1.3. Manejo del psilido del tomate (Bactericera (Paratrioza) cockerelli (Sulc.).

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1 1.3. Manejo del psilido del tomate (Bactericera (Paratrioza) cockerelli (Sulc.). Roberto Gastélum-Luque, Tirzo Paúl Godoy-Angulo, Miguel López-Meza y Raymundo Medina-López Introducción El psílido del tomate y/o de la papa también se le conoce como salerillo y pulgón saltador. El primer ejemplar fue colectado en 1909 por T. D. Cockerelli sobre plantas cultivadas de chile bell pepper en Boulder Colorado y fue posteriormente descrito por Sulc. como Trioza cockerelli (Pletsch, 1947 citado por Al-Jabr, 1999). Posteriormente, Crawford (1911), citado por Al-Jabr (1999), asignó a la especie el género Paratrioza. Recientemente el género ha sido reasignado como Bactericera La distribución del psilido del tomate es muy amplia y diversos ejemplares han sido colectados de Arizona, California, Colorado, Idaho, Kansas, Minnesota, Nebrasca, Nevada, Nuevo México, Dakota Norte, Oklahoma, Dakota del Sur, Texas, Utath, y Wyoming en los Estados Unidos; Alberta Saskatchewan y Columbia Britanica en Canada; Durango, Tamaulipas, D.F y Michoacán, en México (Pletsch, 1947 citado por Al-Jabr, 1999). En el área agroecológica del CIANO, Pacheco (1985) lo reporta por primera vez como plaga de algunas solanáceas cultivadas, tales como tomate, chile y berenjena. Otras áreas agrícolas de México donde se ha reportado a esta plaga son el noroeste, como plaga potencial de papa, el Bajío y el Valle de Arista, S.L.P. y la Comarca Lagunera, también se tienen conocimiento de la presencia de esta plaga en el área tomatera de Morelos, región papera de Arteaga, Coahuila, y área chilera de Delicias, Chihuahua, así como Nayarit, Jalisco, Baja California y Sinaloa (Nava et al., 2006). López et al., (2003) reportan que en el valle de Culiacán, Sinaloa, se detectó por primera vez en altas infestaciones en el campo Estrella, en el cultivo de berenjena a principios de enero de 2002 y durante el mes de febrero del mismo año en tomate tipo Grape, causando el síntoma de amarillamiento del psilido; durante este mismo periodo también se encontró en los campos el Vergel y Paralelo 38 causando daños de importancia en chile bell pepper. Los mismos investigadores estimaron las pérdidas directas en la producción de frutos ocasionadas por el psilido en tomate tipo Grape, al succionar la savia e interferir en la fisiología y desarrollo de la planta, y encontraron que éstas fueron de 3.3 y 55% en cultivos establecidos durante la primera y segunda etapa, respectivamente. En California se reportan pérdidas de rendimiento de papa del 20 al 50%. También se reporta que los tubérculos producidos por plantas enfermas brotan prematuramente en el almacén y no son adecuados para su uso como semilla (Anónimo, 2002.) En la Comarca Lagunera durante 2003 se muestrearon seis predios de tomate para evaluar la densidad de psílidos y su relación con la incidencia de plantas enfermas; se encontró que a densidades bajas del insecto (alrededor de un adulto/trampa/semana) causaron altos porcentajes de plantas enfermas (alrededor del 30%) (Nava, 2002). En este caso es muy importante considerar la proporción de adultos virulentos presentes en la región.

2 Hospederas Este insecto se hospeda en plantas de 40 familias, aproximadamente, donde destacan las solanáceas cultivadas y silvestres como papa (Solanum tuberosum), tomate (Lycopersicon esculentum), chile (Capsicum annum), tomate de cáscara (Physalis ixocarpa), toloache (Datura metel) y (D. Stramonium), tomate silvestre L lycopersicon var. ceriforme, (L. pimpinellifolium), tomate de cáscara (P. floridana y P. philadelphica), tabaco (Nicotiana tabacum), hierba mora (Solanum nigrum) y mala mujer (Solanum rostratum) (Anónimo, 2005). Por su parte López et al., (2003) lo encontraron en el cultivo de berenjena (Solanum melongena) en Culiacán, Sinaloa Descripción morfológica Adultos Marín (2002) indica que los adultos miden 1.58 mm de largo y 0.66 mm de ancho, tienen la apariencia de chicharras pequeñas y brincan cuando se les molesta. El color varía según la edad, recién emergidos son amarillo pálido o verde claro y después se tornan a colores más obscuros, como gris o negro. Estos cambios ocurren durante los primeros siete a diez días después de la emergencia. En la cabeza presenta varias manchas blancas, ojos grandes de color café y sobresalen a los lados de pronoto, antenas filiformes de 10 segmentos; en la división con el tórax hay una franja café. El tórax es de color amarillo ámbar, con manchas café claro bien definidas, además presenta manchas blancas redondeadas y paralelas, con dos pares de alas membranosas que miden aproximadamente 1.5 veces el largo de su cuerpo y están colocadas en forma de tejado sobre el abdomen; las patas son fuertes, adaptadas para saltar, con dos segmentos tarsales. El abdomen en la hembra tiene cinco segmentos visibles más un segmento genital de forma cónica en vista dorsal, en la parte media dorsal poseen una banda blanca en forma de Y con los brazos dirigidos hacia la parte terminal del abdomen; los machos tienen seis segmentos abdominales y un segmento genital, el cual se encuentra plegado sobre la parte media dorsal del abdomen y da la apariencia de pinzas, ambos sexos carecen de cornículos que caracterizan a los pulgones Huevecillos Miden 0.4 mm de largo y 0.2 mm de ancho, son de forma ovoide, están sobre un pequeño pedicelo, su coloración varia del amarillo al anaranjado, según la edad (Becerra, 1989) Ninfas De acuerdo con Becerra (1989), las ninfas son aplanadas, en forma de escamas, de coloración variable, tienen un halo de setas cortas en la periferia del cuerpo, pasan por cinco ínstares. Las de primer ínstar son de color naranja, tienen la cabeza y tórax fusionados, ojos rojos, antenas cortas y paquetes alares poco notables y patas con una uña; tienen poco movimiento. Segundo ínstar con cabeza y abdomen amarillo, tórax verde y se diferencia de la cabeza, ojos anaranjado obscuro, a partir de este ínstar aparecen los paquetes alares y las patas con segmentación bien diferenciada. Tercer ínstar con cabeza y abdomen amarillo, tórax verde, ojos rojos, abdomen más redondo abajo del segundo par de alas, a partir de este ínstar tienen mayor desplazamiento amarillento. Cuarto ínstar con

3 cabeza amarilla, tórax verde y abdomen verde claro, ojos de color rojo obscuro, a partir de este ínstar aparecen omatidias, se aprecian tres espuelas en la parte terminal de las tibias posteriores, dos segmentos tarsales y un par de uñas. Quinto ínstar con cabeza y abdomen verde claro, tórax verde obscuro, ojos de color guinda; en las patas presentan tres espuelas en la parte terminal de las tibias posteriores, dos segmentos tarsales y un par de uñas. Secretan una sustancia blanca, con apariencia de diminutos gránulos parecidos al azúcar o sal de mesa, localizados en las hojas inferiores Biología, hábitos y comportamiento Una hembra madura puede poner en promedio 500 huevos en un período de 21 días. El tiempo requerido para completar el ciclo biológico es de 15 a 30 días, según la temperatura, a 27 grados centígrados se favorece su desarrollo y sobrevivencia, aunque también influye la planta hospedera donde éste se desarrolla. Becerra (1989) reporta que a 35 0 C los huevos eclosionan en dos o tres días, pero las ninfas de los primeros tres instares se mueren de uno a dos días y las del cuarto de dos a tres días; los adultos sobrevivieron a esta temperatura pero murieron a 40 0 C. El mismo autor señala que la temperatura óptima para el desarrollo de este insecto estuvo entre 20 y 23 0 C, con una temperatura crítica inferior a 7 0 C. Considerando que las temperatura superiores a los 40 0 C grados centígrados afectan el desarrollo y supervivencia de este insecto, es de esperarse que en los Valles de Culiacán y La Cruz de Elota, Sinaloa, durante el verano el insecto tenga que buscar áreas más frescas para sobrevivir en ese periodo y posiblemente esto lo logre en hospederas silvestres (hierba mora, toloache, tomatillo, etcétera) presentes debajo de arbustos que se encuentran en lugares húmedos cerca del mar o en la orilla de ríos, lagunas, drenes, canales, etc., donde son muy comunes. Otra posibilidad es que los adultos emigren del Valle a las zonas altas (Surutato y El Palmito, Sinaloa, entre otras) donde la temperatura es más baja durante esa época del año y regresen durante el invierno a colonizar los cultivos. Esto se sustenta por las evidencias que menciona Wallis (1946) (citado por Al-Jabr, 1999) en las que indica que este insecto es capaz de emigrar grandes distancias cada año Daños provocados por la plaga Tanto los adultos como las ninfas se alimentan succionando la savia de las plantas y causa daños directos e indirectos. Los primeros son ocasionados por la succión de la savia, al mismo tiempo que le inyectan sustancias que dañan las células (toxiníferas) por lo que se interfiere la producción de clorofila, lo que hace que las plantas adquieran un aspecto amarillento y raquítico, lo que se conoce como amarillamiento del psílido. Los daños indirectos se relacionan con la transmisión de fitoplasmas que provocan las enfermedades infecciosas conocidas como permanente del tomate (PT) y punta morada en papa (PM) (Garzón, 1984) (figura 8) Amarillamiento por el psílido La importancia del psílido en tomate y papa es por la asociación con la enfermedad conocida como amarillamiento del psílido. Los daños incluyen la remoción en la planta de una gran cantidad de nutrientes que ocurre por la alimentación del insecto, aunado a los daños mecánicos en las células. Esto provoca deformación y distorsión del follaje,

4 detención del crecimiento durante semanas o meses, clorosis en las hojas, aborto de frutos, y una menor calidad y cantidad de frutos. Este síndrome es causado por una toxina que es producida e inyectada durante la alimentación del insecto. En general, se reporta que la producción de síntomas de amarillamiento del psílido se limita a la alimentación de las ninfas, aunque también se ha encontrado una reacción tóxica en plántulas de tomate debido a la alimentación del adulto. Es posible que en Sinaloa los daños ocasionados por este psílido desde el 2002 (cuando se presentaron por primera vez altas poblaciones) hasta 2006, estén más asociados al efecto toxinifero, ya que en esta región no se ha confirmado que las pérdidas en hortalizas se deban a fitoplasmas. López et al., (2003) indican que a causa de los daños directos provocados por una alta infestación de adultos y ninfas de P. cockerelli en tomate tipo Grape cultivar Santa, se observaron en forma generalizada sobre el cultivo los síntomas siguientes: amarillamiento de brotes terminales y ramas laterales jóvenes; alteración o deformación de hojas, donde los foliolos no se desarrollaron normalmente y quedaron pequeños, reduciendo su tamaño de manera gradual de la base de la hoja hacia el ápice; detención del crecimiento de la planta; aborto de flores y frutos; y madurez invertida de los frutos, puesto que la maduración inició de base del fruto hacia el ápice. Por el haz de las hojas hubo una gran cantidad de pequeños gránulos con apariencia de sal refinada y poca fumagina Permanente del tomate Los síntomas de PT en las plantas de tomate inician con una clorósis de los bordes y un encarrujamiento de las hojas inferiores que adquieren una estructura quebradiza, con un verde intenso y brillante, al contar con menos tricomas en la lámina foliar. Las flores se secan (aborto). Las plantas quedan achaparradas, más verdes de lo normal y finalmente se tornan amarillentas, secándose por fungosis en la raíz, dado que el fitoplasma predispone a las plantas al ataque de otros patógenos (Anónimo, 2005). El psílido del tomate como vector del fitoplasma puede adquirir el patógeno a partir de los 15 minutos de permanecer alimentándose de la planta infectada y la mayor eficiencia se tiene a partir de las dos horas. Garzón et al., (2005) reportan que Bactericera cockerelli (Sulc) después de adquirir el fitoplasma asociado al síndrome permanente del tomate transmitió a éste a partir de los 15 minutos, con un 20% de eficiencia, y una mayor transmisibilidad entre las dos y 24 horas de alimentación, con un 40% de eficiencia. La información anterior muestra que posiblemente este psílido puede transmitir el fitoplasma en forma semipersistente, aunque se desconoce si se replica en el vector o es transovárico.

5 Punta morada de la papa (PM) Esta enfermedad ha sido reportada en México desde 1974 en Puebla, Hidalgo, México, Tlaxcala, León y Navidad, quizás diseminada a través de semilla de siembra. Actualmente está presente en mayor o menor grado en todas las zonas paperas mexicanas, excepto Sinaloa y Sonora. En México se ha comprobado que esta enfermedad es causada por al menos dos fitoplasmas, uno de los cuales puede ser transmitido por las chicharritas Macrosteles spp y el otro por el psilido, el cual puede ser transmitido en solo 15 minutos después de haberlo adquirido (Anónimo, 2005). Los síntomas de PM se observan de los 10 a 15 días después de la infección o de 75 a 80 días de la siembra; las plantas enfermas se observan raquíticas con las hojas acartonadas y dobladas hacia el haz en forma de taco, abultamiento de las yemas axilares de los tallos (tubérculos aéreos), aborto prematuro de las flores, coloración morada de las hojas apicales con el resto del follaje amarillento (cuando la infección ocurre desde el inicio del desarrollo), necrosis vascular, acortamiento de entrenudos y manchado del tubérculo (Anónimo, 2005) Muestreo en campo En general no se cuenta con un plan de muestreo bien diseñado para este insecto en cada uno de los cultivos que ataca. El monitoreo de adultos con trampas amarillas se ha utilizado rutinariamente para el psílido del tomate desde 1977, en la Comarca Lagunera (Nava et al., 2006). Al respecto, Al-Jabr (1999) encontró que las trampas amarillas son también eficientes en la captura de adultos del psilido en invernadero, cuando éstas se colocan a la altura de la planta de tomate y se orientan para que reciban la luz directa. En el Bajío se recomienda inspeccionar plantas de tomate para detectar huevos y marcar 10 de éstas, con el propósito de predecir y determinar el momento oportuno de aplicación de insecticidas contra ninfas del primer a tercer instar. Nava-Camberos et al., (2006) encontraron que el 74.5% de los huevos, el 64.9% de las ninfas y el 47.0% de los adultos del psílido se encontraron en el estrato medio de la planta de tomate, por lo que recomiendan muestrear las hojas ubicadas en este estrato, para estimar la densidad de los diferentes estados biológicos del insecto. Los mismos autores indican que el tamaño de muestra recomendado para adultos es de 100 hojas y para inmaduros de 600 hojas por predio, tanto para infestaciones bajas como altas del psílido. En chile bell pepper los huevos y ninfas del psilido se deben muestrear en el tercero y cuarto estrato de la planta. Estas recomendaciones se sustentan en los resultados obtenidos por Avilés-González et al., (2005), quienes encontraron que el 59% de los huevos y el 57% de las ninfas se registraron en estos estratos Umbrales de acción Existe poca información sobre umbrales de acción para tomar decisiones de control del psílido en los diferentes cultivos que ataca en cada una de las regiones agroecológicas. En California se reporta que densidades de tres a cinco ninfas por planta de papa son capaces de producir síntomas iniciales de amarillamiento por el psílido, pero que se requieren de

6 15 o más ninfas por planta para producir síntomas severos. Poblaciones relativamente bajas, antes o durante el inicio de la formación de los tubérculos, afectan la producción significativamente, pero una vez que los tubérculos se han formado las plantas toleran el daño (Anónimo, 2002.) Por otro lado, Nava-Camberos et al., (2006) señalan que de acuerdo con los niveles de infestación observados de adultos del psílido en diferentes fechas de transplante de tomate en la Comarca Lagunera, durante 2005, se puede sugerir un umbral de acción tentativo de 0.1 adultos por hoja, en promedio, el cual corresponde al 10% de hojas infestadas con adultos; los mismos autores indican que este umbral de acción debería ser validado y ajustado en las diferentes regiones productoras de tomate, donde el psílido es una plaga de importancia económica Estrategias para un manejo integrado Monitoreo eficiente Antes de plantar y durante el desarrollo del cultivo, se deben colocar trampas pegajosas amarillas o naranja neón, ubicadas en las orillas y en el centro de las parcelas. Es importante llevar un registro continuo de los insectos capturados en cada una de las trampas y tomar medidas de control de manera oportuna en las áreas con mayor infestación inicial. En el cultivo se deben hacer muestreos directos buscando en el estrato medio de la planta de tomate inmaduros en 600 hojas y adultos en 100 hojas por predio Control legal En Sinaloa se debe prohibir establecer cultivos susceptibles (tomate, berenjena, chile y tomate de cáscara) a partir de diciembre, así como destruir la soca inmediatamente después de terminar la cosecha. Todo esto contribuirá a romper por más tiempo el ciclo del insecto e iniciar la siguiente temporada con menor infestación del insecto y el posible patógeno que transmite Control cultural En tomate se recomienda podar constantemente y sacar del campo las hojas inmediatas al último racimo de frutos, para eliminar ninfas que se encuentren en este sitio. Mantener libre de las hospederas silvestres ya indicadas, en la periferia del terreno desde que se termina el ciclo anterior, antes de iniciar el siguiente y durante el desarrollo del cultivo Control biológico Desde 1939 Roney reporta como parasitoide de P. cockerelli a la avispita Tetrastichus spp (Hymenoptera: Eulophidae). Posteriormente, este parasitoide fue descrito por B. D. Burks como Tetrastichus triozae (Pletsch, 1947 citado por Al-Jabr, 1999). Lomeri-Flores y Bueno-Partida (2002) hicieron liberaciones del parasitoide Tamarixia cockerelli contra Paratrioza cockerelli y encontraron 85% de parasitismo.

7 Con la liberación de 3.0 larvas de Chrysoperla carnea por 150 ninfas de P. cockerelli en tomate bajo invernadero se redujo significativamente la cantidad de ninfas de primer y segundo estadío (Díaz et al., 2002). En abril de 2002 se observó en el Campo Estrella del Valle de Culiacán, Sinaloa una alta población de adultos Cyrtopeltis spp (Hemiptera:Miridae) depredando sobre ninfas del psílido en tomate tipo Grape, fuertemente infestado por la plaga. También se detectaron ninfas parasitadas posiblemente por Tetrastichus spp. En ambos casos no se hizo evaluación. Sin embargo, Johnson (1971) (citado por Al-Jabr, 1999) después de haber realizado numerosas investigaciones de campo concluyó que esta avispita era generalmente ineficaz para el control biológico del psilido del tomate. El uso práctico de estos enemigos naturales y otros no mencionados se enfoca más a la producción orgánica de hortalizas en campo e invernadero, ya que por ser un vector de fitoplasmas el riesgo de diseminación del patógeno es muy alto, aún cuando estos logren mantener la plaga a baja densidad. En la producción tradicional de hortalizas en campo, lo más recomendable es que los enemigos naturales se liberen en la vegetación que se encuentra en la periferia de las parcelas, debido a que estos difícilmente se establecerán dentro del cultivo, por las intensas aplicaciones de insecticidas y fungicidas que se hacen Control químico En tomate bajo invernadero dos aplicaciones de endosulfán (2.0 L ha -1 ) disminuyeron significativamente la incidencia de ninfas de primer y segundo instar hasta los 12 días después de la última aplicación (Díaz et al., 2002). López et al., (2003) encontraron que siete días después de dos aplicaciones de thiametoxam, acetamiprid y bifentrina, todos a concentración de 2 cc L -1 de agua, se registró 81, 68 y 62% de eficacia, respectivamente, contra adultos de P. cockerelli en berenjena, en el Valle de Navolato, Sinaloa. Por otro lado, en el Valle de San Quintín, B.C, Valenzuela (2003) reporta que después de tres aplicaciones de endosulfán + lambdacyhalotrina (2 L ha L ha -1 ), metamidofós + permetrina (1.0 L ha L ha -1 ) y acetamiprid (0.25 kg ha -1 ) hubo 93.3, 86.5 y 68.2% de eficacia, respectivamente, contra adultos de P. cockerelli. En La Cruz de Elota, Sinaloa Avilés et al., (2005) encontraron que después de dos aplicaciones de clorpirifos 75 WG (2.0 kg ha -1 ), clotianidin (0.20 kg ha -1 )y thiacloprid (0.20 L ha -1 ) la eficacia osciló entre 80.6 y 92.6%, contra ninfas de B. cockerelli en chile bell pepper Control biorracional Al-Jabr (1999) encontró en tomate de invernadero que con la aspersión dirigida a hojas de tomate infestadas por ninfas de P. cockerelli hubo 97 y 89 % de mortalidad de ninfas a los seis días después de aplicar Spintor SC (1.28 mll -1 de agua) y Mycotrol 22 WP (B. bassiana) (0.12 gr por ml de agua), respectivamente. El mismo autor encontró significativamente menos huevos de este psílido en tomate donde aplicó Sun Spray (7.6

8 L por 380 L de agua) y Trilogy (3.8 L por 380 L de agua), y atribuye que estos productos tuvieron un efecto disuasivo de la ovoposición En Villa Arista, San Luis Potosí, se encontró que la incidencia de ninfas de B. cockerelli en jitomate uva disminuyó significativamente en los tratamientos donde se hicieron dos aplicaciones de sal sódica derivada del ácido graso (6 gl -1 ), extracto natural de nim al 5% y la mezcla de Beauveria bassiana, Metarhizium anizopliae y Paecilomyces fumosoroseus (1.5 L ha -1 ) (Díaz et al., 2005). La incidencia de ninfas de primer y segundo instar de P. cockerelli en tomate bajo invernadero disminuyó significativamente donde se hicieron dos aplicaciones de los hongos entomopatógenos B. bassaiana (8.5x10 12 conidio ha -1 ), M. anisopliae 1.0x10 13 conidio ha -1 ) y Verticilium lecanni (40 gr ha -1 ), extractos de semilla de nim (5.0%) y de ácido graso de cebo de res (Díaz et al., 2002). En laboratorio los extractos hexanolicos obtenidos con semillas de anona (Anonna muricata) y nim (Azadirachta indica) mostraron el mejor efecto de mortalidad de ninfas de B. cockerelli, mediante el método de inmersión de hojas de chile, con una CL50 de 2,364 y 3,336 ppp, respectivamente (González-Villegas et al., 2006). En un trabajo realizado en la Cruz de Elota, Sinaloa, en el cultivo de chile se encontró que uno de los insecticidas que mantuvo más baja la incidencia de ninfas de B. cockerelli fue el spiromesifen (400 ml ha -1 ) (Gastélum et al., en prensa). Para que las estrategias antes indicadas tengan mejores resultados, éstas se deben implementar a nivel regional y en las mismas deben participar de manera organizada las autoridades fitosanitarias, los productores, técnicos y consultores agrícolas, entre otros Literatura citada Anónimo. (2002). UC IPM Pest management guideline. University of California. Oakland. Anónimo. (2005). La paratrioza o pulgón saltador del tomate y la papa. Boletín Técnico de Paratrioza. Bayer CropScience, México. Avilés-González M. C., L. Avilés M., F. Domínguez A. J. J. Wong P., J. Perez V y S. Velarde F. (2005). Control químico del psílido del tomate Bactericera (=Paratrioza) cockerelli (Sulc.) en el cultivo de chile bell en la Cruz de Elota, Sinaloa, México. Segunda Convención Mundial de Chile. pp Avilés-González M. C., F. Domínguez A. J. J. Wong P y S. Velarde F. (2005). Distribución vertical del psílido del tomate Bactericera (=Paratrioza) cockerelli (Sulc.) en el cultivo de chile bell en la Cruz de Elota, Sinaloa, México. Segunda Convención Mundial de Chile. pp Becerra A., F. (1989). Biología de Paratrioza cockerelli (Sulc.) y su relación con la enfermedad Permanente del tomate en el Bajío. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Querétaro, Ciencias Químicas. 55 p. Díaz, G. O., E. I. Tejeda M. y A. L. Avalos V. (2005). Efecto de insecticidas biorracionales y mezclas de hongos sobre Bactericera cockerelli (Sulc.) (Homoptera:Psyllidae). En: A. Morales M., A. Mendoza E., M. P. Ibarra G. y S.

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10 Valenzuela V., G Evaluación de insecticidas contra adultos de Paratrioza cockerelli Sulc. en tomate (Lycopersicom esculentum Mill). Valle de San Quintín, B. C. Tesis de Licenciatura en Ciencias Agropecuarias en el área de Protección Vegetal. Universidad Autónoma de Sinaloa. Facultad de Agronomía. 60 p. Figura 8. Daños provocados por el psílido del tomate en Sinaloa, México.