HERBIVORÍA EN DOS ESPECIES ARBÓREAS NATIVAS EN PLANTACIONES DE RESTAURACIÓN ECOLÓGICA, EN LA SELVA TROPICAL DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ, MÉXICO.

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE MORELOS FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS HERBIVORÍA EN DOS ESPECIES ARBÓREAS NATIVAS EN PLANTACIONES DE RESTAURACIÓN ECOLÓGICA, EN LA SELVA TROPICAL DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ, MÉXICO. TESIS PROFESIONAL QUE PARA OBTENER EL TITULO DE: B I O L O G O P R E S E N T A: JOSÉ FLAVIO MÁRQUEZ TORRES DIRECTORA: DRA. CRISTINA MARTÍNEZ-GARZA CUERNAVACA, MORELOS ABRIL, 2013

Porque ahora el caballero era el arroyo. Era la luna. Era el sol. Podía ser todas las cosas a la vez, y más, porque era uno con el universo. Era amor Robert Fisher El Caballero De La Armadura Oxidada 2

AGRADEZCO: A mis padres Teresa Torres Maldonado y Flavio Márquez Mateos, que me han brindado incondicionalmente su apoyo, empuje y cariño para ser una mejor persona. Los quiero mucho jefiñes. A la National Science Foundation de Estados Unidos (NSF-DEB # 0516259), 2005-2010. Por el apoyo financiero otorgado a la Dra. Cristina Martínez Garza. Que sin él no hubiera sido posible la realización de este y de varios trabajos más. A la Dra. Cristina Martínez-Garza, el poder darme la oportunidad de ser parte de su equipo de trabajo y el apoyo y dedicación que me brindo para elaborar esta tesis. Al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP UAEMOR-CA-56), el apoyo financiero otorgado al Cuerpo Académico de Ecología Evolutiva. A mis sínodos, Dra. Marcela Osorio Beristain, M. en C. Patricia Valentina Carrasco, Dr. Alejandro Flores Palacios y al Dr. Raúl Ernesto Alcalá por todas las aportaciones y comentarios que hicieron a este trabajo. Al personal de la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas, las atenciones otorgadas para la estancia y el trabajo de campo. Al Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC), en especial a todos los del Departamento de Ecología Evolutiva. A mi amigo Eladio Velazco, su ayuda en la colecta de hojas y transmitirme parte de su conocimiento en el campo. 3

A la M. en C. Luz María Ayestarán (Técnico del Departamento de Ecología Evolutiva) y a la Biól. Alondra Nicolás Medina, su ayuda y sus comentarios para este trabajo. Prometo ya no preguntarte mucho Alo. A todos mis compañeros de laboratorio Miriam Montes de Oca, Leslie Alba, Lidia Gamboa, Iris Baeza e Israel Valencia, las buenas salidas de campo a Sierra de Huautla, y sus comentarios para mejorar mi trabajo. A mis hermanas Fabiola, Nallely y Mayra su comprensión y apoyo en todo momento, gracias, las quiero mucho. A mis amigos Gerardo y David, su gran amistad y compañerismo, no olvidare los buenos ratos que vivimos juntos. A todos los profesores de la Facultad de Ciencias Biológicas, su contribución a mi formación académica. Finalmente, quiero agradecer a todas las personas que han formado parte en alguna etapa de mi vida. Citar como: Marquez-Torres, José Flavio, 2013. Herbivoría en dos especies arbóreas nativas en plantaciones de restauración ecológica, en la selva tropical de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Tesis de Licenciatura, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Cuernavaca, Morelos, México. 66 pp. 4

Í N D I C E G E N E R A L Índice de tablas 6 Índice de figuras 7 Índice de apéndices 8 Resumen 9 Abstract 10 Introducción 11 Antecedentes 13 Objetivo general 19 Objetivos específicos 19 Hipótesis especificas 20 Métodos 21 Sitio de estudio 21 Diseño experimental 23 Especies de estudio 26 Selección de los individuos 28 Colecta de las hojas 29 Estimación de la herbivoría 31 Análisis estadísticos 32 Resultados 34 Discusión 39 Conclusiones. 47 Literatura citada 48 Apéndices 61 5

Índice de tablas Tabla 1. Familia, historia de vida y síndrome de dispersión de 24 especies de árboles nativos plantados en 16 parcelas de restauración ecológica experimental en junio del 2006 Los Tuxtlas, Veracruz, México.............24 Tabla 2. Nombre científico, familia, nombre común, altura, usos, datos fenológicos, características foliares, mecanismo de dispersión y tasa de crecimiento de Cedrela odorata L. e Inga sinacae M. Sousa. (Sousa, 1993; Vázquez-Torres et al., 2010; Martínez-Garza et al., 2013).........27 Tabla 3. Estudios de herbivoría en especies con historia de vida contrastante. Se muestra el ecosistema, país, hábitat, el número de especies utilizadas para el estudio o en su caso la especie y el porcentaje neto, la tasa o el índice de herbivoría ± el error estándar...42 6

Índice de figuras Figura 1. Localización de la región de Los Tuxtlas en el estado de Veracruz, México. Se muestra la ubicación de la Estación de Biología Tropical de los Tuxtlas (EBTLT) (Gónzales-Soriano et al., 1997) 22 Figura 2. Diseño experimental de las plantaciones de restauración: (A) son las áreas excluidas plantadas con especies dispersadas por animales, (V) las dispersadas por viento y (C) los controles. (Tomado de de la Peña-Domene,, 2010...25 Figura 3. Hojas de Cedrela odorata...30 Figura 4. Hojas de Inga sinacae...30 Figura 5. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y Cedrela odorata en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%...36 Figura 6. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%....37 Figura 7. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría +0.1) en Inga sinacae y Cedrela odorata en junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey...38 Figura 8. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y Cedrela odorata durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * especie. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey. 39 7

Índice de apéndices Apéndice 1. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Cedrela odorata. El eje X es el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm 2...61 Apéndice 2. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Inga sinacae. El eje X es el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm 2...62 Apéndice 3. Resultado de ANOVA de medidas repetidas con dos factores independientes: la especie y el hábitat. Como variable dependiente se tomó la herbivoría de los tres muestreos (Junio, Agosto y Octubre). Resaltan en negritas los resultados significativos (P < 0.05)..63 Apéndice 4. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción especie * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%...64 Apéndice 5. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95% 65 Apéndice 6. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtla, Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * especie * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%.....66 8

Resumen Debido a la problemática que enfrentan los ecosistemas por la deforestación y la fragmentación del hábitat, surge la ecología de la restauración. La finalidad de las plantaciones de restauración ecológica no solo se restringe a recuperar la cobertura vegetal, sino también a restaurar las interacciones bióticas. Las selvas tropicales presentan una explosión de interacciones donde resaltan las antagónicas entre plantas y animales, como lo es la herbivoría. De acuerdo con sus características de historia de vida podemos agrupar a las plantas en pioneras, que por lo general reciben mayor daño por herbívoros y en no pioneras. Se comparó la herbivoría en individuos de una especie pionera (Cedrela odorata, Meliaceae) y una no pionera (Inga sinacae, Fabaceae) creciendo en la selva y en plantaciones mixtas de 24 especies con cinco años de edad en la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas, Veracruz, México. Para evaluar la herbivoría en estos dos hábitats se colectaron hojas durante junio, agosto y octubre del 2011. La herbivoría fue cuatro veces mayor en Inga (8.40 ± 0.83%) que en Cedrela (2.09 ± 0.16%), siendo estadísticamente diferente (F (1, 23) = 57.1, P < 0.00001). La herbivoría fue mayor en los individuos creciendo en las plantaciones (5.77 ± 0.62%) que en aquellos creciendo en la selva (4.71 ± 0.67%), aunque las diferencias no fueron estadísticamente significativas (F (1, 23) = 0.28, P > 0.41). Contrario a nuestras hipótesis, la pionera Cedrela, fue la que presento un menor daño, probablemente debido a la producción de metabolitos secundarios que son defensa contra los herbívoros. Al tener valores similares de herbivoría en los dos hábitats, encontramos que esta interacción podría ya haberse recuperado en las plantaciones de restauración ecológica de solo cinco años de establecimiento, sin embargo es necesario investigar la similitud de la comunidad de herbívoros de cada hábitat. 9

Abstract Due to the problems that the ecosystems face because of the deforestation and the fragmentation of the habitat, restoration ecology has arisen. Restoration plantings have, as a goal, not only to recover vegetation but also the biotic interactions. Tropical rainforests show an explosion of interactions where the antagonistic between plants and animals, as herbivory, are the most important. Plants are classified as pioneers, which receive the highest damage by the herbivores compared to no-pioneers. I evaluated the herbivory in a pioneer (Cedrela odorata, Meliaceae) and a non-pioneer (Inga sinacae, Fabaceae) growing in the rainforest and in 5-years old restoration plantings of 24 species in the Biosphere Reserve of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. To evaluate herbivory in these two habitats, leaves were collected during June, August and October of 2011. Herbivory was four times higher in Inga (8.40 ± 0.83%) than in Cedrela (2.09 ± 0.16%) and it was statistically different (F (1, 23) = 57.1, P < 0.00001). Also, herbivory was higher in individuals growing in the restoration plantings (5.77 ± 0.62%) than those growing within the rainforest (4.71 ± 0.67%) although these were not statistically different (F (1, 23) = 0.28, P > 0.41). Contrary to my hypothesis, the pioneer Cedrela showed lower herbivory due to the production of secondary metabolites used for defense against the herbivorous. There was similar herbivory in the two habitats, therefore this interaction seems to be recovered in the restoration plantings after five years of establishment. Nevertheless it is necessary to evaluate the similarity between the herbivorous communities in each habitat. 10

Introducción Las selvas húmedas también llamadas selvas altas perennifolias (sensu Miranda y Hernández-X., 1963), bosques tropicales perennifolios (sensu Rzedowski, 1978) o tropical rain forest (sensu Richards, 1996) albergan más de la mitad del número de especies de los sistemas terrestres conocidas a nivel mundial (Wilson, 1988). Las selvas húmedas sufrieron un proceso de deforestación extenso y acelerado durante el siglo pasado (Martínez-Ramos y García-Orth, 2007) causado por el avance de las actividades agropecuarias (De Jong et al., 2000), por lo que la deforestación y la fragmentación son las principales causas de perturbación de la selva húmeda. La perturbación es un cambio explícitamente definido de un estado, conducta o trayectoria que transforma la estructura de una población, comunidad o ecosistema y cambia los recursos, la disponibilidad de sustrato y el ambiente físico (Pickett y White, 1985). Cuando la perturbación se detiene puede iniciarse el proceso de sucesión ecológica. La sucesión ecológica es el cambio temporal en la composición de especies, fisionomía de la vegetación y en las funciones de un ecosistema después de que este ha sido perturbado (Whitmore, 1978; Finegan, 1984). La sucesión se divide en dos etapas, la sucesión temprana que ocurre cuando una comunidad de plantas de corta vida (especies pioneras) llegan a colonizar un sitio; la sucesión tardía ocurre cuando se presenta el recambio de las especies pioneras por las especies no-pioneras o tolerantes (Brown y Lugo, 1990; Guariguata y Kattan, 2002). La mayoría de los ecosistemas han sido perturbados en distintos grados, y es común encontrar sitios bajo sucesión natural. 11

Para acelerar el proceso de sucesión natural o comenzarlo cuando éste se encuentra detenido, surge la restauración ecológica, que se refiere a todas las actividades para contrarrestar la fuerte transformación de los ecosistemas debido a los cambios de uso de suelo (SER, 2007). La restauración ecológica se define como la ciencia que aporta conceptos, modelos, metodologías y herramientas para recuperar los ecosistemas que han sido degradados, dañados o destruidos (SER, 2007). La meta final de la restauración es intentar que las funciones y los procesos ecológicos sean similares a los del ecosistema original (SER, 2006). El proceso natural de sucesión se puede favorecer o acelerar mediante la restauración ecológica y se busca la recuperación de la comunidad original de plantas, animales y teóricamente, sus interacciones. La herbivoría es la interacción planta-animal más frecuente en la naturaleza (Weis y Berenbaum, 1989). La herbivoría se define como un antagonismo entre el herbívoro y la planta de la que se alimenta (Crawley, 1983; Rico-Gray, 2001).Esta interacción juega un papel importante en la estructuración de la vegetación de un bosque (Harper, 1969; Janzen, 1970; Roldan, 1997), ya que es un factor que puede modificar la tasa de mortalidad y de crecimiento de las plantas (Farnsworth y Ellison, 1993; Smith, 1992). Además, la herbivoría puede influir en la riqueza de plantas, la abundancia relativa de estas, y ser componente causal de la heterogeneidad espacial (Crawley, 1983). La herbivoría se considera una fuerza selectiva fundamental en la evolución de plantas y herbívoros (Marquis, 1992). La herbivoría puede afectar negativamente el establecimiento de plantaciones de restauración ecológica (Nepstad et al., 1996). Sin embargo, la recuperación de esta interacción biótica es una indicación de que el ecosistema está funcionando. Este trabajo evaluó la herbivoría en dos especies arbóreas, una pionera y una no pionera 12

establecidas en plantaciones de restauración ecológica de 5 años de edad durante tres meses (junio, agosto y octubre) de la época de lluvias del 2011. Para valorar si esta interacción ha alcanzado en las plantaciones de restauración los niveles encontrados en el bosque continuo, se evaluó la herbivoría en individuos creciendo naturalmente en el bosque continuo. Antecedentes La deforestación, sobrexplotación e introducción de especies son causas directas de la pérdida de los ecosistemas (CONABIO, 1998). La mayor parte de los cambios ocurridos en ecosistemas terrestres se debe a 1) la conversión de la cobertura del terreno, 2) la degradación del sustrato y 3) la intensificación en el uso del suelo (Lambin, 1997). La pérdida y la fragmentación de los ambientes naturales han sido consideradas las causas principales de extinción de especies a nivel global (Brooks et al., 2002). La deforestación causada por las actividades agropecuarias ha ocasionado la pérdida de una considerable parte de las selvas tropicales, que es donde se concentran la mayor parte de la biodiversidad terrestre (Houghton, 1994; Ojima et al., 1994; Myers et al., 2000; Montagnini y Jordan, 2005). La fragmentación de la vegetación tiene como consecuencia inmediata la reducción del hábitat para las especies, lo que puede ocasionar un proceso de defaunación o la desaparición parcial o total de comunidades de algunos grupos como insectos, aves y mamíferos (Dirzo y García, 1992). La fragmentación, la deforestación y los cambios de uso de suelo son las principales causas de la perdida de los ecosistemas y la extinción de las especies. 13

La deforestación ocasiona la pérdida de funciones del ecosistema y la desaparición de los recursos naturales (Chazdon, 2003; Bawa et al., 2004). Las funciones del ecosistema se refieren a todos aquellos aspectos de la estructura del ecosistema con capacidad de generar servicios ambientales que satisfagan necesidades humanas de forma directa o indirecta (de Groot, 1992). Entre los servicios ambientales más importantes se cuenta la regulación del clima, el reciclado de nutrientes, el procesado de contaminantes, la depuración del agua, la acumulación de carbono, la polinización y la prevención contra la erosión y las inundaciones (Daily, 1997). Las funciones del ecosistema se concretizan en beneficios reales una vez que son demandados, usados o disfrutados por las personas (Gómez-Baggethun y de Groot, 2007). Por lo tanto la pérdida de los ecosistemas a causa de la deforestación, conlleva la pérdida de funciones ecológicas importantes para las comunidades humanas, como son los servicios ambientales. La selva húmeda es rica y frágil, cubre 7% de la superficie de la tierra y contiene más de la mitad de las especies terrestres descritas en el mundo (Wilson, 1988). Los datos de la FAO (1997) indicaron que en la década de 1980 se perdió aproximadamente el 8% de los bosques tropicales del mundo, y que en el periodo de 1980 a 1990 se deforestaron anualmente 15.4 millones de hectáreas de selva, de las cuales 7.4 millones de hectáreas correspondían a América Latina y el Caribe. En México se estima que para los años 70 se había perdido el 10% de la selva húmeda (Rzedowski, 1978), que en la década de 1970 y principios de la década de 1980 se deforestó el 40% de selva húmeda (FAO, 1997), y se estimó que durante la época de los 90, ya el 31% de la superficie de selva se había perdido, principalmente por el avance de actividades agropecuarias (De Jong et al., 2000). Para el estado de Veracruz se estima que en la década de 1990 casi 2.9 millones de hectáreas, que 14

corresponden al 50% de la superficie del estado, estaba convertida en potreros (Barrera- Bassols y Rodríguez, 1993). En el caso especifico de la región de Los Tuxtlas se estima que había 250 000 hectáreas de selva hace 60 o 70 años, sin embargo en el periodo de 1960 a 1980 se redujo a sólo 40 000 ha debido a la colonización y al desmonte con fines agrícolas, pero sobre todo ganaderos (Dirzo, 2001). La deforestación representa una perturbación o un disturbio ocasionado ya sea por las actividades agrícolas, ganaderas, agropecuarias o de colonización. Después de una perturbación o algún disturbio da comienzo la sucesión natural en sus dos etapas, la sucesión temprana caracterizada por la llegada y colonización de especies llamadas secundarias como herbáceas y arbustivas de corta vida (Finegan, 1984) y la sucesión tardía que ocurre cuando la vegetación leñosas de especies llamadas primarias, principalmente árboles, colonizan un sitio perturbado (Brown y Lugo, 1990; Guariguata y Kattan, 2002). La vegetación secundaria o pionera se define como la vegetación que surge a partir de la degradación de un bosque primario (Brown y Lugo, 1990; Smith et al., 1997). La vegetación secundaria tiene una composición muy característica y bastante bien definida que generalmente son especies de corta vida, menos de un año o de algunos cuantos años, que son sustituidas por las especies primarias con el tiempo (Gómez-Pompa, 1971). Las especies primarias o no-pioneras, se caracterizan por estar adaptadas a vivir en forma relativamente estacionaria en un lugar y por no ser desplazadas por otras especies en alrededor de 50 a 100 años. (Gómez-Pompa, 1971). En la sucesión natural ocurre un recambio de especies regido por el tiempo y por los diferentes grupos de formas de vida, que va desde las especies pioneras como hierbas, arbustos y árboles de vida corta seguidas por las especies no-pioneras que son árboles de larga vida. 15

Cuando la sucesión no comienza o está detenida, se puede intervenir para favorecerla o acelerarla mediante la restauración ecológica. La restauración ecológica incluye actividades que buscan favorecer el secuestro de carbono de la atmósfera, la recuperación de hábitat para el mantenimiento de la biodiversidad y la provisión de bienes y servicios ecosistémicos (Chazdon, 2008). La meta final de la restauración es garantizar que las funciones y los procesos ecológicos sean similares a los del ecosistema original y que estos se mantengan a través del tiempo (SER, 2006). Una de las estrategias que se llevan a cabo para restaurar los ecosistemas, son las plantaciones mixtas de árboles nativos (Lamb et al., 2005; Vázquez-Yanes et al., 1999). Las plantaciones pueden ser combinaciones de especies pioneras, no-pioneras o una mezcla de ellas, dependiendo de las condiciones iniciales del sitio (revisado en Martínez-Garza y Howe, 2003). Dado que las plantaciones de restauración incrementan inmediatamente la riqueza, además de recuperar la cobertura vegetal, también se pueden recuperar las funciones del ecosistema, como las interacciones bióticas. El proceso natural de sucesión se puede favorecer o acelerar usando plantaciones mixtas de restauración, ya que se pueden obtener tasas más rápidas de recuperación de la comunidad original de plantas, animales y teóricamente sus interacciones. Las interacciones planta-animal son de vital importancia para el funcionamiento del ecosistema. Las selvas tropicales presentan una explosión de interacciones bióticas, entre las que sobresalen las interacciones antagónicas entre plantas y animales (Gutiérrez- Granados y Dirzo, 2009) y entre ellas la herbivoría es la interacción de mayor impacto en las comunidades naturales (Crawley, 1983; Dirzo, 1984). En las selvas tropicales las tasas de herbivoría son más altas comparadas que las de otros ecosistemas (Janzen, 1974), se ha 16

visto en estudios anteriores que los insectos son el agente causal de la herbivoría (Crawley, 1983; Dirzo, 1987; Janzen, 1981; Sánchez-Ramos et al., 1999) como lo son las larvas de lepidópteros, junto con algunos coleópteros (Chrysomelidae) y hormigas defoliadoras (Attini) que son los herbívoros más importantes (Dirzo y Domínguez, 1995). La herbivoría es la interacción antagónica más importante en los trópicos y es causada principalmente por insectos. La herbivoría puede tener un alto costo para la planta, afectando su sobrevivencia, crecimiento y reproducción. Frente a este panorama del daño por los herbívoros, las plantas responden con un despliegue de estrategias anti-herbívoros que pueden ser químicas, biológicas o morfológicas (Ricklefs, 2000). Las defensas químicas se refieren a la producción de metabolitos secundarios como los fenoles, terpenos, alcaloides entre otros (revisado en Coley y Barone, 1996). Algunas plantas tienen defensas biológicas, como es la relación que tienen algunas hormigas con las plantas, lo que es llamado mirmecofilia. En esta relación, las hormigas proveen defensa para la planta atacando a los herbívoros que intentan alimentarse de sus tejidos, ya sea hojas, tallos, flores o brácteas (revisado en del- Val y Dirzo, 2004). Otras plantas tienen defensas morfológicas o físicas, que pueden ser la presencia de espinas en los tallos, la presencia de tricomas en las hojas, la dureza de las hojas, una corteza endurecida, gruesa o suberizada y paredes celulares lignificadas (revisado en Coley y Barone 1996; Anaya 2003). Otras plantas optan por la tolerancia, que se refiere a la capacidad que tienen las plantas para compensar el tejido removido por los herbívoros (Lennartsson et al., 1998, Paige y Whitham, 1987). La herbivoría ha resultado en una fuerte presión de selección para las plantas, al hacer que estas tengan diferentes estrategias de defensa contra los herbívoros. 17

La herbivoría ocurre de forma diferencial durante la sucesión natural. Sin embargo, la dinámica sucesional de la herbivoría (Pickett et al., 1987) y la que ocurre en plantaciones de árboles nativos (Folgarait et al., 1995) ha sido raramente estudiada. Las plantas pioneras, que son las primeras en establecerse en la sucesión, están adaptadas a los hábitats ricos en recursos, tienen gran potencial para colonizar lugares abiertos o claros de selvas donde hay gran intensidad de luz, presentan tasas elevadas de crecimiento, un gran número de semillas y hojas de longevidad corta. En contraste, las especies no-pioneras, que se establecen más tarde, tienen tasas de crecimiento bajas, son tolerantes a la sombra, se establecen principalmente en el sotobosque, presentan un número bajo de semillas y presentan hojas de longevidad mayor que pueden acumular compuestos secundarios (Connell y Slatyer, 1977; Smith y Smith, 2001). Las especies pioneras muestran hasta tres veces más alta herbivoría que las no-pioneras (Coley, 1983b; Coley y Barone, 1996). Las especies pioneras reciben mayor herbivoría que las no-pioneras, entonces los ecosistemas sucesionales tempranos dominados por pioneras tendrían mayor herbivoría que los ecosistemas tardíos dominados por no-pioneras. Los ecosistemas de mayor productividad como las selvas tropicales, son los que soportan mayores niveles de herbivoría (revisado en Dirzo y Boege, 2008; Gutiérrez- Granados y Dirzo, 2009; Simonetti et al., 2007; Vásquez et al., 2007; McNaughton et al., 1989). Una mayor herbivoría podría ser explicada por una mayor riqueza y abundancia de herbívoros en respuesta a una mayor disponibilidad de follaje en estos ambientes (revisado en Dirzo y Boege, 2008). La herbivoría puede afectar negativamente el establecimiento de plantaciones de restauración ecológica (Nepstad et al., 1996). Sin embargo, la presencia de 18

esta interacción en sitios sucesionales tempranos puede indicar que el ecosistema ha comenzado a recuperar su funcionalidad. Por otra parte, se sabe que la herbivoria varía de acuerdo a la variación estacional en la disponibilidad de agua y tiende a ser mayor en la temporada de lluvias en comparación con la temporada de secas (Coley, 1983, Filip et al., 1995) llegando a ser hasta dos veces más alta (Coley, 1990). Coley (1983) comparó hojas maduras y jóvenes y encontro un aumento en la tasa de herbivoría en la temporada húmeda respecto a la temporada seca. De manera similar en la palma Chamaedorea radicalis la herbivoría tendió a disminuir conforme avanzó la temporada de lluvias (Sánchez-Ramos et al., 2010). La herbivoría difiere con la temporada y también puede variar dentro de la temporada. Objetivo general Evaluar la herbivoría en dos especies arbóreas con distinta historia de vida (pionera y no pionera) en la selva madura y en plantaciones de restauración de 5 años con 24 especies (16 no-pioneras y 8 pioneras). Objetivos específicos 1.- Evaluar el porcentaje de área foliar consumida en individuos juveniles del árbol pionero Cedrela odorata y del no-pionero Inga sinacae. 19

2.- Evaluar el porcentaje de herbivoría en individuos creciendo dentro de plantaciones experimentales de restauración ecológica de 5 años de edad dominadas por especies nopioneras y dentro de la selva madura. 3.- Evaluar el porcentaje de herbivoría durante tres meses de la temporada de lluvias (junio, agosto y septiembre). 4.- Evaluar la interacción de los factores antes mencionados (especie, hábitat y el mes). Hipótesis especificas 1.- El porcentaje de herbivoría es mayor en la especie pionera Cedrela odorata que en la especie no-pionera Inga sinacae. 2.- El porcentaje de herbivoría es mayor en los individuos creciendo en la selva madura que en los de las plantaciones de restauración ecológica. 3.- El porcentaje de herbivoría disminuye conforme avanza la temporada de lluvias. 4.- La mayor herbivoría la presentará la especie pionera dentro de la selva madura al principio de la época de lluvias. 20

Métodos Sitio de estudio El estudio se llevó a cabo en el ejido de la colonia ganadera Adolfo Ruiz Cortines, en la región de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Esta región está localizada entre los 18 10 y 18 45 de latitud norte y entre los 94 42 y 95 27 de longitud oeste, abarcando un área de 90 por 50 km aproximadamente (Figura 1). La Sierra de los Tuxtlas inicia a partir de los 200 m s.n.m. y se eleva hasta poco más de 1700 m. El suelo en esta zona es arenoso, clasificado como andosol. La temperatura media anual es de 27 C y la precipitación promedio es de 4900 mm al año (Martin-Del-Pozzo, 1997). La región presenta tres meses de sequía (marzo, abril y mayo), seis meses de lluvias dividiéndose en lluvias tempranas (junio - agosto) y tardías (septiembre - noviembre), y tres meses de fuertes vientos (diciembre - febrero) (Gónzales-Soriano et al., 1997). La región se encuentra conformada por un gran número de conos volcánicos, lo que contribuye a que el relieve sea escarpado (Villalpando, 1972). 21

Figura 1. Localización de la región de Los Tuxtlas en el estado de Veracruz, México. Se muestra la ubicación de la Estación de Biología Tropical de los Tuxtlas (ELT; tomado de Gónzales-Soriano et al., 1997). 22

Diseño experimental El presente estudio se llevó a cabo en una plantación experimental de restauración ecológica, que se compone de 24 parcelas establecidas en junio del 2006 en un pastizal de 12 ha aledaño a la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas (EBTLT). El sitio donde se encuentran las parcelas de restauración, presenta un gradiente altitudinal que va de 180 a 260 m s.n.m. y ha sido utilizado para la ganadería desde hace 30 años (de la Peña-Domene, 2010). Cada parcela mide 30 X 30 m, y cada parcela está dividida en 4 subparcelas que se encuentran separadas por un pasillo central de 2 m de ancho. Adicionalmente hay un pasillo de 1 m a partir de la cerca rodeando a la parcela completa. Las parcelas de restauración están cercadas con estacas vivas de Gliricidia sepium (Fabaceae) y alambre de púas a tres niveles. De las 24 parcelas de restauración, ocho fueron plantadas con 12 especies arbóreas que tienen el síndrome de dispersión por animales (4 especies pioneras y 8 no-pioneras, ocho más fueron plantadas con 12 especies que son dispersadas por viento (4 pioneras y 8 no-pioneras, y las últimas ocho parcelas son controles y en ellas no se establecieron plantaciones (Tabla 1). En cada subparcela se plantaron 36 plantas de 12 especies (pioneras y no-pioneras) distribuidas al azar, con una separación de una a la otra de 2 m. En total se sembraron 4 608 plántulas de 24 especies arbóreas (Martínez-Garza et al., 2009) (Figura 2). 23

Tabla 1. Familia, historia de vida y síndrome de dispersión de 24 especies de árboles nativos plantados en 16 parcelas de restauración ecológica experimental en junio del 2006 Los Tuxtlas, Veracruz, México. Especie Familia Historia de vida Dispersión por animales Cecropia obstusifolia Cecropiaceae Pionera Ficus yoponensis Moraceae Pionera Rollinia jimenezii Annonaceae Pionera Stemmadenia donnell-smithii Apocynaceae Pionera Amphitecna tuxtlensis Bignoniaceae No-pionera Brosimum alicastrum Moraceae No-pionera Cojoba arborea Mimosaceae No-pionera Dussia mexicana Fabaceae No-pionera Guarea grandifolia Meliaceae No-pionera Inga sinacae Fabaceae No-pionera Poulsenia armata Moraceae No-pionera Pouteria sapota Sapotaceae No-pionera Dispersión por viento Ceiba pentandra Bombacaceae Pionera Cedrela odorata Meliaceae Pionera Heliocarpus appendiculatus Tiliaceae Pionera Ochroma pyramidale Bombacaceae Pionera Albizia purpusii Mimosaceae No-pionera Aspidosperma megalocarpon Apocynaceae No-pionera Bernoullia flammea Bombacaceae No-pionera Cordia megalantha Boraginaceae No-pionera Lonchocarpus guatemalensis Fabaceae No-pionera Platymiscium pinnatum Fabaceae No-pionera Tabebuia guayacan Bignoniaceae No-pionera Vochysia guatemalensis Vochysiaceae No-pionera 24

Figura 2. Diseño experimental de 24 parcelas de restauración ecológica en Los Tuxtlas, Veracruz, México: (A) son las áreas excluidas plantadas con especies dispersadas por animales, (V) las dispersadas por viento y (C) los controles. (Tomado de la Peña-Domene, 2010). 25

Especies de estudio Las especies que se seleccionaron para este estudio fueron los árboles Cedrela odorata L. (Meliaceae) e Inga sinacae M. Sousa. (Fabaceae) (Tabla 2). Estos árboles pueden llegar a medir 35 y 22 metros de altura respectivamente, Cedrela odorata es considerada una especie pionera e Inga sinacae es considerada una especie no-pionera. Cedrela odorata es dispersada por viento mientras que Inga sinacae es dispersada por animales. Cedrela odorata tiene hojas compuestas con foliolos delgados de longevidad relativamente corta, mientras que Inga sinacae presenta hojas compuestas con foliolos gruesos que presentan una gran abundancia de tricomas y la longevidad de las hojas es relativamente larga (Sousa, 1993; Vázquez-Torres et al., 2010). La tasa de carecimiento para Cedrela odorata es de 50.21 ± 31 cm año -1 y para Inga sinacae 84.79 ± 25 cm año -1 (Martínez-Garza et al., 2013) De aquí en adelante las especies serán nombradas solo por su género. 26

Tabla 2. Nombre científico, familia, nombre común, altura, usos, datos fenológicos, características foliares, mecanismo de dispersión y tasa de crecimiento de Cedrela odorata L. e Inga sinacae M. Sousa. (Sousa, 1993; Vázquez-Torres et al., 2010; Martínez-Garza et al., 2013). Cedrela odorata L. Inga sinacae M. Sousa. Familia Meliaceae Fabaceae Nombre común Cedro Vaina peluda Altura 35 m 22 m Usos Importancia maderera Sombra de cafetos Datos fenológicos Florece de mayo a agosto Florece de abril a junio, fructifica de junio a agosto Características foliares Hoja compuesta, foliolos delgados de longevidad relativamente corta Hoja compuesta, foliolos gruesos con presencia de abundantes tricomas, longevidad larga Tipo de dispersión Viento Animales Tasa de crecimiento 50.21 ± 31 cm año -1 84.79 ± 25 cm año -1 27

Selección de los individuos De las 16 parcelas que tienen plantaciones, en ocho de ellas con tratamiento de dispersión por viento es donde se encuentra Cedrela, y en las ocho parcelas restantes con tratamiento de dispersión por animales es donde se encuentra Inga. Se revisó la base de datos del 2011 para saber la altura de los arboles de las dos especies seleccionadas y se decidió elegir árboles que en promedio tuvieran 3 m de altura. Se eligió un árbol por subparcela para así tener 4 árboles por parcela, en las ocho parcelas de las dos especies. La consideración de seleccionar arboles con promedio de 3 m de altura se hizo con el fin de colectar hojas de alrededor de toda la copa del árbol, pero en algunas parcelas no fue posible, ya que algunos árboles sobrepasaban ya los 3 m de altura (un caso para Cedrela, cinco casos para Inga). Debido a la sequia que se presentó en la región de Los Tuxtlas en el 2007 provocando la mortalidad del 72% de las plántulas establecidas en el 2006 (Martínez-Garza et al., 2011), algunas subparcelas no tenían árboles de las dos especies que seleccionamos para este estudio (cinco casos para Cedrela, un caso para Inga). En total hubo en las parcelas de restauración 27 individuos disponibles de Cedrela y 31 de Inga. Para la selección de individuos en la selva, se hizo un esfuerzo de muestreo de dos días el cual consistió en dos recorrido de cuatro horas en la selva para encontrar árboles de alturas similares a la de los arboles de las parcelas de restauración, lo cual no fue posible ya que los pocos árboles que encontramos sobrepasaban los 7 m de altura. Bajo la limitante de tener pocos árboles de tallas similares a las de las parcelas de restauración, se tomó la decisión de seleccionar a ocho individuos de Cedrela y ocho de Inga de tallas mayores, seleccionando cuatro ramas a cada individuo para representar a los cuatro individuos por parcela (ver Villa-Galaviz et al., 2012). 28

Colecta de las hojas Debido a que las dos especies presentan hojas compuestas (Figura 3 y 4), se colectaron foliolos para medir la herbivoría. La colecta de foliolos se realizó a lo largo de tres meses en la época de lluvias, en los meses de junio (primer colecta) agosto (segunda colecta) y octubre (tercer colecta) del 2011. Para usar hojas de la misma edad, se selecciono una rama al azar, en esta la rama se localizó el brote de hoja más joven y se colectó del brote anterior a éste. Se colectaron cinco foliolos de cada individuo de las dos especies por muestreo en los dos hábitats. Para colectar el foliolo se tomó la hoja compuesta con el haz de frente, y se numeraron los foliolos en sentido contrario a las manecillas del reloj, tomando como primer foliolo el que estaba en la parte inferior derecha de la hoja compuesta. La elección de la rama así como también elegir la posición de foliolo que tomamos de cada hoja se realizó al azar. Para la colecta de foliolos previamente se tomó la decisión de elegir un número de foliolo para cada muestreo, para Inga se tomó el quinto foliolo de la hoja para el primer muestreo, para el segundo muestreo se tomó el sexto foliolo y para el tercer muestreo se colectó el quinto nuevamente. Para Cedrela en el primer muestreo se colectó el quinto, el séptimo para el segundo muestreo y el noveno foliolo de la hoja para el tercer muestreo. El elegir diferente rama y tomar distintos foliolos en los tres muestreos se realizó con el fin de estimar el daño de la herbivoría de manera más homogénea. 29

Figura 3. Hojas de Cedrela odorata. Figura 4. Hojas de Inga sinacae. 30

Estimación de la herbivoría La estimación de la herbivoría se hizo en varios pasos, el primero de ellos fue recolectar foliolos intactos (sin herbivoría) de las hojas de distintos individuos de las dos especies en los dos hábitats. Se colectaron 40 foliolos para Cedrela y 60 para Inga. Se midió el área en cm 2, el ancho y largo (cm) de cada foliolo con ayuda de un medidor de área foliar (CI 202 CID, Estados Unidos). Posteriormente se realizó una regresión lineal múltiple, obteniendo así una fórmula para poder estimar el área de cada especie. La variable dependiente fue el área y las variables independientes fueron el ancho y el largo de los foliolos. La fórmula para poder estimar el área fue: Y i = α + β 1 * X 1 + β 2 * X 2 Donde: Y i = área α= intercepto de la recta β 1 = coeficiente no estandarizado del ancho X 1 = Valor de ancho β 2 = coeficiente no estandarizado de largo X 2 = valor de largo Los resultados de la regresión lineal múltiple para estimar el área de Cedrela tuvo un coeficiente de r 2 = 0.95, P < 0.0001 (Apéndice 1) y el de Inga fue de r 2 = 0.96, P 0.0001 (Apéndice 2). Estas formulas se usaron para estimar el área original de cada uno de 31

los foliolos que presentaron herbivoría en los tres muestreos de las dos especies. A los foliolos que no presentaron rastros de herbivoría, no se les aplicó la formula y el daño a estas hojas fue estimado como 0%. A los foliolos que presentaron herbivoría y a los cuales se les estimó el área total que pudieron haber tenido con la fórmula de la regresión lineal, y teniendo el área observada con la medición del medidor de área foliar, se les estimo el porcentaje de área foliar perdida con la siguiente fórmula (revisado en Rodriguez-Auad y Simontti, 2001). % área foliar perdida = (área estimada área observada) / área estimada * 100 Análisis estadísticos Para los análisis estadísticos se trabajó con el promedio de herbivoría de los 4 árboles por parcela o las 4 ramas por árbol en la selva en cada uno de los tres muestreos. Se realizó un análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVAs de medidas repetidas) de dos vías, con la herbivoría por individuo como variable dependiente y el hábitat, con dos niveles (selva y parcelas de restauración) y las especies, con dos niveles (Inga sinacae y Cedrela odorata) como variables independientes. El mes fue la variable repetida con tres niveles (junio, agosto y octubre). Para cumplir con los supuestos que asume el ANOVA (Zar, 1996), el porcentaje de área foliar se convirtió en proporción y esta proporción se transformó con el arcoseno de la raíz cuadrada de la proporción de área consumida más 0.1 ( ). El programa utilizado para hacer todos los análisis fue STATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc., 2004). En la sección de resultados se reporta el promedio 32

de herbivoría ± el error estándar en porcentaje de los datos transformados de vuelta a sus unidades originales para mayor claridad. 33

Resultados Para las dos especies en los tres muestreos de los dos hábitats se colectaron y midieron 1730 foliolos, 865 foliolos de cada especie de 35 individuos de Cedrela y 39 de Inga. La no-pionera Inga presentó cuatro veces mayor herbivoría (8.40 ± 0.83%) que la pionera Cedrela (2.09 ± 0.16%). El ANOVA de medidas repetidas mostró que Inga tuvo significativamente mayor herbivoría que Cedrela (F (1, 23) = 57.19, P < 0.00001, Figura 5; Apéndice 3). La herbivoría en los individuos creciendo en las plantaciones fue mayor (5.77 ± 0.62%) que la de los individuos creciendo dentro de la selva (4.71 ± 0.67%). El ANOVA de medidas repetidas mostró que la herbivoría fue estadísticamente similar en los dos hábitats (F (1, 23) = 0.28, P < 0.59; Figura 6; Apéndice 3). La herbivoría fue más alta en el mes de octubre (7.48 ± 1.14%), intermedia en junio (4.27 ± 0.47%) y más baja en agosto (3.84 ± 0.43%). El ANOVA de medidas repetidas mostró diferencias significativas en la herbivoría por efecto del mes (F (2, 46) = 10.55, P < 0.0001; Apéndice 3). La prueba post Hoc de Tukey reveló que la herbivoría en octubre fue significativamente mayor que en los meses de junio y agosto, estos dos últimos presentaron una herbivoría estadísticamente similar (Figura 7). La interacción tiempo * especie fue significativa (F (2, 46) = 11.57, P < 0.00008; Figura 8) y la prueba post Hoc de Tukey reveló que Cedrela tuvo una herbivoría similar durante los tres meses evaluados mientras que Inga mostró mayor herbivoría en octubre. El resto de las interacciones no fueron significativas (Apéndice 4, 5, 6). 34

0.50 0.48 F (1, 23) =57.19, P < 0.00001 0.46 ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1)) 0.44 0.42 0.40 0.38 0.36 0.34 0.32 Inga sinacae Especie Cedrela odorata Figura 5. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y Cedrela odorata en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. 35

0.41 F (1, 23) = 0.28, P < 0.59 0.40 ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1)) 0.39 0.38 0.37 0.36 Plantaciones Habitat Selva Figura 6. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. 36

0.50 0.48 F (2, 46) = 10.55, P < 0.0001 b ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1)) 0.46 0.44 0.42 0.40 0.38 a a 0.36 0.34 junio agosto octubre Tiempo Figura 7. Herbivoría (arco seno proporción de herbivoría +0.1) en los meses de junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey. 37

0.54 0.52 0.50 F (2, 46) = 11.57, P < 0.00008 a ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1)) 0.48 0.46 0.44 0.42 0.40 0.38 0.36 Inga sinacae Cedrela odorata b c bc c c 0.34 0.32 0.30 0.28 Junio Agosto Octubre TIEMPO Figura 8. Herbivoría (arcoseno proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y Cedrela odorata durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * especie. Las líneas representan el intervalo de confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey. 38

Discusión La herbivoría es una de las interacciones bióticas más frecuente entre plantas y animales. La disponibilidad de área foliar (Westoby, 1998), la dureza de la hoja (Coley, 1983), tipo de defensa, como químicas (Harborne, 1997), biológicas o morfológicas, (Ricklefs, 2000), la disponibilidad de recursos (Coley y Barone, 1996) o el estado ontogénico de la planta (Boege, 2005) son algunas fuentes de variación en el grado de herbivoría. Este trabajo busco comparar los niveles de herbivoría en parcelas de restauración ecológica experimental, y los niveles de herbivoría dentro de la selva, en una especie pionera y una no-pionera. La especie pionera presentó mayor daño que la no-pionera y hubo un nivel de daño similar en los dos hábitats evaluados. La mayor herbivoría se registró al final de la temporada de lluvias. Herbivoría por historia de vida Nuestra hipótesis de herbivoría se base en la historia de vida de las plantas que predice que las especies pioneras presentaran más herbivoría que las especies no-pioneras. Esta hipótesis a su vez se apoya en la teoría de disponibilidad de recursos (Coley et al., 1985), la cual plantea que las especies de crecimiento lento (no-pioneras), que están adaptadas a vivir en ambientes de baja disponibilidad de recursos (por ejemplo, sotobosque o áreas con suelos pobres), invierten más en defensas contra los herbívoros. Las especies no-pioneras, resisten la herbivoría mediante altas concentraciones de sustancias químicas como los metabolitos secundarios que son más efectivas contra los herbívoros (Kursar y Coley, 2003). Entre los metabolitos secundarios más efectivos encontramos a los fenoles y dentro 39

de este grupo están los taninos, que hacen que las proteínas ingeridas del tejido vegetal no se puedan digerir (Mangan, 1988), otro grupo importante en la defensa contra la herbivoría son los alcaloides, se ha visto que este grupo puede interferir a nivel del ADN, ARN, así como también en la síntesis de proteínas y el transporte de membrana (activo y pasivo) (revisado en del-val y Boege, 2012), y finalmente están los terpenos, que tienen actividad repelente (Sinclair et al., 1988) y también tienen un rol impórtate en la polinización y la alelopatía (Gershenzon y Dudareva, 2007). Por otra parte, las especies de crecimiento rápido (pioneras), están adaptadas a ambientes con alta disponibilidad de recursos (por ejemplo los claros de bosque o suelos más fértiles) y no invierten en defensas (Coley et al., 1985; Connell y Slatyer, 1977; Smith y Smith, 2001). El crecimiento rápido de las especies pioneras implica un alto recambio foliar, por lo que presentan hojas con menor peso especifico y longevidad corta (King, 1994). En general, la estrategia de las especies pioneras para defenderse de la herbivoría es la tolerancia (Strauss y Agrawal, 1999), que es la capacidad que tienen las plantas para compensar el tejido removido por los herbívoros (Lennartsson et al., 1998, Paige y Whitham, 1987), sin que ello represente pérdidas en su adecuación. Los estudios que han comparado la herbivoría entre pioneras y no-pioneras muestran, en general, que las plantas pioneras presentan un mayor daño por herbívoros que las especies no-pioneras, lo que contrasta con los resultados de este trabajo (Tabla 3); Inga, el árbol no-pionero presento 4 veces más herbivoría que Cedrela, el árbol pionero. Un menor peso foliar por unidad de área (peso foliar específico) está asociado a una mayor palatabilidad, Cedrela presenta un menor peso foliar específico (55.75 gr m -2 ) en comparación con otras pioneras típicas como Heliocarpus appendiculatus (63.39 gr m -2 ) y 40

Tabla 3. Estudios de herbivoría en especies con historia de vida contrastante. Se muestra el ecosistema, país, hábitat, el número de especies utilizadas para el estudio o en su caso la especie y el promedio del porcentaje neto, la tasa o el índice de herbivoría ± el error estándar. Fuente Ecosistema, País Hábitat Especies Niveles de herbivoría (%) Este estudio Selva húmeda, Los Tuxtlas, México Plantaciones de restauración 1 pionera, Cedrela 1.93 ± 0.18 Casallas-Pabón et al., 2010 Sánchez-Ramos et al., 1999 De la Cruz y Dirzo 1987 Coley 1983 Selva húmeda, Reserva Forestal José Celestino Mutis, Colombia Bosque mesófilo de montaña Tamaulipas, México 1 no pionera, Inga 9.04 ± 1.02 Bosque maduro 1 pionera, Cedrela 2.22 ± 0.26 1 no-pionera, Inga 7.65 ± 1.37 Claros (perturbado) 10 pioneras 2.45 ± 0.27 Bosque maduro (conservado) 10 no-pioneras 1.12 ± 0.09 Estudio de cafetería 3 pioneras 9.50 ± 3.20 3 no-pioneras 3.40 ± 1.80 Selva húmeda, Los Tuxtlas, México Conservado 15 pioneras 10.00 Selva húmeda de Barro Colorado, Panamá 15 nómadas 9.00 13 no-pioneras 8.00 Conservado 22 pioneras 0.83 * 0.24 * 24 no-pioneras 0.97 * 0.04 * Arteaga 2006 Selva húmeda, La Paz, Bolivia Área abierta Cedrela odorata 0.44 ± 2.26 Paul et al., 2012 Selva húmeda, Provincia de Colon, Panamá Regeneración natural 0.48 ± 1.37 Perturbado 3 pioneras 2.62 ± 0.23 2 no-pioneras 2.60 ± 0.21 Índice de herbivoría * Tasa de herbivoría. Hojas jóvenes. Hojas maduras Los estudios de cafetería se hicieron ofreciendo a larvas de lepidópteros las hojas de las especies seleccionadas. 41

Cecropia obtusifolia (84.11 gr m -2, Martínez-Garza et al., 2013). Sin embargo, Cedrela presentó menor herbivoría en este trabajo en comparación con los niveles de herbivoría reportados para Heliocarpus (26.14±0.96%) en una selva secundaria estacional (Juan- Baeza, 2013) y en las plantaciones usadas en este estudio (22%) pero en plantade 2 años de edad (Mariano et al., 2008). Esta baja herbivoría en Cedrela, que es considerado un árbol pionero debido a sus tasas de crecimiento, puede deberse a la producción de metabolitos secundarios como los terpenoides que presenta una actividad insecticida frente un amplio espectro de insectos, y uno de los terpenoides más potentes que es la gedunina aislada de la corteza (Bevan et al., 1963 en Omar et al., 2007). La gedunina pertenece a una subclase de terpenoides, los denominados limonoides (tetranortriterpenos) (Omar et al., 2007). En plantaciones de Cedrela odorata en Panamá, esta especie tuvo un bajo número de insectos en comparación con otras especies evaluadas (Santos-Murgas, 2009) debido a la presencia de metabolitos secundarios. Los resultados de herbivoría para Inga en este estudio (8.40 ± 0.83%) es comparable con un trabajo en Colombia donde reportan que Inga sp. tuvo un índice de 1.6 que es equivalente a 6% de daño (Martínez-Pachon et al., 2010) y menor en comparación con un trabajo en Panamá donde reportan que Inga spectabilis tuvo un daño de alrededor de 13% (Brenes-Arguedas et al., 2006). En conclusión, aunque Cedrela es considerada pionera, su estrategia de defensa contra los herbívoros es mediante la resistencia química a base de terpenos, en lugar de la tolerancia como típicamente lo hacen las especies pioneras.