Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección*

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1 CitriFrut 31(2) jul-dic: ISSN: Primer plano Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección* Daylé López-Hernández 1, Maritza Luis-Pantoja 2, Raixa Llauger-Riverón 2, Caridad González-Fernández 2, Juan Carlos Casín- Fernández 3, Inés Peña-Bárzaga 2, Lochy Batista-Le Riverend 2, Lester Hernández-Rodríguez 2, Victoria Zamora-Rodríguez 2, Doris Hernández-Espinosa 2 1 Empresa Agroindustrial Ceballos. Carretera a Ceballos km 9 1/2. Ceballos. Ciego de Ávila. Cuba. 2 Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ave. 7ma # Playa. La Habana. Cuba. riac@iift.cu 3 Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Ayuntamiento No 231. Plaza de la Revolución. La Habana, Cuba. * Recibido: 28 de noviembre de Aceptado: 15 de diciembre de 2014 RESUMEN Huanglongbing (HLB) de los cítricos se informó en Cuba en el año 2007, mientras que su vector, Diaphorina citri Kuwayama, se encontraba presente desde En el período se comprobó mediante la reacción en cadena de la polimerasa, la presencia de este patógeno en todas las áreas citrícolas comerciales y zonas urbanas. Hasta la fecha, la enfermedad se ha encontrado asociada únicamente a la bacteria Ca. Liberibacter asiaticus. A partir de la detección de HLB se estableció un programa de manejo que incluyó capacitación del personal, siembra de nuevas áreas en bloques aislados de posibles fuentes de inóculo y con material de propagación certificado, inspección y erradicación sistemática de plantas sintomáticas, monitoreo y control químico del vector. Estas medidas se aplican teniendo en cuenta el escenario de cada área citrícola y la relación costo-beneficio del programa. En las localidades donde se concentran las nuevas siembras se fortalece la estrategia de manejo; mientras que en el resto de las áreas se prolonga la vida útil de las plantaciones y se controla el vector con un costo mínimo. Actualmente se observan diferencias en el comportamiento de HLB en áreas con disímiles escenarios epidemiológicos y estrategias de manejo. En áreas citrícolas con una eficiente erradicación y control del vector, han disminuido las incidencias de plantas sintomáticas y las poblaciones de D. citri. Este resultado indicó que una estrategia rigurosa y más extensiva o regional, que involucre áreas comerciales, pequeños productores y con regulaciones gubernamentales, conduce a mejores resultados en la convivencia con la enfermedad. Palabras clave: cítricos, manejo, diagnóstico, huanglongbing, Diaphorina citri Citrus huanglongbing situation in Cuba seven years after its detection ABSTRACT Citrus huanglongbing (HLB) was reported in Cuba in 2007, while its vector, Diaphorina citri Kuwayama, was present since In the period, the presence of this pathogen was demonstrated by polymerase chain reaction in all commercial Citrus zonasand urban areas. So far the disease has only been found associated with the bacteria Ca. Liberibacter asiaticus. Since the detection of HLB, a management program was established that included staff training, planting of new areas in blocks isolated from possible inoculum sources and using certified propagation material, inspection and systematic eradication of symptomatic plants, monitoring and chemical control of the vector. These measures are implemented taking into account the situation of each citrus area and the cost-benefit relation of the program. In localities where newly planted areas are concentrated, the management strategy is strengthened; while in other areas, the useful life of the plantations is prolonged and the vector is controlled with minimal cost. Currently, differences are observed in HLB behavior in areas with different epidemiological scenarios and management strategies. In Citrus areas with efficient eradication and vector control, the incidence of symptomatic plants and populations of D. citri have decreased. This result indicated that a rigorous and more extensive or regional strategy, involving commercial areas and small producers, and with government regulations, leads to better results in living with the disease. Key words: Citrus, management, diagnosis, huanglongbing, Diaphorina citri INTRODUCCIÓN Huanglongbing (HLB) de los cítricos ha ocasionado considerables daños en las citriculturas del mundo. Debido a esto y a las dificultades que representa su manejo es considerada la enfermedad más importante de los cítricos (Bové, 2006; Wang y Trivedi, 2013). La etiología de HLB se asoció a tres especies de Proteobacterias del género Candidatus (Ca.) Liberibacter (L.): Ca. L asiaticus, Ca. L. americanus y Ca. L. africanus (Jagoueix et al., 1994; Garnier et al., 2000; Teixeira et al., 2005). Además, se caracterizaron dos fitoplasmas en China y Brasil (Teixeira et al., 2008; Chen et al., 2009) también asociados con la enfermedad. La transmisión natural ocurre a través los vectores Trioza erytreae Del

2 4 D. López et al.: Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección Guercio y Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) (Yamamoto et al., 2006, Burckhardt y Ouvrard, 2012). Las bacterias también se transmiten a través del injerto (Lopes et al., 2009), mientras que la transmisión por semillas no se ha demostrado (Hartung et al., 2010). En Cuba el vector de esta enfermedad, Diaphorina citri, se encontraba presente desde 1999 y sus poblaciones se distribuyeron en todo el país, causando daños en su papel de plaga en las plantaciones citrícolas (González et al., 2007). Sin embargo, no fue hasta el año 2006 que se detectaron las primeras plantas con síntomas semejantes a los asociados a HLB, en jardines y patios de residencias localizadas en la provincia de La Habana (Llauger et al., 2008a). Las primeras plantas con síntomas observadas fueron un naranjo Agrio (Citrus aurantium L.) y un limero Mexicano (C. aurantifolia (Chirstm.) Swing. que mostraron moteados en las hojas y en el caso del naranjo presentó además frutos con inversión de color (Figura 1). Fig. 1. Primeros síntomas asociados a la enfermedad huanglongbing de los cítricos observados en plantas cítricas en Cuba. A: moteado asimétrico difuso en hojas de limero Mexicano B: moteado asimétrico difuso en hojas de naranjo Agrio. C: frutos de naranjo agrio mostrando coloración invertida y moteado. Posteriormente se llevó a cabo el diagnóstico de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus mediante microscopía electrónica, PCR y la secuenciación de fragmentos de ADN amplificados a partir de hojas con síntomas característicos de la enfermedad, recolectadas en diferentes regiones citrícolas. Esta bacteria fue además detectada en adultos de D. citri colectados en plantas sintomáticas (Luis et al., 2008, 2009). Desde la detección de HLB se estableció un programa de manejo del complejo bacteria-vector, que sentó sus bases en la capacitación del personal, siembra con material de propagación certificado, inspección y erradicación sistemática de plantas sintomáticas, monitoreo y control químico del vector (Llauger et al., 2008a). SITUACIÓN ACTUAL DEL HLB EN CUBA Incidencia y distribución A partir de la detección en Cuba de plantas con síntomas asociados a HLB se realizaron prospecciones en todo el país donde se observaron árboles con los síntomas característicos de la enfermedad en todas las áreas citrícolas comerciales, con mayor presencia en las provincias de Artemisa, Matanzas, Cienfuegos y Ciego de Ávila. Hacia la región más oriental de la isla de Cuba se observó una menor cantidad de plantas sintomáticas que en la región occidental (Llauger et al., 2008b). La elevada incidencia inicial de plantas sintomáticas y su amplia distribución en el país sugirieron que HLB podría haber estado presente años antes del 2006, cuando ya estaban establecidas altas poblaciones del vector (Luis et al., 2009). Situaciones similares se han discutido en otras regiones como Sao Paulo, Brasil y la Florida, Estados Unidos de América (Gottwald et al., 2007). Como resultado de las prospecciones y el diagnóstico mediante técnicas moleculares (Luis et al., 2008, 2009, 2010, 2013; Collazo et al., 2011), solo se ha detectado la presencia de la bacteria Ca. L. asiaticus, asociada a los síntomas de la enfermedad observados en todo el país. Las otras especies de Ca. Liberibacter y los fitoplasmas asociados a la enfermedad no han sido detectados hasta la fecha. Independientemente de la especie o cultivar, en plantaciones jóvenes de dos a siete años de plantadas, se ha observado mayor presencia de síntomas de HLB que en árboles adultos, incluso si estos son colindantes (Luis et al., 2009). Entre las especies cítricas cultivadas en Cuba se han observado diferencias al considerar los síntomas de caída de frutos, disminución de los rendimientos, baja calidad de los frutos, ramas secas y defoliación. Los pomelos (Citrus paradisi Macf.) y naranjos (Citrus sinensis (L) Osbeck) aparecen más afectados por la enfermedad que el limero Persa (C. latifolia Tanaka). Las plantaciones de esta especie manifiestan el moteado asimétrico difuso característico de HLB de forma muy evidente y antes que en otras especies cítricas. Sin embargo, cuando son culturalmente bien manejadas no disminuyen sus rendimientos y manifiestan menor deterioro progresivo de los árboles (Luis et al., 2010; López et al., 2013). En una prospección posterior, realizada en el año 2013, se observaron diferencias en el comportamiento de HLB en las áreas de acuerdo a los disímiles escenarios epidemiológicos y estrategias de manejo adoptadas en cada región (Figura 2). La incidencia de HLB aumentó en áreas con plantaciones cítricas en producción donde no se lleva a cabo erradicación de plantas enfermas. Sin embargo, en áreas en desarrollo con una eficiente erradicación de plantas con síntomas de la enfermedad y control del insecto vector, disminuyeron las incidencias de plantas sintomáticas y las poblaciones de D. citri. En este caso se

3 D. López et al.: Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección 5 de Cítricos, se incluyó la PCR anidada, aumentando así la seguridad y confiabilidad en la liberación de los materiales producidos. Además de estas metodologías se evaluó la tinción con yodo para el diagnóstico indirecto de HLB en muestras de hojas con síntomas asociados a la enfermedad (Luis, 2014). Esta metodología podría ser utilizada en prospecciones masivas con un costo menor que las técnicas moleculares; estas últimas permitirían la confirmación de la presencia del agente causal en muestras dudosas. Fig. 2. Incidencia de HLB (porcentaje de plantas con síntomas asociados a la enfermedad) observada en áreas citrícolas comerciales de Cuba. A: prospección realizada en el período B: prospección realizada en el año El incremento de la incidencia es indicado por la variación en la intensidad del color de rosado (menor incidencia) a rojo intenso (mayor incidencia). ANC: Áreas que no tienen plantaciones de cítricos comerciales. encuentra la región central del país, específicamente la provincia de Ciego de Ávila, donde la incidencia de plantas con síntomas asociados a HLB en las plantaciones disminuyó desde 57,0 % hasta 3,5 %, así como los niveles de las poblaciones de D. citri, en un período de cinco años a partir del establecimiento del programa de manejo de la enfermedad (López et al., 2013). Este resultado indicó que una estrategia rigurosa y más extensiva o regional, que involucre áreas citrícolas comerciales, pequeños productores y con regulaciones gubernamentales, conduce a mejores resultados en la convivencia con la enfermedad. Puesta a punto de medios de diagnóstico Para el diagnóstico de HLB se evaluaron dos metodologías basadas en la reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Se optimizó la PCR dúplex (cebadores: GB1/GB3-rplA2/rplJ5), que permite la detección diferencial y simultánea de las tres especies de Ca. Liberibacter asociadas a la enfermedad (Collazo, 2009; Luis et al., 2013). Esta técnica empleada en pesquisajes masivos permite determinar la aparición de nuevas especies de Ca. Liberibacter circulando en el país. Por otro lado, se validó la PCR anidada (cebadores: fd1/rp1-oi1/oi2c) que tiene una elevada sensibilidad diagnóstica lo que permite el pesquisaje en regiones donde la prevalencia de la enfermedad es muy baja (Núñez, 2010; Collazo et al., 2011). Como parte de los protocolos de diagnóstico incluidos en el Sistema de Producción de Material de Propagación Certificado Estudios del vector Diaphorina citri En Cuba se han realizado estudios de la dinámica poblacional del vector D. citri, sus enemigos naturales, así como los factores que influyen en la fluctuación de sus poblaciones, en dos de las principales áreas citrícolas de del país, Ceiba del Agua en la provincia de Artemisa y Jagüey Grande de Matanzas (Rodríguez, 2008; Pérez, 2010). En general los resultados obtenidos permitieron adecuar el monitoreo y control del vector teniendo en cuenta las características de cada área citrícola. Los picos poblacionales del vector coincidieron con los períodos de brotación masiva de los cultivares evaluados que variaron según las características de cada región (Rodríguez, 2008; Pérez, 2010). El vector mostró preferencia por las hojas muy jóvenes (brotación vegetativa), especialmente por la fase de punta de lanza (brotes con un tamaño de alrededor de 1 mm y hasta 10 mm), no así por un punto cardinal, ni por la ubicación de las ramas (interna, media y externa) (González et al., 2008). Debido a esto, para obtener un buen estimado de la densidad poblacional con ahorro de tiempo, se debe dirigir el muestreo hacia estos brotes jóvenes. En Cuba, antes de la detección de HLB, se identificaron como enemigos naturales de D. citri a los depredadores Cycloneda sanguinea (L.), Chilocorus cacti (L.), Exochomus cubensis Dimn y Scymnus distinctus Casey (Coleoptera: Coccinellidae); Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae, Ocyptamus sp. (Diptera: Syrphidae) (González et al., 2007; González et al., 2010), el parasitoide Tamarixia radiata (González et al., 2000) y el hongo entomopatógeno Hirsutella citriformis (Cabrera et al., 2004). Posteriormente, durante los estudios realizados en las áreas citrícolas se detectó además al depredador Brachyacantha bistripustulata Fabric (Coleoptera: Coccinelidae) controlando a este vector en plantaciones de Ceiba del Agua (Hernández et al., 2013).

4 6 D. López et al.: Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección La evaluación preliminar de los factores: fase fenológica del cultivo (brotación vegetativa), variables climáticas (índices de temperatura y humedad relativa, precipitaciones) y poblaciones de enemigos naturales, permitió determinar que en Jagüey Grande todas las variables climáticas influyeron en la densidad poblacional del vector. Las temperaturas elevadas acortaron el ciclo de vida del vector y consecuentemente aumentaron las poblaciones, mientras que las precipitaciones produjeron un efecto contrario. Sin embargo, en Ceiba del Agua solamente la temperatura influyó en las poblaciones de D. citri, aumentando la densidad poblacional con el aumento de esta variable climática (Pérez, 2010). Estrategia de manejo El programa actual de manejo de HLB en Cuba incluye prospecciones periódicas en las áreas citrícolas comerciales para la detección y eliminación de las plantas con síntomas asociados a la enfermedad, monitoreo y control de las poblaciones del vector D. citri y el establecimiento de las plantaciones con material de propagación certificado. Además, se promueve la eliminación de plantaciones abandonadas y de hospedantes alternativos del vector, la siembra en bloques alejados de plantaciones enfermas y los cambios tecnológicos que conduzcan a plantaciones que entren rápidamente en producción (Llauger et al., 2010; López et al., 2013). Primeramente se preparó al personal técnico y obreros rastreadores, que realizan las inspecciones periódicas en todo el país, para la identificación de los síntomas característicos de la enfermedad y la señalización de la presencia del vector. Su actualización en los temas relacionados con HLB se realiza anualmente como parte de un servicio de capacitación, a través de seminarios, talleres y materiales divulgativos. Por otra parte, el Sistema de Producción de Material de Propagación Certificado existente desde 1979 establece la inspección y diagnóstico riguroso a bancos de yemas, viveros y plantaciones en laboratorios especializados, así como la aplicación de la técnica de microinjerto in vitro para el saneamiento del material vegetal de propagación (Zamora et al., 2007). Debido a la presencia de HLB en Cuba se introdujeron nuevas medidas en este sistema para aumentar la garantía sanitaria del material vegetal. Se establecieron todos los viveros comerciales protegidos por mallas antiáfidos para evitar infecciones tempranas y llevar posturas sanas al campo (Luis et al., 2010). Se incorporó la certificación de todas las instalaciones de este sistema como libres de plantas infectadas por Ca. L. asiaticus mediante inspecciones semestrales y confirmación de muestras dudosas utilizando técnicas moleculares. Además, se optimizó la técnica de microinjerto in vitro de ápices caulinares para el saneamiento y recuperación de cultivares infectados con la bacteria Ca. L. asiaticus (Zamora et al., 2014) y hasta la fecha se han recuperado 21 especies y cultivares procedentes de colecciones de campo y patios de residencias. En Cuba se tienen en cuenta muchos elementos en la toma de decisiones para establecer un programa de manejo fitosanitario. Entre estos se encuentran los aspectos económicos, la disponibilidad de medios y productos, las atenciones culturales, el destino de la producción y la preservación del ecosistema (Otero, 1994). Además, la búsqueda de alternativas para el desarrollo sostenible de las comunidades rurales requiere conocer su dinámica ambiental y humana para saber cuánto se alejan de una situación de sostenibilidad viable para el área y plantear las acciones necesarias (Orta et al., 2011). En este caso se encuentran las comunidades dedicadas al cultivo de los cítricos en el país. Teniendo en cuenta lo anterior, la aplicación de la estrategia de manejo de HLB se está llevando a cabo de acuerdo con los escenarios presentes en cada área citrícola: edad de las plantas, rendimiento, situación fitosanitaria de las plantaciones y recursos monetarios disponibles (Llauger et al., 2010). Estos aspectos determinan entre otras medidas la frecuencia de los monitoreos, erradicación de plantas sintomáticas y las aplicaciones de productos químicos para controlar el vector. En las localidades donde se concentran las nuevas siembras: Matanzas, Cienfuegos y Ciego de Ávila se aplican estas medidas con mayor rigurosidad. En otras áreas citrícolas los árboles sobrepasan los 20 años y se hace difícil la observación de los síntomas de HLB por el porte de las plantas, las deficiencias nutricionales y otras afectaciones foliares. En estas áreas la estrategia se fundamenta en prolongar la vida útil de las plantaciones mediante fertilizaciones foliares y aplicaciones de aceite mineral. Estas acciones permiten mantener producciones rentables y minimizar la afectación económica y social en estas regiones, y en general, en el país. Impacto económico, tecnológico y social La disminución paulatina de las producciones citrícolas tiene como precedente el mal estado de las plantaciones en general debido a la edad de las mismas, las afectaciones por los ciclones, sequías y problemas de financiamiento para las atenciones culturales, situación que se agravó por la presencia de HLB en Cuba

5 D. López et al.: Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección 7 (Luis et al., 2010). En la figura 3 se puede observar la disminución de las producciones de las principales regiones citrícolas del país, en los últimos años. En esta caída de las producciones desempeña un importante papel la eliminación de las plantaciones afectadas, por lo que disminuyeron considerablemente las áreas en producción, sobre todo en la provincia de Ciego de Ávila. En esta región más del 90 % de las plantaciones se encuentran en desarrollo y cuentan con menos de 5 años de plantadas. Por otra parte las afectaciones causadas por HLB en las plantaciones influyeron directamente en la disminución de las producciones debido a la caída de los frutos y la reducción de su masa y calibre. En estudios realizados en áreas citrícolas de Jagüey Grande, Matanzas, en el período , las pérdidas totales estimadas para los cultivares pomelo y naranjo, equivalieron a 81,7 toneladas de frutos más que se perdieron en comparación con campañas anteriores a la detección de HLB en Cuba. De este total un 14,7 % se debió a las pérdidas por goteo de los frutos y el 12,3 % por la reducción de la masa del fruto. Estas pérdidas representaron una afectación en los ingresos brutos de 11,5 millones de dólares solo en esa campaña (Delgado, 2010). Es necesario resaltar además, que un manejo eficiente de esta enfermedad conlleva gastos sustanciales, sobre todo por concepto de aplicación de plaguicidas químicos para el control de su vector, erradicación de plantas enfermas y su reposición con plantas certificadas. Este hecho aumentó sustancialmente el costo por hectárea para la producción de cítricos en todas las citriculturas afectadas por HLB y amenaza actualmente a los principales productores de cítricos. La inversión en Cuba para el desarrollo de las plantaciones cítricas hasta los 4 años conlleva gastos de cinco a seis mil dólares por hectárea. Las mayores pérdidas en Cuba se deben a la eliminación de plantaciones jóvenes en las cuales se había hecho una inversión cuantiosa y muchas de ellas ya se encontraban en producción con altos rendimientos (Llauger et al., 2010). Para citar un ejemplo, en la región citrícola de Jagüey Grande en la provincia de Matanzas de las seis mil 200 hectáreas plantadas a partir del año 2000, siete años después de la aparición de HLB se demolieron el 44 % de las áreas y las pérdidas se calculan en más de cuatro millones de dólares (Suárez, 2010). Mientras que las pérdidas relacionadas con este aspecto en la provincia de Ciego de Ávila, otra de las principales productoras de cítricos del país, alcanzaron los siete millones de dólares, debido a la eliminación de alrededor de tres mil hectáreas de cítricos (López et al., 2013). Fig. 3. Producción de cítricos de las regiones citrícolas más importantes de Cuba antes y después de la detección de HLB en el país.

6 8 D. López et al.: Situación de huanglongbing de los cítricos en Cuba siete años después de su detección Le siguen en importancia económica los gastos necesarios para la aplicación de los productos químicos para el control del vector D. citri, cuyo costo varía entre 150 a 300 dólares por hectárea, en dependencia del producto utilizado, el número de aplicaciones necesarias, la edad de las plantaciones y los medios de aplicación. Adicionalmente, resulta muy costosa para el país la erradicación de las plantas enfermas, que puede ser selectiva a plantas aisladas (aprox. 60 dólares/ha) o de áreas completas (aprox. 300 dólares/ha), así como la reposición con plantas certificadas. El establecimiento de los viveros comerciales protegidos conllevó sustanciales inversiones (aprox. 20 mil dólares/casa protegida) que de forma positiva mejoraron la calidad de las plántulas cítricas, elevaron la calificación del personal técnico involucrado y generaron nuevos empleos. Por otra parte la emergencia de esta enfermedad obligó a reforzar los laboratorios de diagnóstico con equipamiento costoso y la importación de mayores cantidades de reactivos. En general la aplicación del programa de manejo de HLB en Cuba ha tenido como resultado positivo la formación y recalificación periódica del personal científico y técnico, además de generar nuevas fuentes de empleo y fortalecer los vínculos entre los productores y especialistas encargados de la sanidad vegetal. Para contribuir a la recuperación de la citricultura se reestructuró el programa de desarrollo de los cítricos hacia una citricultura intensiva y sostenible. Se evalúan e implementan nuevas combinaciones de patrones y cultivares cítricos, marcos de siembra y densidades mayores de plantación, así como tecnologías que permitan a las plantaciones la entrada rápida en producción y alcanzar mayores rendimientos. Estas acciones involucraron además la búsqueda de nuevas fuentes de ingreso como la obtención de carbón vegetal de árboles cítricos erradicados y la siembra de cultivos de rápida entrada en producción, intercalados en las plantaciones de cítricos (Luis et al., 2010; López et al., 2013) o en áreas que anteriormente ocupaba este cultivo. Entre los productores de cítricos se promueve intercalar frutales como papayo y guayabo hasta que las plantaciones de cítricos comiencen su etapa productiva, lo que ha permitido incrementar la producción de alimentos y obtener ganancias a corto plazo. De esta forma se ha mantenido el cultivo de los cítricos y la infraestructura creada en el campo y la industria, así como la disponibilidad de empleos para la fuerza laboral de pequeñas comunidades, principalmente aquellas dependientes de este frutal. Actualmente en Cuba se dedican alrededor de 21 mil hectáreas al cultivo de los cítricos, distribuidas en las diferentes provincias en empresas especializadas. De estas, aproximadamente cuatro mil 500 hectáreas se encuentran en desarrollo y algunas han llegado a alcanzar en su tercer año de vida alrededor de 20 toneladas por hectárea. Como parte de una política gubernamental están sentadas las bases para la recuperación de la citricultura como importante renglón económico y social, lo que queda de manifiesto en sus lineamientos de trabajo. El Estado ofrece créditos a los productores de cítricos y subsidia las aplicaciones de plaguicidas químicos para favorecer el incremento de las áreas citrícolas. Aunque hasta la fecha no existen regulaciones gubernamentales para el sector residencial, que establezcan la obligatoriedad para la eliminación de plantas con HLB, se educa a la población en la problemática de esta enfermedad mediante los diferentes medios de comunicación. 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