INSECTOS PLAGAS DEL NOPAL: COMO TOMAR DECISIONES CON UN ENFOQUE DE MANEJO INTEGRADO

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2 INSECTOS PLAGAS DEL NOPAL: COMO TOMAR DECISIONES CON UN ENFOQUE DE MANEJO INTEGRADO Jaime Mena-Covarrubias Programa de Entomología del Campo Experimental Zacatecas del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Km 20.5 Carr. Zacatecas-Fresnillo, C.P Calera, Zac. MÉXICO. Tel. (478) Introducción Correo-Electrónico: jmena@zacatecas.inifap.gob.mx El nopal tunero, Opuntia spp (Cactaceae) es parte primordial en la ideología y personalidad del pueblo mexicano, y es un icono del paisaje mexicano; se estima que se tienen unas 3,000,000 de hectáreas de nopaleras silvestres (1). El centro de origen del nopal está en la parte central de México y la región del Caribe (2), por lo que la mayor riqueza en diversidad de especies de esta planta esta en nuestro país, ya que se tienen 104 especies de Opuntias, de las cuales 34 son endémicas, y que representan mas del 50% de las especies de esta planta en el mundo (3). Sin embargo, como centro de origen de la planta, también es centro de origen de una gran cantidad de insectos especializados en aprovechar la fuente de alimento que representan los tejidos del nopal, afortunadamente, estos insectos plaga a la vez, están intrínsicamente relacionados con una gran diversidad artrópodos benéficos que mantienen sus poblaciones dentro de ciertos límites. El objetivo de este escrito es presentar la información generada recientemente, e integrarla con la publicada con anterioridad, para actualizar el conocimiento que se tiene sobre los insectos plaga de mayor importancia económica que atacan al nopal en México, además de presentar las alternativas de control, buscando ensamblar una estrategia de manejo integrado. Insectos de mayor importancia económica Noventa y dos especies de insectos que dañan al cultivo del nopal en Norteamérica se reportaban por primera vez a principios del siglo XX (4). Sin embargo, no todas las especies antes mencionadas alcanzan la categoría de insectos plaga en las plantaciones de nopal. Se tienen 18 insectos plaga que actualmente son de importancia económica ó potencialmente pueden convertirse en limitantes para la producción de tuna en México. Las especies de insectos plaga comúnmente encontradas en las plantaciones de nopal tunero, en la región del altiplano mexicano, son: el picudo barrenador, Metamasius (Cactophagous) spinolae (Gyllenhal), el barrenador o torito, Moneilema spp; la grana o cochinilla, Dactylopius opuntiae Lichtenstein; el gusano cebra, Melitara (Olycella) nephelepasa (Dyar); el gusano blanco, Laniifera (Megastes) cyclades (Druce); el minador del nopal, Marmara opuntiella Busck; el barrenador de la unión de las pencas del nopal, Metapleura potosi Busck; el trips, Neohyadatothrips (Sericothrips) opuntiae (Hood); picudo de las espinas, Cylindrocopturus biradiatus Champion; picudo de la penca, Gerstaeckeria spp; chinche gris,

3 Chelinidea tabulata (Burmeister); chinche roja, Heperolabops gelastops (Kirk); chinche del fruto, Narnia pallidicornis Stål y el barrenador de la penca del nopal, Aerotypia pleurotella Walsingham. Con menor frecuencia se han detectado las escamas, Diaspis echinocacti (Bouché) y probablemente Lepidosaphes sp, y dos gusanos barrenadores del fruto, probablemente del género Ozamia spp. Los insectos antes mencionados pueden: 1) atacar preferentemente plantaciones en desarrollo, como el gusano cebra, 2) plantaciones en producción, como el gusano blanco, 3) tanto plantaciones en desarrollo como en producción, como el picudo barrenador, 4) alimentarse exclusivamente de los troncos, las pencas o los frutos, como el gusano blanco, el picudo de la penca y los barrenadores del fruto Ozamia spp, respectivamente (Cuadro 1). Importancia del daño ocasionado por los insectos plaga del nopal La magnitud del daño ocasionado por un insecto plaga en un cultivo depende de dos factores clave: el tamaño de población plaga y el tipo de daño que resulta de la actividad de alimentación de dichos insectos. Un insecto que se alimenta directamente de la fruta a cosechar ocasiona un mayor daño que uno que utiliza las pencas como fuente de alimento, sin embargo, esto depende directamente de la densidad poblacional presente como lo demuestra el caso de los barrenadores del fruto, Ozamia spp, los cuales aunque dañan directamente la fruta, están presentes en tan bajas poblaciones que es difícil detectar frutos dañados en campo. Los insectos que se alimentan tanto de las pencas como de los frutos representan el mayor riesgo de perdidas, como sería el caso de la grana, el minador y el barrenador de la unión de las pencas (Cuadro 1). Los insectos barrenadores del tallo, como es el caso del picudo barrenador, donde el daño ocasionado por la larva, aunado al desarrollo de pudriciones que se desarrollan en los tejidos afectados por la misma, debilitan la estructura principal de sostén de la planta, por lo que es común observar la caída de brazos enteros y aún la planta completa, por lo que unos pocos insectos ocasionan la pérdida total de una planta entera. Este insecto ha sido considerado como el de mayor importancia económica para el cultivo del nopal en México (5,6,7); se reporta el caso de la captura de mas de 6,500 adultos, en tan solo dos días, en una comunidad en el valle de México (8). Sin embargo, actualmente en la mayor parte de las zonas productoras de nopal tunero es difícil detectar su presencia, lo que refuerza considerar un insecto plaga tanto en función de los daños que ocasiona como de la densidad poblacional en que se presenta. Una pérdida adicional que ocasionan los insectos que se alimentan del nopal es cuando las pencas dañadas por picudo de las espinas, picudo de la penca, gusano cebra y barrenador de la unión de las pencas son mas afectadas por las temperaturas frías durante el invierno. Otro aspecto a considerar es el daño cosmético que ocasionan algunas de los insectos plaga del nopal, como el minador, M. opuntiella. La larva del minador hace pequeñas minas en la cáscara de la tuna antes de que se forme la flor; ese tejido afectado se magnifica a medida que la tuna crece; sin embargo, el peso del fruto (173.7 ± 4.2 vs ± 3.7 g), o el dulzor del mismo (10.1 ± 0.2 vs 10.6 ± 0.2 g Brix) en frutos sanos vs dañados por minador, respectivamente, no son reducidos 66

4 significativamente por este insecto plaga (de hecho las tunas tienden a ser mas dulces), pero para el productor, el que el 74% de sus frutos estén dañados por minador (muestra de 655 frutos del cv Burrona, en la comunidad de La Estrella, Pinos, Zacatecas, el día 5 de agosto del 2003), representa una pérdida de casi tres cuartas partes de su cosecha, por un daño en la cáscara del fruto (lo primero que hace un consumidor de tunas es quitar la cáscara para tirarla al suelo). Cuadro 1. Insectos plaga que dañan al nopal tunero en el altiplano mexicano. INSECTO PLAGA PLANTACIONES EN DESARROLLO PLANTACIONES EN PRODUCCIÓN DAÑAN EL TRONCO DAÑAN LAS PENCAS DAÑAN LOS FRUTOS Picudo barrenador Picudo de las espinas Gusano cebra Grana Trips Gusano blanco Picudo de la penca Moneilema Chinche gris Chinche roja Chinche del fruto Minador Barrenador de la unión de las pencas Barrenador de la penca Escama Diaspis? Escama? Lepidosaphes Barrenadores del fruto, Ozamia spp sitio preferido de alimentación por el estado de desarrollo que normalmente ocasiona el daño de mayor importancia económica. es un punto intermedio entre y ocasionalmente puede alimentarse en esta parte del nopal. Una de las áreas mas desprotegidas en el estudio de los insectos plaga del nopal es determinar la relación que existe entre la población de insectos presentes y el daño que ello representa para la planta. En primer lugar, el nopal es una planta perenne que puede producir tunas por muchos años, y por tanto una evaluación de daños que solo considere el impacto durante el año de estudio será muy deficiente. Por ejemplo, una colonia de gusano blanco en el transcurso de ocho meses hace un túnel por la parte central de los brazos del nopal hasta llegar a la penca madre, ese año la planta puede producir una cosecha de fruta normal; sin embargo, a medida que el árbol crece, el peso mismo de la 67

5 planta hace que dos, tres o cuatro años después de ocurrido el daño, se rompa el brazo afectado, comúnmente hasta cerca de la penca madre, con lo que se pierde parte del área productiva de la planta, y lo más importante, esta pérdida deberá multiplicarse por cada año que dure la vida productiva del árbol. Como manejar los insectos plaga del nopal: casos específicos El objetivo central en el manejo de los insectos plaga del nopal es obtener el máximo grado de control de la población plaga, cuando ésta haya ocasionado el mínimo de daño al cultivo; en otras palabras, realizar las acciones mas efectivas de control con oportunidad. Esta oportunidad está en función de conocer cuándo se presenta el estado del insecto plaga más susceptible de ser controlado al agente / producto y método a usar (el lugar preciso, en el momento adecuado); en otras palabras, se necesita información. A continuación se presentan algunos casos para ejemplificar el cómo tomar mejores decisiones de control de las plagas del nopal, teniendo como premisa el uso de información sobre la biología y ecología de los insectos plaga que lo atacan. 1. Picudo de las espinas, Cylindrocopturus biradiatus (Champion) La destrucción de las yemas de flor o fruto, por las larvas, es el daño más importante ocasionado por el picudo de las espinas, pero, la eliminación de los adultos es una de las tácticas de control mas utilizadas. Una recomendación frecuente es, realizar el control de estos adultos durante los meses de abril y mayo (9,10,11), o mayo a junio (12). Sin embrago, ello implica que el productor debe decidir en un rango de 60 días, cual es el momento oportuno para hacer la aplicación de insecticidas (eliminar la mayor población plaga cuando ocasione el menor daño al cultivo). El problema para la decisión del productor es, que no se da información adicional que permita precisar la fecha para realizar el control Cuándo está sobre el nopal la mayor población de picudo de la espina Lo mejor es eliminar los adultos del picudo de las espinas una vez que han emergido de las pencas dañadas, estado más susceptible al control químico de este insecto plaga. La emergencia de los adultos se detecta fácilmente en campo, al revisar semanalmente durante los meses de abril a junio, las pencas atacadas el año anterior; lo que se busca son los orificios de salida que hacen los adultos de este insecto. La emergencia de los adultos en Pinos, Zacatecas inició el 10 de marzo, el 50 % se tuvo para el 3 de mayo, el 75 % para el 28 de mayo, y el 100 % se observó el 9 de junio del 2003 (Figura 1) Cuándo se tiene el daño menor por picudo de las espinas Si el daño de mayor importancia económica por picudo de la penca lo hacen las larvas, entonces se debe de evitar que los adultos pongan sus huevos (de los cuales nacen las larvas al cabo de 7 a 10 días). Para ello debe tenerse presente que, primero, los adultos de este insecto plaga utilizan pencas 68

6 nuevas, que miden al menos unos 20 a 25 cm largo, para poner sus huevos; segundo, los adultos, tienen que aparearse para iniciar la puesta de huevos, en Pinos, Zacatecas esta actividad se observó que inició hasta el 3 de junio (en esa fecha también ya se observaron daños de alimentación de los adultos en las pencas tiernas); tercero, para el 24 de junio ya se tenía un promedio de 22 yemas dañadas por penca (para el caso de tuna naranjona, se tiene un promedio de 23 yemas dañadas por penca, aunque se ha observado que puede llegar hasta 40 por penca; en pencas de tuna cristalina se han contado hasta 48 yemas destruidas, en tanto que en el cultivar burrona han sido un máximo de 33, esto en el área de Pinos, Zacatecas). Al integrar la información de la emergencia, con los daños causados por el picudo de las espinas, se puede concluir que la época oportuna para realizar la eliminación de los adultos, fue la primer semana de junio del Esta fecha cambia un poco año con año, así, en el año 2002 fue la última semana de mayo Integración de otros métodos de control La eliminación de las pencas dañadas por picudo de las espinas (control cultural) es un método efectivo para reducir sus efectos negativos en las plantaciones de nopal. Cuándo se debe realizar el control cultural? El momento adecuado para eliminar pencas dañadas por el picudo coincide con la época de poda invernal (diciembre a febrero) ya que aun no inicia la emergencia de los adultos (lo que ocurre normalmente a partir de la segunda semana de marzo) y ya no se tienen oviposiciones nuevas (en noviembre es común encontrar larvas de primer instar). Qué hacer con las pencas cortadas? Un error común de varios productores, es dejar tiradas las pencas dentro de la huerta, o cuando más, sacarlas a la orilla de la misma, lo cual nulifica el efecto de esta poda sanitaria, ya que el adulto del picudo de las espinas vuela, por lo que cuando emerge durante las siguientes semanas, invadirá de nuevo la plantación de nopal (además, debajo de estas pencas se desarrollan otros insectos plaga, como lo muestra la revisión de 10 pencas tiradas en la localidad de Jaulas de Abajo, Pinos, Zacatecas en las cuales se encontraron: 17 larvas de picudo barrenador, 1 larva de barrenador del nopal, Moneilema spp, y 20 larvas y 27 pupas del barrenador de la unión de las pencas, Metapleura potosi, entre otros). Algunos productores rastrean el suelo para tratar de incorporar las pencas podadas, pero ellos mismos indican que es hasta que las pencas se llenan de humedad (al iniciar las lluvias de verano) que se pueden romper con facilidad e incorporarse al suelo; en estas fechas ya emergieron el 100 % de los adultos, y por tanto el método pierde efectividad. Lo correcto es enterrar, quemar o dar como alimento al ganado, las pencas podadas durante los meses diciembre a febrero. 69

7 PORCIENTO DE EMERGENCIA DIA JULIANO Figura 1. Descripción del período de emergencia del picudo de las espinas, Cylindrocopturus biradiatus en nopal cultivado en Pinos, Zacatecas, durante el año INIFAPZacatecas. Dónde realizar las acciones de control? Debido a que el adulto del picudo de las espinas vuela, uno de los focos de infestación son huertas vecinas atacadas por este insecto. Sin embargo, algunas especies de nopales silvestres también son un sitio donde se reproducen estos picudos, especialmente el nopal cardón, Opuntia streptacantha Lemaire. El inicio, 50, 75 y 100 % de emergencia de los adultos del picudo de las espinas se retrasó un promedio de 15 días en el nopal cardón (Figura 2), respecto al nopal cultivado (Figura 1), aunque el comportamiento de emergencia es prácticamente el mismo. Por lo tanto, la estrategia para manejar las poblaciones de picudo de las espinas requiere: a) tener información acerca del período de emergencia de los adultos, para precisar su fecha de control; b) el control cultural debe realizarse entre los meses de diciembre a febrero y es fundamental que las pencas podadas sean destruidas de inmediato; y c) las acciones de control contra este insecto plaga requieren llevarse a cabo en huertas vecinas atacadas y se debe de poner atención especial a los nopales silvestres, ya que ellos son un foco de infestación importante, por lo que requieren que esas acciones de control también se lleven a cabo al mismo tiempo en dichas áreas. 70

8 PORCIENTO DE EMERGENCIA DIA JULIANO Figura 2. Descripción del período de emergencia del picudo de las espinas, Cylindrocopturus biradiatus en nopal cardón, Opuntia streptacantha en Pinos, Zacatecas, durante el año INIFAP Zacatecas. 2. Picudo de la penca del nopal, Gerstaeckeria spp Gerstaeckeria spp es un insecto plaga que daña al nopal al ocasionar pudriciones, que aparecen durante el invierno, en diversos puntos de las pencas que se desarrollaron en el verano anterior. Estos daños surgen como consecuencia de las celdas de alimentación creadas por la larva de este picudo cuando se alimenta de los tejidos internos de la penca (es común encontrar 8 12 celdas por penca) (13). La biología de este picudo es muy similar a la del picudo de las espinas: tiene una generación por año, los adultos emergen de las pencas dañadas a principios de la primavera, las larvas se desarrollan sobre pencas nuevas, los adultos son un objetivo primordial de las acciones de control (14), y para decidir cuándo controlar estos adultos, se sigue una metodología similar de cuantificación de la emergencia de los mismos. Sin embargo, existe información adicional sobre la biología del picudo de la penca que es de vital importancia en la toma de decisiones para su control: a) los adultos son de hábitos nocturnos (durante el día permanecen enterrados en el suelo), y b) los adultos no vuelan (15). Por lo anterior, las acciones de control se deben llevar a cabo al atardecer, y si se tienen marcados los sitios previamente dañados por este insecto, las acciones de control se pueden dirigir solo a estos lugares, ya que la dispersión del insecto es limitada por su incapacidad para volar. 3. Gusano cebra, Melitara (Olycella) nephelepasa (Dyar) 71

9 Gusano cebra es una de las plagas de mayor importancia para las plantaciones de nopal durante sus primeros tres años de desarrollo, y también, es un buen candidato para ejemplificar la utilidad de conocer información clave sobre su biología y ecología en el diseño de la estrategia de control. M. nephelepasa es un insecto que tiene dos generaciones por año, información determinada tanto en Zacatecas (16), como en otras partes del país (17). El estado adulto es una palomilla gris oscura, de hábitos nocturnos que es atraída por la luz artificial. La información que faltaría es cuándo aparecen los adultos del gusano cebra; trabajos realizados por el INIFAP en el área de Pinos, y Genaro Codina, Zacatecas, indican que éstos se presentan durante los meses de marzo a junio y de agosto a noviembre (18), por lo que la utilización de lámparas de luz para su control se deben prender durante estos meses. Este insecto pone sus huevos sobre las espinas del nopal, en paquetes que van desde 1 hasta 8, con un promedio de 3.0 ± 1.1 (51 muestras revisadas de la localidad de Genaro Codina, Ojocaliente, Zacatecas). El control cultural, dirigido a eliminar las larvas antes de que dejen la penca dañada para pupar en el suelo (cerca de la penca madre), se debe realizar durante los meses de diciembre a marzo y de mayo a julio (los daños de gusano cebra son mas evidentes a medida que crece la larva y se aproxima el momento de dejar la penca dañada) (19). Finalmente, el control químico de la larva se debe de realizar cuando se encuentran en sus primeros estadíos de desarrollo, por tres razones: a) el 80 % del daño lo ocasionan las larvas de los dos últimos estadíos, b) es más difícil matar una larva de mayor tamaño; estudios realizados con el gusano Spodoptera sp reportan que mientras se requerían sólo 5 nanogramos (ng) de insecticida para matar al estadío 2, se necesitaban 500 ng para destruir el estadío 4, una dosis 100 veces mayor (20), y c) el gusano cebra pasa sus primeros tres estadíos cerca de la superficie de la penca, donde es más fácil que entre en contacto con los residuos de la aspersión de insecticida (21). Algunas observaciones finales Los insectos plaga del nopal tienen varios enemigos naturales que mantienen sus poblaciones dentro de un cierto rango, lo que permite que los daños ocasionados por las mismas sean menores. Por lo tanto, un primer paso en tratar de implementar un manejo integrado de plagas es saber identificar y diferenciar los insectos plaga de los benéficos, para posteriormente precisar la época del año en que se presentan en mayor abundancia. De manera general se puede decir que durante el invierno los enemigos naturales de las plagas del nopal no se encuentran activos sobre las plantas, y por tanto son poco afectados por la aplicación de insecticidas de amplio espectro, por el contrario, durante los meses de agosto a octubre, se tiene la mayor actividad de los insectos benéficos y por tanto se debe de evitar el uso de insecticidas no selectivos en estos meses (en algunos lugares del país, es común que los tuneros apliquen un insecticida después de cosechar la fruta, lo cual coincide con estos meses, y por tanto lo único que se logra es reducir las poblaciones de esta fauna benéfica). 72

10 Otro aspecto importante a considerar son los nopales silvestres como hospederos de plagas y enfermedades que atacan a los nopales cultivados, por ejemplo, el nopal cacanapo (Opuntia lindheimeri) tiene un 60 % más de insectos plaga que el nopal cultivado (O. ficus indica); el nopal cardón (O. streptacantha) alberga un 20 % más de insectos plaga que el nopal cultivado (22). Por otra parte, las dos especies plaga de cochinilla mas comunes en México (Dactilopius opuntiae y D. ceylonicus) tienen 26 y 30 especies de nopales del género Opuntia como hospederos, respectivamente; la palomilla del nopal, Cactoblastis cactorum) un insecto plaga que puede invadir nuestro país en los próximos años, puede atacar 29 especies de Opuntias; la escama Diplacaspis echinocacti tiene 34 hospederas cactáceas (23). Además de la diversidad de especies de insectos presentes en las plantas de Opuntia, de la plasticidad que tienen algunos de estos insectos para atacar un gran número de especies de nopal, y de la sincronía con la que se desarrollan sus poblaciones en plantaciones silvestres y cultivadas (como se mostró anteriormente con el picudo de las espinas), en México se estima que las poblaciones silvestres de Opuntia ocupan cerca de 3,000,000 de hectáreas, que comparadas con las 360,000 hectáreas cultivadas para la obtención de fruta, forraje y nopalito (24), representan una relación 10 a 1, es decir, las plantaciones silvestres son una de las fuentes más importantes de insectos plaga y benéficos que invaden las huertas de nopal, y por tanto el entendimiento de las relaciones con su fauna insectil son clave en el manejo integrado que se lleve a cabo en los nopales cultivados. Sin embargo, esas nopaleras silvestres también son una fuente valiosa de genes de resistencia contra las plagas y enfermedades del nopal, en muchos casos producen frutos que sirven de alimento a las comunidades rurales, y parte de la fauna que habita los ecosistemas del semidesierto, además de servir como una barrera de protección contra la perdida de suelo y agua, por lo que siempre se debe tener en mente estos beneficios para tomar las mejores decisiones respecto a su manejo. Literatura revisada 1. Soberón, J. J. Golubov, and J. Sarukhán The importance of Opuntia in Mexico and routes of invasion and impact of Cactoblastis cactorum (Lepidoptera: Pyralidae). Fla. Entomol. 84: Russell C. and P. Felker The prickly pears (Opuntia spp. Cactaceae): a source of human and animal food in semiarid regions. Econ. Bot. 41: Bravo-Hollis, H. H Las Cactáceas de México. Vol. 1. Universidad Nacional Autónoma de México, 743 pp. 4. Hunter, W. D., C. F. Pratt, D. J. Mitchel The principal cactus insects of the United States. United States Department of Agriculture Bureau Entomology Bulletin, 113: Dodd, A. P The biological campaign against prickly pear. Commonwealth Prickly Pear Board, Brisbane, Australia. 117p. 6. García, M.T Principales plagas del nopal en el Valle de México. Fitofilo 47:

11 7. Mann, J Cactus-feeding insects and mites. Bulletin of the United States National Museum 256: Ibídem. 9. Badii, M. H. y A. E. Flores Prickly pear cacti pests and their control in México. Florida Entomologist 84 (4): García Op. cit. 11. González Gaona, E Factores de mortalidad natural de picudo de la espina, Cylindrocopturus birradiatus Champs. (Coleptera: Curculionidae). Memorias del XXXVI Congreso Nacional de Entomología, del 5 al 6 de Noviembre de 1998, Ciudad Victoria, Tamaulipas. Pp Méndez, G. S Principales plagas del nopal. In G. Esparza F. y S. Méndez G. (eds). Aportaciones técnicas y experiencias de la producción de tuna en Zacatecas Memorias. SECAM, Morelos, Zac., 9-10 junio de pp Mena, C. J Manejo integrado de las plagas del nopal. Avances de investigación dentro del proyecto Optimización de los procesos productivos del nopal (Opuntia spp) en función de su competitividad y sustentabiidad en Zacatecas. INIFAP Zacatecas. Documento interno. 14. Mena Op. cit. 15. O Brien, C.W A taxonomic review of the genus Gerstaeckeria North of México (Coleoptera: Curculionidae). Annals of the Entomological Society of America 63 (1): Mena Op. cit. 17. Sánchez Borja, M Insectos plaga del nopal verdura en Milpa Alta Distrito Federal. Memorias del XXXVI Congreso Nacional de Entomología y XXVIII Congreso Nacional de Fitopatología, del 15 al 18 de junio del 2001, ITESM Campus Querétaro, Qro. pp Mena Op. cit. 19. Ibídem. 20. Anónimo Técnica de aplicación y biología. Ciba-Geigy, Basel, Switzerland. 6.21: 12p. 21. Mena Op. cit. 22. Moran, V.C Interactions between phytophagous insects and their Opuntia hosts. Ecological Entomology 5: Ibídem. 24. Zimmermann, H.G., M. Pérez, J. Goluvob, J. Soberón y J. Sarukhán Cactoblastis cactorum, una plaga de muy alto riesgo para las Opuntias de México. Biodiversitas 6 (33):