CIENCIAS - BIOLÓGICAS

Mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperioidea) del jardín botánico Alejandro von Humboldt de la Universidad del Tolima (Ibagué Colombia) Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperioidea) from the Alejandro von Humboldt botanical garden at the Universidad del Tolima (Ibagué Colombia) Ospina Lopez, L. A.; I, II ; y Reinoso Florez, G. I Resumen. El estudio del que da cuenta este artículo se realizó en el Jardín Botánico Alejandro von Humboldt, de la Universidad del Tolima (Ibagué, Colombia), entre los meses de febrero y abril del año 2004, con el propósito de determinar la composición, riqueza y estructura de las mariposas diurnas. La colecta del material biológico se realizó mediante transectos de longitud no definida con red entomológica y transectos de 250 m con trampas van Someren-Rydon, entre las 09:00 y las 17:00 horas. Se calculó el porcentaje de abundancia relativa para familias, subfamilias y especies, se determinó la riqueza mediante los estimadores Chao1 y Jacknife 1, se empleó una curva de rarefacción y se determinó la estructura de la comunidad. Se encontraron 84 especies de las 350 reportadas para el departamento del Tolima, 20 subfamilias y 6 familias. Los estimadores evidenciaron que la muestra no fue suficiente, además la comunidad se ajusta a una distribución de serie-log, en donde las especies raras representan el mayor porcentaje de la distribución observada, evidenciando el gran peso que tienen las especies con 1 y 2 individuos sobre la comunidad. Palabras clave: mariposas diurnas, composición, estructura, trampas van Someren- Rydon, Universidad del Tolima. Abstract. This paper presents the results of a study performed in the JardínBotánico (botanical garden) Alejandro von Humboldt at the Universidad del Tolima (Ibagué, Colombia), between February and April 2004. The objective was to determine the composition of diurnal butterflies, its richness and community structure. The collection of biological material was carried out using non-defined longitude transects with entomological nets and 250m transects with Van Someren-Rydon traps, between 09:00 and 17:00 hours. The relative abundance was calculated for families, subfamilies and species, the richness was determined using Chao1 and Jacknife 1estimators, I. Grupo de Investigación en Zoología giz, Laboratorio de Investigación en Zoología labinzo, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué. II. Maestría en Ciencias-Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia ospilope@hotmail.com, glareinoso1@hotmail.com 135

a rarefaction curve was used and the community structure was determined. Among 350 species registered in the department of Tolima, 84 species were found in the botanical garden, distributed into 20 subfamilies and 6 families. The richness calculations demonstrated that the sample was not broad enough. Also, the community fits a series-log distribution pattern where rare species represented the highest percentage in the distribution. These results show the great importance that species with 1 and 2 individuals have in the community. Key words: butterflies, composition, community structure, Van Someren-Rydon trap, Universidad del Tolima. 1. INTRODUCCIÓN Las mariposas diurnas han sido ampliamente estudiadas a nivel mundial, ya que poseen un potencial bioindicador de la calidad de los ecosistemas y son sensibles a cambios de temperatura, humedad y radiación solar, factores que ocasionan disturbios en sus hábitats. En sí, representan una herramienta válida para evaluar el estado de conservación o alteración del medio natural (Kremen et al., 1993; Fagua, 1999). Están entre los insectos mejor conocidos, siendo superados sólo por los Coleoptera (Foottit, 2009), estimándose que el 90% de las especies del mundo tiene nombre científico. En consecuencia, su biología ha sido ampliamente investigada, y quizás es el grupo de insectos más propicio para examinar patrones de diversidad y distribución biótica terrestre. Robbins y Opler (1997), estiman que en el mundo existen 17.500 especies de mariposas diurnas comprendidas en dos superfamilias (Papilionoidea y Hesperioidea), de las cuales Lamas (2004) registra 7.661 especies para la región neotropical. En Colombia estos organismos han permanecido en el olvido en lo que respecta a su estudio sistemático, diversidad y distribución (Andrade, 1990). En ese contexto, resulta necesario estudiar las mariposas como orden representativo de la clase Insecta, que por su belleza y otras muchas características como alta riqueza y diversidad de especies, fácil manipulación, fidelidad ecológica, o sensibilidad frente a perturbaciones, entre otras, representa una fuente importante de conocimiento en estudios de biodiversidad. Colombia es el tercer país a nivel mundial en cuanto a diversidad de mariposas diurnas, con cerca de 3.274 especies descritas hasta el momento, de las cuales aproximadamente 350 son endémicas (Andrade et al., 2007). Esta gran diversidad es el producto del posicionamiento geográfico, la compleja topografía, el mosaico de climas, suelos, y la fisiografía e historia geológica (Amat et al. 1999) del territorio en el que se encuen- Revista Tumbaga 2009 4 135-148 136

tra el país, el cual ocupa una posición predilecta sobre el límite tropical y constituye una zona de intercambio de especies entre el norte y el sur del continente americano. En el departamento del Tolima, este grupo ha sido estudiado por García y Ospina (2004), Camero y Calderón (2007), Peña-Cerpa (2007a, 2007b, 2008) y Campos (2007), quienes han realizado análisis de riqueza y diversidad en la mayor parte del territorio. A pesar de que pocos estudios han determinado la diversidad regional y local en cuanto a grupos taxonómicos superiores tales como anuros, mamíferos o aves, entre otros, se ha discriminado directamente la fauna lepidopterológica que por sus características anteriormente mencionadas, representa una fuente importante para el conocimiento y la divulgación de la diversidad de la zona (García et al., 2003). En cuanto al Jardín Botánico Alejandro von Humboldt de la Universidad del Tolima, un área con diversa y abundante vegetación, éste se muestra como una locación apta para realizar estudios de diversidad que permitan reconocer de forma particular la fauna que sustenta. Investigaciones de ese tipo permitirían aportar a la comunidad científica con miras hacia la educación ambiental no formal y al proceso divulgativo de ésta. 2. MATERIALES Y MÉTODO 2.1 Área de estudio El Jardín Botánico Alejandro von Humboldt se encuentra ubicado en predios de la Universidad del Tolima, en la ciudad de Ibagué, a orillas del Río Combeima a 4 25 31 Norte y 75 12 30 Oeste. Su altura promedio es de 1170 m s.n.m. y su temperatura oscila entre 22,5 y 26,5 grados centígrados, tiene una extensión de diez (10) hectáreas (ha), y presenta una vegetación típica del bosque seco tropical, bosque húmedo subandino, y bosque húmedo andino, que sustenta más de 500 especies vegetales y a su vez es el hábitat de muchas especies animales. 2.3 Métodos de campo Los datos de este estudio hacen parte del trabajo desarrollado por Ospina-López para el año 2004. La colecta fue realizada durante los meses de febrero, marzo y abril cada 15 días, de modo tal que el sitio fue registrado en seis ocasiones. Es de aclarar que los datos taxonómicos fueron confirmados a la fecha por Leonardo Ospina, y solamente una lista de las especies fue reportada en Ospina-López (2004). 137

La colecta se realizó bajo dos metodologías: a través de trampas Van Someren-Rydon, y mediante jama entomológica (red aérea), construidas de acuerdo con las especificaciones de DeVries (1987, 1988). Las primeras consisten en un cilindro de tela sobre una base metálica, con dimensiones de 1,3 m de altura por 0,35 m de diámetro. Las jamas o redes lepidopterológicas son conos de tela de un metro de profundidad sobre una base cilíndrica de metal de 0,5 m de diámetro, con un fuste metálico de dos a tres metros de longitud. Durante cada muestreo se ubicaron, por un período de 24 horas, seis trampas dispuestas en el gradiente horizontal y vertical del bosque a una distancia de 50 m una de otra. El cebo utilizado como atrayente fue fruta descompuesta (banano, piña y naranja). La revisión de las trampas se realizó cada tres horas durante el día. En cuanto a la colecta por jama, se realizaron transectos de longitud no definida (tipo sendero) tratando de abarcar gran parte del área a estudiar. Estas dos actividades fueron realizadas desde las 09:00 hasta las 17:00 horas. Los ejemplares colectados fueron sacrificados por presión digital al tórax y almacenados en sobres triangulares de papel milano blanco donde se registraron datos ecológicos y de captura (fecha, altitud, hora y condición climática, número de colecta, conducta a la hora de captura). El material colectado fue transportado en un recipiente hermético con naftalina y silicagel, y llevado al Laboratorio de Investigación en Zoología de la Universidad del Tolima. 2.4 Métodos de laboratorio Los ejemplares capturados fueron sometidos al procedimiento de cámara húmeda por un período mínimo de 24 horas para su ablandamiento y posterior montaje y extensión alar en láminas de poliestireno (DeVries et al., 1997; De la Maza, 1987). La determinación taxonómica se realizó siguiendo las claves e ilustraciones de Ehrlich y Ehrlich (1961), Andrade - C. (1990), Le Crom et al., (2002). Adicionalmente se realizó una confrontación con registros fotográficos de De la Maza (1987), DeVries (1987), Anónimo (1987) y García-Robledo et al., (2002). Los nombres científicos fueron contrastados y actualizados teniendo en cuenta el Atlas of Neotropical Lepidoptera (Lamas, 2004), y cuando no fue posible la determinación de un ejemplar o su determinación fue dudosa, se recurrió a la comparación con especímenes de la Colección Zoológica de la Universidad del Tolima, sección Lepidópteros diurnos (CZUT-Ld) (Ibagué-Tolima), en donde se encuentran depositados los ejemplares de este estudio. Revista Tumbaga 2009 4 135-148 138

2.5 Análisis de datos El análisis de la diversidad siguió los procedimientos de Magurran (1988), Moreno (2001) y Lande (1996) y fueron desarrollados con los programas StimateS8.2.0 (Colwell, 2006) y Pastprogram1.18 (Hammeret al., 2001). Los análisis estadísticos se realizaron según las metodologías de Zar (1996) y Sokal & Rohlf (2001), mediante el software Statgraphics Plus 4.0 y Pastprogram 1.18 (Hammer et al., 2001). Se emplearon los estimadores Chao de primer orden (Chao1) y Jacknife de primer orden (Jack1) para estimar la riqueza a partir del número de especies observadas y sus abundancias en muestras de tamaño uniforme, y una curva de rarefacción para realizar una comparación estándar con la prueba de chi-cuadrado entre las curvas de acumulación observada y esperada. Para determinar la estructura de la comunidad fueron comparadas las distribuciones log-normal, serie-log, geométrica y de vara quebrada (brokenstick) utilizando la prueba de chi-cuadrado. Se calcularon índices de abundancia relativa por familia y por especie y la riqueza específica para familias. 3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN En el Jardín Botánico Alejandro Von Humboldt se colectaron 281 ejemplares de mariposas diurnas distribuidas en 6 familias, 20 subfamilias y 84 taxones a nivel específico y subespecífico, registrándose todas las familias de mariposas existentes en el neótropico y Colombia (Andrade-C, 2002) (tabla 1). La familia Nymphalidae representa el 63% de la riqueza del muestreo y el 78% de la abundancia total, con 41 géneros y 53 especies; la familia Hesperiidae constituye el 12% de la riqueza y el 5% de la abundancia, con 8 géneros y 10 especies; la familia Pieridae constituye el 10% de la riqueza y el 4% de la abundancia, con 5 géneros y 8 especies; la familia Riodinidae constituye el 10% de la riqueza y el 6% de abundancia, con 8 géneros y 8 especies; la familia Papilionidae constituye el 4% de la riqueza y el 4% de la abundancia, con 2 géneros y 3 especies, y la familia Lycaenidae constituye el 2% de la riqueza y el 2% de la abundancia, con 2 géneros y 2 especies. 139

Tabla 1. Mariposas diurnas del Jardín Botánico Alejandro von Humboldt, de la Universidad del Tolima. Se presenta la abundancia relativa (AR%) por especies, familias y subfamillias. TAXON AR% TAXON AR% HESPERIIDAE 4.63 Ithomiinae (continuación) Pyrrhopyginae 0.36 Pseudoscada timna saturata (Staudinger, 1885) 0.71 Gegenes pumilio (Hoffmannsegg, 1804) 0.36 Ithomia agnosia Hewitson, [1855] 1.78 Pyrginae 3.56 Ithomia iphianassa anaphissa Herrich- Schäffer, 1865 1.07 Epargyreus spp Hübner [1819] 0.36 Thyridia psidii aedesia Doubleday, 1847 0.36 Carrhenes spp Godman & Salvin, 1895 0.36 Mechanitis polymnia spp (Linnaeus, 1758) 0.36 Chioides catillus (Cramer, 1779) 1.07 Mechanitis spp. Fabricius, 1807 1.42 Autochton itylus Hübner, 1823 0.71 Hypothyris lycaste (Fabricius, 1793) 2.85 Astraptes alardus (Stoll, 1790) 0.36 Morphinae 3.56 Astraptes anaphus (Cramer, 1777) 0.36 Caligo oedipus Stichel, 1903 1.78 Astraptes fulgerator (Walch, 1775) 0.36 Morpho helenor (Cramer, 1776) 0.36 Hesperiinae 0.71 Morpho peleides Kollar, 1850 1.42 Anthoptus spp Bell, 1942 0.36 Satyrinae 32.38 Eutychide complana (Herrich-Schäffer, 1869) 0.36 Pierella luna luna (Fabricius, 1793) 1.78 PAPILIONIDAE 3.91 Taygetomorpha celia (Cramer 1779) 4.98 Papilioninae 3.91 Pareuptychia metaleuca (Boisduval, 1870) 16.73 Parides panares lycimenes (Boisduval, 1870) 0.71 Posttaygetis penelea (Cramer, 1777) 2.85 Parides eurymedes arriphus (Boisduval, 1836) 2.14 Cissia confusa (Staudinger, 1887) 3.20 Heraclides thoas nealces (Rothschild & Jordan, 1906) 1.07 Oressinoma typhla Doubleday, [1849] 1.07 PIERIDAE 4.27 Yphthimoides spp Forster, 1964 1.42 Dismorphiinae 1.42 Taygetis larua C. Felder & R. Felder, 1867 0.36 Dismorphia amphione beroe (Lucas, 1852) 1.07 Charaxinae 8.19 Dismorphia crisia foedora (Lucas, 1852) 0.36 Memphis moruus (Fabricius, 1775) 2.14 Coliadinae 2.49 Hypna clytemnestra (Cramer, 1777) 1.42 Eurema albula (Cramer, 1775) 0.36 Consul panariste (Hewitson, 1856) 0.36 Eurema arbela gratiosa (Doubleday, 1847) 0.71 Zaretis isidora (Cramer, 1779) 0.36 Eurema daira lydia (C. Felder & R. Felder, 1861) 0.36 Zaretis itys (Cramer, 1777) 0.71 Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) 0.71 Fountainea ryphea (Cramer, 1775) 0.36 Pyrisitia leuce athalia (C. Felder & R. Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 0.36 Felder, 1865) 1775) 1.42 Revista Tumbaga 2009 4 135-148 140

TAXON AR% TAXON AR% Pierinae 0.36 Archaeoprepona demophon muson (Frushtorfer, 1905) 1.42 Archonias brassolis critias (C. Felder & R. Felder, 1859) 0.36 Biblidinae 3.20 LYCAENIDAE 2.49 Catonephele nyctimus (Westwood, 1850) 1.42 Theclinae 2.49 Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767) 0.71 Panthiades phaleros (Linnaeus, 1767) 0.36 Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) 0.36 Arawacus togarna (Hewitson, 1867) 2.14 Ectima thecla thecla (Fabricius, 1796) 0.36 RIODINIDAE 6.41 Diaethria neglecta (Salvin, 1869) 0.36 Euselasiinae 2.14 Nymphalinae 3.20 Euselasia mystica (Schaus, 1913) 0.71 Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 0.71 Hades noctula Westwood, 1851 1.42 Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 1.07 Riodininae 4.27 Siproeta stelenes (Linnaeus, 1758) 0.71 Eurybia patrona Weymer, 1875 1.78 Anartia amathea (Linnaeus, 1758) 0.36 Melanis marathon (C. Felder & R. Felder, 1865) 0.36 Castilia eranites (Hewitson, 1857) 0.36 Charis callaghani Hall & Harvey, 2001 0.71 Limenitidinae 0.71 Lyropteryx lyra lyra Saunders, 1859 0.71 Adelpha cytherea (Linnaeus, 1758) 0.71 Rhetus periander laonome (Morisse, 1838) 0.36 Heliconiinae 9.61 Leucochimona lagora (Herrich-Schäffer, [1853]) 0.36 Dryas iulia (Fabricius, 1775) 0.36 NYMPHALIDAE 78.29 Eueides aliphera aliphera (Godart, 1819) 0.36 Danainae 1.78 Eueides vibilia (Godart, 1819) 1.42 Lycorea halia (Hübner, 1816) 1.07 Heliconius charitonia bassleri Comstock & Brown, 1950 0.36 Danaus gilippus (Cramer, 1775) 0.71 Heliconius cydno hermogenes Hewitson, [1858] 0.71 Ithomiinae 15.66 Heliconius eleuchia Hewitson, [1854] 2.85 Dircenna dero euchytma (C. Felder & R. Felder, 1865) 1.07 Heliconius erato (Linnaeus, 1758) 1.07 Pteronymia latilla nigricans Bryk, 1937 3.56 Heliconius ismenius ismenius Laterille, [1817] 0.36 Ceratinia tutia (Hewitson, 1852) 0.36 Heliconius melpomene (Linnaeus, 1758) 1.42 Hypoleria ocalea gephira (Hewitson, [1856]) 2.14 Laparus doris (Linnaeus, 1771) 0.71 Para el departamento del Tolima se han registrado hasta el momento aproximadamente 350 especies, 21 subfamilias y 6 familias, dentro de las cuales se encuentra la especie endémica del Tolima Heliconius cydno hermogenes, colectada en este estudio (Reinoso et al., 2009). Esta alta composición de mariposas podría estar favorecida por características encontradas en la zona, que en general es un conjunto paisajístico heterogéneo, y por tanto con variados hábitats diferenciados por un grado específico de agregación y contraste (Hernández et al., 1992), quienes mencionan que la 141

mayor diversidad biológica del país se concentra en las estribaciones inferiores de las cordilleras. La alta riqueza hallada sería explicable porque es en este rango donde se registra la mayor riqueza vegetal (Cuatrecasas, 1989), y contrasta con Simonson et al., (2001), quienes proponen una correlación positiva entre la riqueza de mariposas y la riqueza total de plantas vasculares. La incidencia de especies tanto generalistas como especialistas al interior de la familia Nymphalidae (Andrade-C, 1994), permite considerar una alta adaptación ecológica para explotar diversos recursos alimenticios, los cuales en el estado adulto pueden ser desde néctar (gremio nectarívoro) y minerales disueltos en arena húmeda y charcos (gremio hidrofílico), hasta materia orgánica en descomposición (gremio acimófago). El uso de diferentes recursos, probablemente represente una ventaja frente a otras especies pertenecientes a familias como Papilionidae, Riodinidae y Lycaenidae, las cuales presentan especies en su gran mayoría nectarívoras y en algunos casos con un grado de asociación mirmecofílico (Fiedler, 1991). La abundancia de Pieridae y Hesperiidae posiblemente se relaciona con la incidencia de algunas especies reportadas como insectos plaga en Brassicáceas (Crucíferas) (Bustillo y Gutiérrez, 1975).Un ejemplo claro de ello es la especie Urbanus proteus, conocida como gusano cabezón, que ataca los cultivos de fríjol (García Robledo et al., 2002). Chew (1995) menciona que algunas características relacionadas con historia de vida, tales como alta fecundidad, son encontradas en muchos piéridos y son relevantes para que se les atribuya el estatus de plaga. En cuanto a la riqueza de mariposas, las 84 especies encontradas representan el 30% de las registradas para la cuenca del río Coello (García et al., 2003), y el 2.5% de las reportadas para Colombia (Andrade-C. et al., 2007). Tal representatividad posiblemente se relaciona con que la zona ha permanecido por algunos años aislada de los procesos antrópicos que generan disturbios en los ecosistemas. Se trata, además, de una zona montana intermedia, donde la diversidad vegetal y animal refleja sus picos, y en ella se mantiene una gran diversidad de plantas (fuente alimenticia de orugas e imagos de mariposas). Otro elemento determinante puede ser el hecho de que los lepidópteros, como grupo, están relativamente especializados sobre un taxón de planta utilizada como alimentación larval, debido a lo cual Slansky (1973) sugiere que el incremento de la diversidad local está correlacionado con la riqueza de especies huéspedes de un área determinada. De acuerdo con Owen (1971), en áreas tropicales se encuentra mayor cantidad de hábitat que en zonas templadas, lo que generaría mayor disponibilidad para explotar los recursos. Revista Tumbaga 2009 4 135-148 142

El número total de especies observadas (sobs) fue 84, menor a lo estimado con los índices (figura 1), representando de esta manera el 70% del valor esperado según el estimador de riqueza Jacknife 1 (132 especies), y el 69% de lo esperado con el estimador de riqueza Chao 1 (137 especies). El número de especies con un solo individuo (singletons) fue 37, y el número de especies con dos individuos (doubletons), 17. Los estimadores en términos generales muestran que hubo una buena representatividad. No obstante, ni las especies observadas (sobs) ni los estimadores han llegado a la asíntota, como tampoco lo han hecho las especies singleton y doubleton. Esto implica, por supuesto, que el esfuerzo de muestreo no fue suficiente y se evidencia la necesidad de obtener más muestras. Figura 1. Estimadores de riqueza de especies para la comunidad de mariposas diurnas del Jardín Botánico Alejandro Von Humboldt. Figura 2. Rangos de abundancia para las especies de mariposas diurnas del Jardín Botánico Alejandro von Humboldt. 143

Teniendo en cuenta que sólo se realizaron seis muestreos, la toma de datos cuantitativos sobre la abundancia de las especies se vio muy limitada. Por esa razón se empleó una clasificación semicuantitativa basada en la frecuencia de detección (Stiles y Bohórquez, 2000), sólo aplicable a esta comunidad pues está basada en las abundancias relativas de sus poblaciones constitutivas. Las categorías son: especies raras (1-2 individuos), escasas (3-5), poco comunes (6-10), comunes (12-15) y abundantes (>15). La distribución del rango de abundancia de la comunidad en su totalidad (figura 2), muestra que una gran proporción de las mariposas capturadas está compuesta por especies raras (60%). De éstas, el 40% está conformado por especies con un solo individuo (singletons) y el 20% por especies con dos individuos (doubletons). Las especies escasas representan el 27% y las poco comunes el 11%. El 2% restante corresponde a especies comunes (1%) y abundantes (1%). Los resultados obtenidos sugieren que se capturó gran número de especies de esta comunidad, pero la mayor proporción correspondió a especies raras. La curva de acumulación de especies observada en función del número de individuos muestreados se ajustó perfectamente a la curva de acumulación esperada, basada en la curva de rarefacción (X 2 =0.068, gl=15, p>0,99) (figura 3). La estructura de la comunidad, en términos de la abundancia proporcional de cada especie, se encontró agrupada en clases en función de sus abundancias y designan el número de individuos en una serie-log (figura 4). Los parámetros de la serie logarítmica fueron α=40.55 y x=0,87. En la distribución sobre una escala logarítmica, las especies raras representaron el mayor porcentaje en la distribución observada, evidenciándose nuevamente el gran peso que tuvieron las especies con 1 y 2 individuos. La distribución observada se ajustó a la distribución serie-log (X 2 =42.3, p=0.34). Figura 3. Curva de acumulación de especies observadas (círculos), curva de rarefacción (línea continua) e intervalos de confianza del 95% (líneas discontinuas), para la comunidad de mariposas diurnas. Revista Tumbaga 2009 4 135-148 144

45 40 35 30 Abundancia 25 20 15 10 5 0 0 6 12 18 24 30 36 42 48 54 60 66 72 78 84 Rango Figura 4. Distribución de abundancias mediante modelo serie-log para la comunidad de mariposas diurnas del Jardín Botánico Alejandro von Humboldt, de la Universidad del Tolima. BIBLIOGRAFÍA Amat, G., Fernández F. y Andrade - C. G. (1999). Un vistazo actual a la taxonomía de insectos en Colombia (Coleoptera, Himenóptera y Lepidoptera). Revista Insectos de Colombia, Cap. II: pp. 14-33. Andrade-C. M. G. (1990). Clave para las familias y subfamilias de Lepidoptera: Rhopalocera de Colombia. Caldasia, 16(77): pp. 1997-2000. Andrade-C. M. G. (1994). Estudio de conservación y biodiversidad de las mariposas en dos zonas de bosque primario y secundario en Colombia (Insecta: Lepidoptera). Trabajo presentado en la III Jornada de Lepidopterología, Madrid. SHILAP Revista Lepidopterológica, 22(86): pp. 147 181. Andrade-C., M. G. (2002). Biodiversidad de las mariposas (Lepidoptera: Rhopalocera) de Colombia. En: Costa, C., Vanin, S. A., Lobo, J. M. & Melic, A. (eds.), Proyecto de Red Iberoamericana de biogeografía y entomología sistemática PriBES, II.Monografías Tercer Milenio. Vol. 2 pp. 153-172. Zaragoza: SEA. Andrade C., Campos - Salazar, L. R., Gonzalez - Montaña, L. A. y Pulido B., H. W. (2007). Santa María mariposas alas y color. Serie de Guías de campo del Instituto de Ciencias Naturales No. 2. Bogotá: Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Anónimo. (1987). El encanto de las mariposas de Colombia. CIUDAD: Fundación Renaser. Bustillo, A. y Gutierrez, B. (1975). Ciclo de vida de Leptophobiaaripa (Boisduval) (Lepidoptera: Pieridae) plaga del repollo y la Col. Revista Colombiana de Entomología 4:5. 145

Camero, E. y Calderón, A. (2007). Comunidad de Mariposas (Lepidoptera: Rhopalocera) en un gradiente altitudinal del cañón del Río Combeima-Tolima, Colombia. Acta Biológica Colombiana, 12(2): pp. 95 110. Campos, L. R. (2007).Estructura de Comunidad de lepidópteros-rhopalocera, en las estribaciones de la cordillera Orienta, municipio de Villarrica (Tolima). Tesis de posgrado. Maestría en Entomología. Universidad Nacional, Medellín, Colombia. Chew, F. S. (1995). From weeds to crops: Changing habitats of pierid butterflies (Lepidoptera: Pieridae). Journal of the Lepidopterologist Society, 49(4): pp. 285-303. Colwell, R. K. (2006). EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 8. Extraído el 14 de mayo de 2004, de http://www.purl.oclc.org/ estimates. Cuatrecasas, J. (1989). Aspectos de la vegetación natural de Colombia. Pérez - Arbelaezia(2):8: pp. 155 283. De La Maza, R. R. (1987). Mariposas Mexicanas. México: Fondo de cultura Económica. DeVries, P. J. (1987). Butterfl ies of Costa Rica and their Natural History: Papilionidae, Pieridae, Nymphalidae, Vol. 1. Nueva Jersey: Princeton. University Press. DeVries, P. (1988). Stratification of fruit-feeding nymphalid butterflies in a Costa Rican rainforest. J. Res. Lepid. 26(1-4): pp. 98-108. DeVries, P., D. Murray, & R. Lande.(1997). Species diversity in vertical, horizontal, and temporal dimensions of a fruit-feeding butterfly community in an Ecuadorian rainforest. Biological Journal of the Linnean Society, 62: pp. 343-364. Ehrlich, P. R. y Ehrlich, A. H. (1961). How to Know the Butterfl ies. Dubuque, Iowa:Brown CompanyPublishers. Fagua, G. (1999). Variación de las mariposas y hormigas de un gradiente altitudinal de la cordillera Oriental (Colombia). Revista Insectos de Colombia 2: pp. 318 363. Fiedler, K. (1991). Systematic, evolutionary and ecological implications of myrmecophily within the Lycaenidae (Insecta: Lepidoptera: Papilionoidea). Bonn. Zool. Monogr. 31: pp. 210. Foottit, R. and Adler, P. (2009). Insect Biodiversity: Science and Society. Blackwell Publishing Ltda. 3 p. García P., J. F. y Ospina L., L. A. (2004). Lepidoptera: Rhopalocera: Diversidad y distribución en la cuenca del río Coello. Tesis de pregrado. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Tolima. Ibagué. García, J.F.; J.E. García; L.A. Ospina; F.A. Villa. (2003). Lepidópteros Diurnos; En Biodiversidad Faunística Cuenca río Coello Fase I (Tolima) (Tomo I, pp. 159 373). Convenio Universidad del Tolima Corporación Autónoma Regional del Tolima (CORTOLIMA). Revista Tumbaga 2009 4 135-148 146

García-Robledo, C. A., L. M. Constantino, M. D. Heredia y G. Kattan. (2002). Mariposas comunes de la cordillera Central de Colombia. Cali: Programa de Colombia de Wildlife Conservation Society y los autores Feriva. Hammer, Q., Harper, D.A.T., and P. D. Ryan.(2001). PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. PalaeontologiaElectronica 4(1). Extraído el 21 de agosto de 2005, de http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm. Hernández, J., Ortiz, R, Walschburger, T. y Hurtado, A. (1992). Estado de la biodiversidad en Colombia. En Gonzalo Halffter (ed.), La Diversidad Biológica de Iberoamerica I (p. 41). CIUDAD: Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el desarrollo (CYTED - D). Kremen, C., Colwell, R. K, Erwin, T. L, Murphy, D. D, Noss, R. F. y Sanjayan, M. A. (1993). Terrestrial arthropod assemblages: their use in conservation planning. Conservation Biology 7 (4): pp. 796-808. Lamas, G. (2004). Atlas of Neotropical Lepidoptera.Checklist: Part 4A: Hesperioidae Papilionoidea. Gainesville, Florida: Association for Tropical Lepidoptera. Lande, R. (1996). Statistics and partitioning of species diversity, and similarity among multiple communities.oikos 76: pp. 5-13. LeCrom, J. F., L. M. Constantino y J. A. Salazar. (2002). Mariposas de Colombia. Bogotá : Carlec. Magurran, A. E. (1988). Diversidad ecológica y su medición. Córcega: Vedra. Moreno, C. E. (2001). Métodos para medir la biodiversidad. Manuales y Tesis. Zaragoza: Sociedad Entomológica Aragonesa. Ospina-López, L. A. (2004). Mantenimiento, ampliación, determinación y sistematización de la Colección Zoológica de Referencia de Lepidópteros diurnos (CZUT-Ld) del Laboratorio de Investigación en Zoología (Labinzo) de la Universidad del Tolima. Trabajo de pasantía. Owen, D. F. (1971). Tropical butterfl ies. Londres: Oxford UniversityPress. Peña Cerpa, J. M. (2007a). Diversidad y distribución de mariposas diurnas (Lepidoptera: Rhopalocera) en la cuenca del río Prado. Tesis de pregrado. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas,Universidad del Tolima. Ibagué. Peña Cerpa, J. M. (2007b). Evaluación de la fauna de lepidópteros diurnos en la cuenca del Río Totare, Departamento del Tolima. En Reinoso, G., Villa Navarro, F., Esquivel, H. E., García, J., Vejarano, M. Biodiversidad faunística y fl orística de la cuenca del Río Totare. Biodiversidad Regional Fase III(pp. 1238). Corporación Autónoma Regional del Tolima cortolima. Inédito Peña Cerpa, J. M. (2008). Evaluación de la fauna de lepidópteros diurnos en la cuenca del 147

Río Lagunillas, Departamento del Tolima. eds. Reinoso, G., Villa Navarro, F., García, J., Vejarano, M. y Esquivel, H. E., Biodiversidad faunística y fl orística de la cuenca del Río Lagunillas. Biodiversidad Regional Fase IV (pp. 1100-1120) Corporación Autónoma Regional del Tolima cortolima. Inédito. Reinoso Flórez, G., J. E. García Melo, M. Vejarano D., F Villa Navarro, G. Guevara Cardona, Y. G. Molina Martínez, D. Yara, C. Yara, J. Vásquez Ramos, J. Peña Cerpa, T. Parra, E. Delgado López, K. Gutierrez, E. Galindo y X. Carranza. (2009). El Tolima, Diversidaden el corazón de los andes colombianos. Ibagué: León Editores. Robbins, R. & Opler, P. (1997). Butterflydiversity and a preliminarycomparisonwith bird and mammal diversity. En Reaka-Kudla, M., D. Wilson & E. Wilson (eds.). Biodiversity II. Understanding and protecting our biological resources. Washington, D.C.: Joseph Henry Press. Simonson, S. E., Opler, P. A, Stohlgren, T. J. y Chong, G. W. (2001). Rapid assessment of butterfly diversity in a montane landscape. Biodiversity Conservation 10(8):1369 1386. Slansky, F. Jr. (1973).Latitudinal gradients in species diversity of the new world swallowtail butterflies. Journal Research Lepidopterologist 11(4): pp. 201-217. Sokal, R. & J. Rohlf. (2001). Biometry.The principles and practice of statistics in biological research (tercera edición). Nueva York: W. H. Freeman and Company. Stiles, G. y Bohórquez, C. (2000). Evaluando el estado de la biodiversidad: el caso de la avifauna de la serranía de Las Quinchas, Boyacá, Colombia. Caldasia 22(1): pp. 61-92. Zar, J. (1996). Biostatistical Analysis (tercera edición). Nueva Jersey: Prentice Hall. Referencia Recepción Aprobación Ospina L., L. y Reinoso, G. Mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperioidea) del del jardín botánico Alejandro von Humboldt de la Universidad del Tolima Revista Tumbaga (2009). Día/mes/año 26/08/2009 Día/mes/año 10/09/2009 Revista Tumbaga 2009 4 135-148 148