la proteína 4,2 2) unión p 4,1 nudo proteico GPC con soporte de la p P55 El nudo proteico, lo constituyen básicamente la Sp (bandas 1 y 2), y la actina (banda 5), y las restantes proteínas que contribuyen a mantener la estabilidad del conjunto son: proteínas (p) 4,1 y 4,2, p 4,9, aducina, miosina, tropomiosina (banda 7) y tropomodulina. (Fig.8) 10

11 . Figura 8: Los complejos proteicos de los vértices están unidos a la glicoforina C; mientras que, en las porciones laterales del hexágono, la beta espectrina se une a la proteína de la banda 3 a través de la anquirina. Amador GMT y cols. Las eliptocitosis hereditarias. Correlación morfológica-molecular. Rev Mex Patol Clin, Vol. 49, Núm. 4, pp Octubre - Diciembre, 2002 ESPECTRINA (Sp) Es la proteína más abundante y de mayor tamaño del esqueleto de la ME. Está compuesta por dos subunidades α y β que están codificadas por genes separados, el de la α Sp se encuentra en el Cromosoma 1 y el de la β Sp en el cromosoma 14. La Sp existe en la célula predominantemente como tetrámero 2 2. La proteína se caracteriza por una sucesión de unidades repetitivas (21+1/3 de Sp y 16+ 2/3 de Sp), cada una de aproximadamente 106 residuos organizados en una estructura de triple hélice antiparalelas, conectadas por segmentos no helicoidales. La Sp de 280 Kd y la Sp de 246 Kd forman heterodímeros αβ que se asocian e interaccionan entre sí de forma antiparalela con respecto al NH 2 terminal y que a su vez se autoasocian por una interacción cabeza a cabeza para formar tetrámeros. Esto involucra la unión de una hélice solitaria en el 11

12 extremo N-terminal de la cadena a una unidad repetitiva incompleta que consiste en 2 hélices en el extremo C-Terminal de la cadena Los tetrámeros pueden sufrir disociación transitoria en sus dímeros constituyentes cuando la célula sufre deformación debido a estrés por rozamiento. El ensamblaje lado a lado de las cadenas α Sp y β Sp a modo de cremallera se inicia en una zona de nucleación definida por 4 repeticiones de cada cadena (α 19 a α 22 y β 1 a β 4). Después de esta asociación fuerte, el NH 2 terminal de la α Sp y el COOH terminal de la β.sp son las regiones involucradas en la autoasociación de los heterodímeros para formar tetrámeros. Por los extremos opuestos cada tetrámero se une formando compuestos ternarios con la actina y la p4,1. Seis tetrámeros se unen en éstos complejos de unión (cada uno con su p 4,1) a los filamentos de actina (14 u) a través del amino terminal de la cadena de β Sp formando una red irregular de estructura aproximadamente hexagonal. 12

13 Figura 10: El esquema muestra las etapas en la síntesis y asociación de espectrinas, así como las zonas de nucleación, a través de las cuales se forman los heterodímeros. También se muestran las zonas de asociación por las que dos heterodímeros se unen para formar un tetrámero. Rev Mex Patol Clin, Vol. 49, Núm. 4, pp Octubre - Diciembre, 2002 El esqueleto está unido a las proteínas integrales de la membrana mediante varias interacciones entre proteínas. Los tetrámeros de Sp se unen a través de la β Sp a la Ank (principal proteína de unión) que a su vez une el esqueleto a la ME a través de la B 3. Función de la Sp: mantener la forma celular, regular la movilidad lateral de las proteínas integrales de la ME y proporcionar la estructura de apoyo a la bicapa lipídica. ACTINA: (banda 5) codificada en el cromosoma 7. Forma parte del núcleo proteico, si bien ella lo estabiliza, otro grupo de proteínas lo refuerza: p 4,1, aducina, dematina, miosina, tropomiosina, y tropomodulina. 13

14 ANQUIRINA: (banda 2,1) codificada en el gen ANK1 del cromosoma 8. Hay varias isoformas, la (banda 2,1) es la que nos interesa. Proporciona una unión primaria del esqueleto de la ME a través de uniones de Sp y de la bicapa lipídica con la B3. Es la unión vertical más importante. PROTEINA 4,1: codificada por el gen EPB4,1 del cromosoma 1 Existen 2 isoformas de distinto peso molecular p 4,1a y p 4,1b. PROTEINA 4,2: codificada por el gen ELB4,2 del cromosoma 15 Estructuralmente presenta analogías con la familia de las transglutaminasas como el factor XIII de la coagulación, pero no tiene actividad enzimática. Normalmente se halla unida a la B3 y la Ank. Su unión a la B3 contribuye a la oligomerización de ésta y probablemente a la función transportadora de aniones. PROTEINA P 55: interacciona con la p 4,1 y la región citoplasmática de la GPC estableciendo un punto de unión entre las dos proteínas. ORGANIZACIÓN DE LA MEMBRANA ERITROCITARIA - FUNCIÓN La organización de las proteínas de la bicapa lipídica (BL) y del esqueleto subyacente, proporcionan al hematíe su deformabilidad y estabilidad únicas, participando en la biogénesis y en el envejecimiento de la membrana y proveyendo una barrera impermeable entre el citoplasma del eritrocito y el medio ambiente externo. Está compuesta por tres grandes elementos estructurales: la BL, las proteínas integrales introducidas en la BL (que atraviesan la membrana) y un esqueleto de membrana en el lado interno de la misma. Aproximadamente el 50% del peso de la membrana del GR corresponde a la BL. En ella, los lípidos están distribuidos asimétricamente. Es de crucial importancia para el GR mantener esta asimetría, ya que si ello no ocurre se expone PS en la cara externa de la BL, lo que juega un importante rol en la destrucción prematura del GR. El centro fosfolipídico hidrofóbico está atravesado de lado a lado por la familia de proteínas integrales de membrana. 14

15 Esta familia incluye proteínas como las glicoforinas A, B, C y D, las cuales portan receptores, antígenos y proteínas de transporte como la Banda 3, el canal aniónico. Las proteínas integrales tienen usualmente tres dominios específicos: extracelular, intramembrana y citoplasmático. El extracelular es generalmente un receptor y está glicosilado. Esta parte de la molécula contiene los antígenos de los grupos sanguíneos. El dominio transmembrana es muy hidrofóbico y se piensa que se extiende a través de la bicapa como una o múltiples alfa hélices. Existe evidencia de que esta parte se une a FL. El tercer dominio es el dominio a través del cual se unen las proteínas periféricas. La B3 es la principal proteína integral y existen 1,2 millones de copias por célula. El dominio transmembrana se une a tres proteínas del citoesqueleto: Ank, p 4,1 y p 4,2. El citoesqueleto está localizado en la superficie interna de la membrana plasmática eritrocitaria y otorga al GR sus propiedades únicas de estabilidad, durabilidad y flexibilidad. FUNCION de la ME La membrana eritrocitaria tiene funciones muy importantes. La BL proporciona una barrera impermeable entre el citoplasma y el medio ambiente externo y ayuda a mantener un exterior resbaladizo para que los eritrocitos no se adhieran a las células endoteliales o se agreguen y ocluyan la microcirculación. El esqueleto de la membrana proporciona al eritrocito su deformabilidad, su duración y su fuerza de tensión que sufre grandes deformaciones durante los pasos repetidos a través de los estrechos canales de la microcirculación. Dentro de los vasos sanguíneos el flujo es laminar. Los GR se desplazan en el eje central, a máxima velocidad y menor viscosidad y el resto de los componentes lo hace en capas periféricas. La BL confiere al GR las propiedades viscosas y el citoesqueleto aporta resistencia mecánica y elasticidad. Por su parte las sialoglicoproteínas aportan las cargas electronegativas e inducen la repulsión electrostática intereritrocitaria. 15

16 La reología de la membrana es un reflejo de su estructura y presenta un comportamiento tipo sólido-líquido donde el citoesqueleto representa el elemento elástico y la BL el elemento viscoso. Esta bicapa es la que ofrece mayor resistencia al aumento de área superficial y hace que las deformaciones se produzcan sin variación de área. En cambio el citoesqueleto constituido por proteínas retráctiles le permite a la célula deformarse sin cambiar su relación S/V y acumula energía elástica que facilita su recuperación a la forma original. El control de la forma del eritrocito es un complejo procedimiento en el que intervienen, activa o pasivamente, la mayoría de los componentes de la ME. Los GR rápidamente recuperan su forma basal cuando son sometidos a una deformación transitoria. El citoesqueleto provee estabilidad a la membrana y se lo considera el mayor determinante de la deformabilidad e integridad estructural. Además, restringe la movilidad lateral de alguna de las proteínas integrales de membrana para proveer una distribución homogénea de las mismas, evitando zonas desnudas de proteínas, que de esa manera podrían fusionarse con muchas de las demás células con las que el GR contacta durante su vida. En la medida que los eritrocitos, con un diámetro de 7-8 m, deben circular a lo largo de capilares de 3 y 4 m de diámetro, o atravesar los portales esplénicos con secciones aún menores, tendrán que aceptar deformaciones considerables y en tiempos muy reducidos, pues de lo contrario serían detenidos y eliminados por lisis o por fagocitosis, o incluso producirían la obturación capilar y la consecuente necrosis del tejido circundante. 16

17 Fig Un reticulocito pasando desde los cordones esplénicos a los senos esplénicos. Notar la marcada deformación que la célula roja sufre al atravesar los estrechos espacios entre las células endoteliales. An X, Mohandas N. Disorders of red cell membrane. British Journal of Haematology 2008,141: Concepción actual de la Estructura de la ME: Estudios recientes han descripto en la ME dominios de lípidos (lipids rafts), ricos en Co y esfingolípidos en asociación con proteínas de membrana específicas como flotilinas, stomatinas, proteínas G y receptores adrenérgicos. El mantenimiento de la distribución asimétrica de los FL, especialmente la localización exclusiva de PS y fosfoinositoles en la monocapa interna, tiene varias implicancias funcionales. Debido a las interacciones con prot. del esqueleto, Sp y prot 4,1, tanto PS como PIP2, respectivamente, pueden regular la función mecánica de la membrana. Estudios recientes han demostrado que la unión de Sp a PS, aumenta la estabilidad mecánica de la membrana. En cambio PIP2 aumenta la unión de 4,1R a GPC, pero disminuye su interacción con B3, y por lo tanto puede modular la unión de la bicapa al citoesqueleto. Se ha demostrado que los lipids rafts en los GR median la señalización por los receptores 17

18 adrenérgicos y aumentan los niveles de AMPc, regulando así la entrada del parásito de la malaria en el GR normal. Fig: Red cell membrane: past, present and future. Mohandas N and Gallagher P. Blood 2008;112(10): Más de 50 proteínas de membrana (Prot Integrales) han sido identificadas, presentes en distintas cantidades o copias por célula. Estas exhiben una función heterogénea: portar los antígenos de los grupos sanguíneos, proteínas de transporte, proteínas de adhesión entre células y otras muchas actividades. 18

19 Figura: Interacciones verticales que permiten el anclaje del esqueleto de la membrana a la bicapa lipídica. British Journal of Haematology 2008,141:

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