Manejo Forestal y Vida Silvestre, Universidad Técnica Nacional.

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1 Alimentación e identificación de murciélagos frugívoros que utilizan tres especies de plantas para elaborar tiendas, en un bosque muy húmedo pre montano. Manejo Forestal y Vida Silvestre, Universidad Técnica Nacional. Elaborado por: Carlos Cruz Morales 1 y Olman Cubero Espinoza 2, andrescm1989@hotmail.com 1, olmancube@hotmail.es 2 Tutor: Olivier Chasoot, ochassot@cct.or.cr

2 RESUMEN Un porcentaje muy alto de las semillas que se dispersan en los bosques tropicales son trasladadas por murciélagos frugívoros. Algunos de estos animales durante el proceso de alimentación llevan los frutos a hojas modificadas que utilizan como tiendas para refugiarse. Estas tiendas son modificaciones en hojas a base de cortes en los nervios hechos por ellos mismos, hasta el punto de formar una carpa, y allí pueden consumir los frutos fuera del alcance de depredadores. Sin embargo, este comportamiento ha sido poco estudiado. Además, no se han identificado las especies de plantas que son utilizadas como refugio, las especies de murciélagos que las utilizan y los frutos que comen. Por ello investigamos cuáles especies de murciélagos se refugiaban en plantas de Asplundias sleeperae (Cyclantaceae), Bactris herrerana (Arecaceae) y Philodendron tenue (Araceae), y si tenían preferencia en la utilización de ellas según la especie de planta o el sitio donde esta se encontrará. También, determinamos cuáles frutos forman parte de su dieta. Nuestro sistema de muestreo consistió en caminar por el bosque, buscando tiendas en las plantas de interés y en las cuales se encontraran murciélagos, o bien si presentaban residuos de frutos consumidos por murciélagos. Bajo las tiendas colocamos una parcela de 0.50m 2 para así poder colectar las semillas. Encontramos que Artibeus watsoni fue la especie que habitaba las tiendas en las plantas estudiadas y su dieta estuvo compuesta principalmente por frutos de Ojoche (Brosimunutili utile; Moraceae), Chonta (Socratea exorrhiza, Arecaceae), Cedro maría (Calophyllum brasiliense, Clusiaceae) y Cerillo (Symphonia globulifera, Clusiaceae). Suponemos que existen otras especies de murciélagos que utilizan distintas especies de plantas para construir tiendas para refugiarse, ya que en el campo se observaron otras plantas modificadas y esta registra la presencia de otros Chiropteros con este habito. Además la alimentación de A. watsoni podría variar de acuerdo a la disponibilidad de frutos durante el año, ya que en el estudio la semillas de B. utile fueron altamente abundantes pero no de preferencia por los murciélagos. Se reflejo una selección en los sitios para alimentarse y para el refugio diurno, cerca de fuentes de agua y en lo alto de colinas respectivamente. No obstante el estudio se realizo en un periodo corto de invierno con únicamente 3 especies de plantas como variables.

3 INTRODUCCION: La dispersión de semillas ha sido durante muchos años un tema de gran interés para los naturalistas, ya que de esto depende el ciclo de vida de las especies arbóreas y todavía existen importantes lagunas, las cuales deben de ser llenadas (Wilson, y Traveset 2000). La propagación de semillas puede efectuarse por medio de una fruta o un grupo de frutas, las cuales garantizan al progenitor la supervivencia de su especie, dando como recompensa alimento a quien se encargue del proceso (Willson y Traveset 2000). La dispersión de semillas por vertebrados es una actividad común en los bosques tropicales (Loayza. et al 2006). Debido a la presencia de hábitats muy variados en ambientes tropicales se estima que entre el 50% y 90% de los árboles y arbustos en los trópicos requieren de animales para poder dispersar sus semillas, obteniendo como resultado bosques con una alta diversidad de frugívoros vertebrados (Loayza. et al. 2006). Un grupo importante de frugívoros son los murciélagos, quienes consumen frutos y dispersan semillas de un gran número de especies vegetales (Melo et al. 2009). Debido a su abundancia y diversidad representan el 22% de todos los murciélagos neotropicales (Rodríguez-Herrera 2009). El género frugívoro Artibeus es sumamente diverso y abundante en los bosques tropicales por eso se cree que son importantes dispersores (Melo et al. 2009). Algunos murciélagos construyen tiendas en hojas de plantas para refugiarse, las cuales utilizan por algunos días (Rodríguez. et al 2007). Estas construcciones son utilizadas para descansar durante el día, o bien para alimentarse en horas de la noche llevando la comida consigo hasta la tienda y consumirla protegidos de sus depredadores. Esto generalmente causa que los murciélagos dejen restos de frutos bajo el refugio (Rodríguez. et al 2007). El objetivo de este estudio fue estudiar los residuos de frutos de la alimentación de murciélagos que utilizan tiendas, para determinar cuáles frutos están consumiendo, y averiguar si tienen preferencias en cuanto a la utilización y ubicación de las tiendas. Una vez encontradas las tiendas se recolectaron las semillas para identificarlas. Teniendo el registro de las semillas, los individuos en tiendas se capturaron para ser identificados.

4 MATERIALES Y METODOS: El estudio se realizó en el Refugio de Aves los Cusingos del Dr. Alexander Skutch, en Quizarrá, San Isidro de Pérez Zeledón, San José, el cual cuenta con una extensión de 78 hectáreas, en las faldas del Parque Binacional La Amistad a una altura de 755msnm y ubicado en las coordenadas N y O El sitio cuenta con un bosque primario y secundario muy húmedo premontano, una temperatura promedio anual de 21 C y una precipitación de 3000mm, esta zona de vida se extiende a lo largo de las cordilleras, en ambas vertientes, existiendo una gran variedad de condiciones edáficas (Quesada 2007). Caminamos por el bosque buscando plantas de Asplundias sleeperae Grayum & Hammel (1982), (Cyclantaceae), Bactris herrerana Cascante (1470), (Arecaceae) y Philodendron tenue K. Koch & Augustin (1986), (Araceae). Registramos las plantas efectivamente usadas, y las señas de esto fueron tiendas en las cuales se encontrarán murciélagos o bien presentaran residuos de frutos consumidos por murciélagos. Debajo de estas tiendas colectamos las semillas (si las habían) siempre y cuando no estuviesen enterradas o descompuestas (debido a que pueden estar en ese sitio antes de la planta) además colocamos trampas de 50cm x 50cm sobre el suelo, hechas de láminas de plástico con desniveles hacia el centro para así recoger las semillas que soltaban los murciélagos después de comer el fruto. Las semillas que colectamos las identificamos, y cuando no fue posible la identificación las colocamos en una cama de germinación, la cual consistió en un área delimitada con tierra bajo condiciones favorables para la germinación de las estas. Los muestreos de datos se realizaron un día a la semana en cada sector, para un total de cinco días semanales en cinco sitios diferentes (Norte, Oeste, Sur, Este y sector central). Analizamos los datos mediante métodos estadísticos paramétricos, como Chi cuadrado de Homogeneidad para probar si las especies de murciélagos tienen preferencias en cuanto a los frutos que consumen y la tienda que utilizan, ANDEVA para analizar la variación entre los frutos que consumen las especies de murciélagos, Correlación lineal para probar si existe relación entre el número de plantas y el numero de semillas por sitio. Entre otros análisis.

5 RESULTADOS: Registramos 56 tiendas con señas de utilización por murciélagos, y de las cuales 11 refugiaban a 25 individuos; todos de A.watsonii. Bajo estas tiendas colectamos 452 semillas: 236 de Brosimun utile, 106 de Socratea exorrhiza, 99 de Calophyllum brasiliense y de 11 de Symphonia globulifera semillas. Cuadro 1.Cantidad de semillas encontradas bajo plantas con tiendas de murciélagos A. watsoni en el Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio, Promedio de Cantidad de plantas Familia Nombre científico Cantidad de semillas semillas en plantas Desviación estándar 37 = 66% Cyclantaceae Asplundias sleeperae ,5 13,1 17 = 30% Arecaceae Bactris herrerana 61 3,6 3,5 2 = 4% Araceae Philodendron tenue 3 1,5 2,1 La cantidad de semillas debajo de las especies de plantas no fue diferente (F = 2.678; gl = 2/53; P = 0.078) (Cuadro 1). 2% Brosimun utili 22% Socratea exorrhiza 23% 52% Calophyllum brasiliense Symphonia globulifera Figura 1. Porcentaje de semillas encontradas bajo las plantas de Asplundias sleeperae, Bactris herrerana,philodendron tenue en el Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-julio 2013.

6 Cantidad de especies de semillas Debido a la diferencia en la frecuencia de las especies de semillas, la semilla más abundante encontrada bajo las tiendas fue B. utile con 236 semillas equivalente al 52% (t = 228,12; gl = 3; P= 0.001), seguido por S. exorrhiza con 106 semillas y en tercer puesto C. brasiliense, con 99 semillas. (Figura 1). Después de la sexta planta muestreada los registros se mantuvieron constantes con 3 especies de semillas, hasta la planta número 32 donde se añadió una especie nueva (Figura 5) y terminando la toma de datos con un total de 4 especies. Las especies de semillas aparecieron en el siguiente orden: 1B. Utile, 2 C. brasiliense, 3 S. exorrhiza y por último la S. globulifera (figura 2) Plantas monitoreada Figura 5.Curva de acumulación de especies de semillas encontradas bajo plantas de A. sleeperae, B.herrerana, P. tenue en el Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio Los murciélagos no presentan preferencias en su alimentación con respecto a las semillas encontradas (F=0.30; gl=3/84; P=0.82).La desviacion estandar de todas las especies de semillas refleja la posibilidad de encontrar muchas o ninguna semilla en cualquier planta (Figura 3).

7 Cantidad de semillas Cantidad de semillas Brosimun utili (236 Socratea exorrhiza semillas) (106 semillas) Calophyllum brasiliense (99 semillas) Semillas bajo plantas Symphonia globulifera (11 semillas) Figura 3. Promedio (+ desviación estándar) de semillas encontradas bajo plantas de A. sleeperae, B. herrerana, P. tenue en el Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio Asplundias sleeperae (37 Plantas) Bactris herrerana (17 Plantas ) Plantas Philodendron tenue (2 Plantas ) Brosimun utili Socratea exorrhiza Calophyllum brasiliense Symphonia globulifera Figura 4. Cantidad de las cuatro especies de semillas, encontradas bajo las plantas de A.sleeperae, B.herrerana,P.tenue en el Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio 2013 La proporción de semillas no fue diferente entre las especies de plantas (X2 = 7.00; gl = 6; P=0.32), A.sleeperae fue la planta donde encontramos las 4 especies de semillas, pero esta fue la planta más abundante en el sitio (más del 66% son plantas de esta especie) mientras que en P.tenue representada por 2 plantas encontramos 3 semillas de 2 especies. (Figura 4) Cuadro 2. Distribución de la cantidad de semillas y plantas en los sitios del bosque del Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio 2013.

8 Cantidad de semillas Sitio Cantidad de plantas Cantidad de semillas Porcentaje de plantas Porcentaje de semillas Extensión de finca % 28% Quebrada Cusingos % 42% Quebrada el llano % 22% Sendero de investigación % 6% Sendero Naturalista % 1% Brosimun utili Socratea exorrhiza Calophyllum brasiliense Symphonia globulifera Sitio Figura 5. Distribución de semillas, en 5 sitios diferentes en el bosque del Refugio de Aves Los Cusingos, Pérez Zeledón, Costa Rica. Junio-Julio El sitio con mayor presencia de plantas y semillas fue Quebrada Cusingos, con el 38% de las plantas y el 42% de las semillas totales (Cuadro 2). La distribución de semillas en los sitios fue diferente (X2=126.59; gl=12; P<0.001) Las semillas de la especie S. globulifera sólo se encontraron en el sitio Extensión de finca ; y en el Sendero naturalista solo registramos 6 semillas de las 452 totales (Figura 3). La cantidad de semillas y la cantidad de plantas en los sitios no se correlacionaron (r= 0.82, P=0.09).No siempre los sitios con mas plantas fueron los que ofrecieron más

9 semillas. Además, pocas plantas tenían muchas semillas (Cuadro 2); y las plantas que refugiaban murciélagos generalmente estaban con pocas o ninguna semilla. DISCUSION En 11 tiendas diferentes encontramos 25 individuos únicamente de la especie A watsoni; en el estudio solo se tomaron en cuenta 3 especies de plantas, durante los muestreos, se logro observar otras especies de plantas modificadas por lo que suponemos que algunas de ellas también pueden ser utilizadas por otras especies de murciélagos, ya que en los Cusingos se han capturado otras especies de Chiroteros con hábitos similares. Durante el muestreo obtuvimos el 75% de las especies de semillas muy rápidamente, en la planta 6 se llego a este porcentaje, y en la planta 32 completamos las cuatro especies totales. Afectado evidentemente por el método de muestreo donde colectamos los datos por zonas sistemáticamente o simplemente porque la ultima especie que fue S, globulifera, estaba llegando al punto de maduración de sus frutos en ese momento. Encontramos que las semillas más abundantes de las cuales se alimentan los murciélagos, son las de B. utile, sin embargo esto no representa preferencias en su alimentación. Sencillamente podría coincidir con la alta oferta de B. utile. Que a su vez es muy abundante en el sitio, induciendo una fuente de alimentación importante para los murciélagos en esta época del año, donde la mayoría de las hembras encontradas estaban preñadas. S. globulifera fue la semilla menos abundante, probablemente a que este árbol no presenta una fructificación sincronizada con sus congéneres. Las plantas de A.sleeperae fueron las más abundantes efectivamente utilizadas por los murciélagos durante este estudio, (66% de las plantas fueron de esta especie), esto puede deberse al tamaño de estas plantas, a la cantidad de anchos foliolos que poseen y que pueden ser modificados como también a los hábitos ribereños que presentan estas plantas. Lo que ofrecería a los murciélagos más protección en cuanto a los factores climáticos y un sitio más accesible durante la noche. Pero la especie de planta no afectó sobre la cantidad de semillas que se encontraron bajo ella, por lo tanto no podemos garantizar una preferencia en su utilización.

10 No se encontró relación entre la cantidad de plantas por sitio y la cantidad de semillas que ahí se colectaran, debido a que en sitios con pocas plantas colectamos muchas semillas y sitios con muchas plantas obtuvimos pocas semillas. Extensión de finca, Quebrada Cusingos y Quebrada Los Llanos fueron los sitios donde se colectaron más semillas y presentaron características ambientales similares, (laderas muy cerca de fuentes de agua). Esta preferencia se puede justificar a que utilizan las fuentes de agua como rutas de paso durante las noches para alimentarse, de una manera más eficiente, sin tener que esquivar muchos obstáculos, confirmando que los murciélagos prefieren tener tiendas para alimentarse y tiendas para refugiarse en el día, evitando ser encontrados por residuos de alimento que los delaten. Las condiciones ambientales de los lugares donde se ubicaban las tiendas de refugio diurno se caracterizaron por ser en lo alto de colinas o en sitios semi planos, con pocos registros de semillas bajo sus tiendas en el momento que fueron divisados. En el único sitio que recolectamos S. globulifera fue en Extensión de finca, un total de 11 semillas, esto puede estar ligado a las características de fructificación no sincronizada que presenta esta especie, probablemente con un individuo cerca de este sitio. CONCLUSIONES Los murciélagos que utilizan tiendas de A. sleeperae, B. herrerana, P. tenue, en el refugio de Aves Los Cusingos son de la especie A. watsoni, recurriendo a tiendas de alimentación en sitios cercanos a fuentes de agua donde transportan frutos de B. utile, S. exorrhiza, C. brasiliense y S. globulifera.

11 BIBLIOGRAFIA Melo, F. P. L., Felipe, Bernal Rodríguez-Herrera, Robin L. Chazdon, Rodrigo A. Medellín, y Gerardo G. Ceballos2009. Small Tent-Roosting Bats Promote Dispersal of Large-Seeded Plants in a Neotropical Forest. BIOTROPICA 41(6): Loayza, A. Rios, R. y Larrea-Alcázar, M Resource availability and diet of frugivorous bats at Tunquini Biological Station, Bolivia. Herbario Nacional de Bolivia (LPB), Instituto de Ecología, Casilla Quesada, R IX congreso nacional de ciencias, exploraciones fuera y dentro del aula, Instituto Tecnológico de Costa Rica. Los bosques de Costa Rica. 10 p. Rodríguez, B. Medellín, R. y Timm, R Murciélagos neotropicales que acampan en hojas. 19 p. Santo Domingo, Heredia, Costa Rica. Willson, M y Traveset, A The Ecology of Seed Dispersal Terrace Place, Juneau, Alaska, USA; Institud Mediterrani Estudi Avancats (CSIC-UIB), Esporles, Islas Baleares; España.

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