Remanentes de bosque de roble en la vereda Capilla (Villa de Leyva - Boyacá).

Transcripción

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2 Remanentes de bosque de roble en la vereda Capilla (Villa de Leyva - Boyacá).

3 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA GERMAN D AMAT G PROFESOR ASOCIADO, INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA DIRECTOR MARIBEL PINZON BIOLOGA PROFESORA CATEDRA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA CO-DIRECTORA TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial para optar al título de BIÓLOGO FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGIA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Bogotá, D.C. Junio de 2002

4 NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución N o 13 de julio de 1946: "La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de de grado".

5 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA APROBADO: GERMAN AMAT MARIBEL PINZON Biólogo Msc. Bióloga PROFESOR ASOCIADO PROFESORA CATEDRA UNIVERSIDAD JAVERIANA INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA UNIERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA CO-DIRECTORA DIRECTOR CARLOS RIVERA R DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA JURADO RODULFO OSPINA DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA JURADO

6 INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA) EDUARDO CARLO AMAT GARCIA APROBADO: ANGELA UMAÑA DECANO ACADEMICO LUZ MERCEDES SANTAMARIA DIRECTOR DE CARRERA

7 Este trabajo esta especialmente dedicado a Cecilia, Domingo, German y Zoila. a ellos gracias por brindarme lo mejor de sus corazones.

8 AGRADECIMIENTOS Deseo agradecer a todas las personas e instituciones que hicieron posible la realización de este trabajo - Dr. German Amat y a Luis Guillermo Henao por la valiosa dirección y asesoria de este trabajo. Además por haberme dado la oportunidad de explorar sobre la ecología de estos dos grandes taxones. - A Maribel Pinzon por su colaboración y la co-dirección de este estudio. - Instituto Alexander Von Humboldt (en especial Fernando Gast y Yaneth Muñoz) por haberme permitido desarrollar la parte de laboratorio en sus instalaciones en Villa de Leyva, y la utilización de sus equipos. - A todas las personas de Entomología del Instituto Humboldt encabezadas por el Profesor Fernando Fernández, Diego Campos, y asistentes de laboratorio por haberme permitido aprender acerca del oficio entomológico, además de su ayuda. - Al Programa Nacional de Transferencia de Tecnología Agropecuaria (Pronatta) del Ministerio de Agricultura, por la financiación del proyecto en el cual esta enmarcado este trabajo de grado. - A Santiago Grillo por su valiosa colaboración en el análisis estadístico, a Angélica Ruiz por la ayuda en la determinación de muestras fúngicas y a Andrea Olaya por su ayuda durante todas las fases del estudio. - A doña Vitelvina Espitia, Jailer y sus hermanitas, a don Germán Borras por su especial cortesía durante la fase de campo en la vereda Capilla. - A mi familia por su apoyo incondicional en todas las etapas de este trabajo - A todos los amigos y conocidos que de una u otra forma estuvieron directamente relacionados con este trabajo.

9 TABLA DE CONTENIDOS Pág. 1. INTRODUCCION MARCO TEORICO Interacción hongo-insecto El hongo como microhábitat Estrategia de fungivoria de los insectos Dimensión temporal de la interacción Dimensión espacial de la interacción ANTECEDENTES JUSTIFICACION OBJETIVOS Objetivo General Objetivos específicos MATERIALES Y METODOS Área de estudio Localización Clima y precipitación Vegetación Fase de Campo Colecta de hongos Fase de Laboratorio Determinación taxonómica de insectos y hongos colectados Cría de insectos Análisis de la información Relación especies-abundancia Riqueza esperada Indices de riqueza, diversidad y dominancia Relación precipitación-hongos-diversidad de insectos Selección de hospederos Amplitud de la dieta alimenticia Categorías Tróficas Relación disponibilidad de recurso-diversidad de insectos Relación área-especies. 33 vi

10 Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos Patrones de sucesión de la entomofauna RESULTADOS Caracterización de los insectos asociados Abundancia Relación especies-abundancia Riqueza esperada Categorías tróficas Caracterización de los hongos hospedantes Abundancia de hongos macromicetos Relación especies-abundancias Riqueza esperada Relación precipitación-hongos-insectos Interacción insecto-hongo selección de hospederos Amplitud de dieta Relación disponibilidad del recurso-diversidad de insectos Relación área-especies Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos patrones de sucesión de la entomofauna DISCUSION Ensamblaje de la comunidad de insectos asociados a hongos Ensamblaje de la comunidad de hongos hospedantes de insectos Modelos espacio-temporales resultantes de la interacción insecto-hongo modelo trófico resultante de la interacción insecto-hongo CONCLUSIONES RECOMENDACIONES REFERENCIAS ANEXOS vii

11 1. INTRODUCCION Hongos e insectos hacen parte del grupo de organismos megadiversos del planeta (Cowell & Coddington 1994) y entre ellos existe una variada gama de relaciones, desde los hongos entomopatogenos cuya dependencia es obligatoria por insectos como recurso alimentario, hasta la estricta dependencia de los insectos por hongos con el mismo fin (Wilding 1989). El consumo de alguna estructura fúngica como micelio, cuerpos fructíferos y esporas por un insecto se define como micofágia (Lawrence 1989), La micofágia es la principal relación que se establece entre insectos y carpóforos de macromicetos, también es la encargada de moldear las características de la interacción entre estos dos grandes taxones, en carpóforos especialmente del phyllum Basidiomycotina se ha caracterizado una fauna particular de insectos micófagos principalmente representada por los ordenes Díptera y Coleóptera. Algunos autores consideran este patrón de alimentación como una situación análoga con la herbivoría. Hanski (1989) plantea similitudes y diferencias, desde el punto de vista de los insectos entre plantas y hongos, la inmovilidad, presencia de sustancias toxicas y falta de defensas físicas son condiciones similares en estos dos tipos de sustratos. Sin embargo la escasa duración temporal y los impredecibles patrones espaciales en los hongos hacen que los insectos Micófagos se vean enfrentados a problemas muy diferentes, estas condiciones afectan la ecología y evolución de los insectos asociados (Ashe 1987, Leschen 1994). Se destaca las claras diferencias entre la fauna de insectos Agaricales y Aphylloporales hongos cuya persistencia temporal y consistencia física son muy diferentes, como característica general acerca de la selección de sus hospederos cabe mencionar que los insectos asociados a hongos exhiben un alto grado de generalismo (Hanski 1989). La mayoría de trabajos se han dirigido a estudiar la diversidad de especies integrantes de esta relación, y en algunos casos la estructura poblacional y algunas relaciones ecológicas como competencia, predación, parasitismo (Guevara & Dirzo 1999). Si tenemos en cuenta 10

12 que en los trópicos las comunidades biológicas son altamente ricas en especies y que el papel de los insectos es esencial en estudios sobre biología tropical (Janzen 1970). Además de la falta de información de esta interacción en estas regiones; se esboza aquí una de las primeras aproximaciones al conocimiento de las comunidades de insectos asociados a hongos en nuestro país, se consideran algunos factores bióticos y abióticos que afectan la dinámica de esta relación, teniendo como especial recurso la micota en bosques de roble, bosque que son altamente ricos en macromicetos especialmente agaricales (Mueller & Halling 1995). 11

13 2. MARCO TEORICO Cualquiera que sea la definición de biodiversidad, este concepto incluye todas o cada una de las jerarquías de la organización biológica (genes, individuos, poblaciones, especies, comunidades, ecosistemas), una de las tradicionales medidas de diversidad en un contexto ecológico es la que engloba principalmente dos componentes: variedad y abundancias relativas de las especies (Magurran 1988). Atendiendo a estas variables, el problema se enfoca directamente en las propiedades de la comunidad en cuestión. Estudios de la relación insecto-hongo han centrado especial interés en la identificación de la diversidad de insectos que componen estas asociaciones, esto se debe a que son comunidades claramente definidas (Klimaszewski y Peck 1987). De esta forma se delimita nuestra comunidad; como el grupo de especies de insectos que mantienen algún tipo de relación o asociación con los cuerpos fructíferos de hongos Macromicetos. Una de las definiciones mas aceptadas de comunidad es la que incluye la presencia de poblaciones de especies que se encuentran juntas en espacio y tiempo (Begon 1995). Los investigadores interesados en la ecología de comunidades centran su atención en el modo de distribución de las agrupaciones de especies y en la forma como están influenciadas por las interacciones entre las mismas especies o los factores abióticos que las rodea. Así el estudio de la ecología de comunidades ofrece instrumentos teóricos y experimentales convenientes para aproximarse al conocimiento de esta interacción ecológica. 2.1 INTERACCION HONGO-INSECTO En este trabajo el uso de la palabra hongo hace referencia exclusivamente al estado reproductivo de macromicetos que llevan a cabo su reproducción por medio de carpóforos o cuerpos fructíferos. 12

14 En los macromicetos se ha caracterizado una fauna particular de insectos, existe registros de algún tipo de relación para 13 ordenes, entre los principales Coleóptera con 47 familias, Díptera con 44 familias e Hymenoptera con 9 (Hammond y Lawrence 1989). Los hongos ofrecen una variada gama de recursos aprovechada por los insectos, gracias a esta oferta se establecen diferentes tipos de relaciones. Los insectos pueden utilizar el hongo con fines alimenticios, reproductivos, de refugio y ocasionalmente para buscar presas. Varios autores han designado con el nombre de Micetócolos a los insectos que mantienen una determinada relación con hongos, y dependiendo el grado de asociación se clasifican en tres diferentes categorías: Micetobiontes, Micetófilos y Micetóxenos (Scheerpeltz y Hofler 1948, Graves 1960, Klimaszewki y Peck 1979), otros autores los clasifican en cuatro: fungívoros primarios, secundarios, detritívoros y predadores (Bruns 1984, Navarrete 1997, Koomonen 2001) estos últimos separan los detritívoros y depredadores en categorías diferentes, es común encontrar en trabajos recientes una mezcla entre estas dos categorizaciones esto se debe principalmente a la fauna local asociada. Micetobiontes o fungívoros primarios: Insectos cuya asociación es obligatoria y dependen de los cuerpos fructíferos para llevar su ciclo de vida, además de lugar de abrigo y oviposición; por lo general se encuentran en todos los estados de maduración del carpóforo. Esta relación obligatoria no implica que sea especialista, muchos micetobiontes están relacionados con un amplio rango de especies fúngicas (Lawrence 1973). Micetófilos o fungívoros secundarios: Insectos cuya dependencia por lo hongos no es absoluta, también se pueden encontrar en otros microhábitats como excremento o materia orgánica en descomposición. Este tipo de insectos usualmente se encuentran en estados intermedios de desarrollo del carpóforo. Se reconocen dos tipos de Micetófilos con base en sus hábitos alimentarios depredadores o saprófagos. Depredadores: entomófagos y parasitóides de otros insectos micetócolos. 13

15 Saprófagos o Detritívoros: insectos que además de hongos se alimentan de materia en descomposición. Micetóxenos: a esta categoría pertenecen los insectos que ocasionalmente se encuentran en los carpóforos, no es clara la relación con estos o con otros insectos micetócolos por lo general utilizan el hongo como refugio temporal. 2.2 EL HONGO COMO MICROHÁBITAT Los Hongos ofrecen características particulares muy variables como hábitat para insectos, disponibilidad temporal, espacial y diferentes estados de maduración cuentan como las propiedades más importantes (Hanski 1989). La consistencia y persistencia del recurso permiten agrupar los hongos en dos grupos bien definidos, los hongos carnosos de un relativo corto tiempo de vida (Ej: Agaricales) y por otra parte los leñosos que tienen un periodo de existencia mas largo (Ej: Aphylloporales) la tabla 1 resume las principales características de los hongos como microhábitat. Tabla 1. Principales atributos de los hongos macromicetos como microhábitats Característica Descripción Tamaño Generalmente pequeño (Volumenes de Cm 3 ). Distribución Aleatoria, en algunas ocasiones agregada Densidad en un parche Baja ( bajo numero de individuos por unidad de área) Duración Corta en hongos carnosos (en Agaricales desde dias hasta meses) Larga en hongos leñosos (en Aphylloporales desde meses hasta años) Esta naturaleza afecta profundamente la ecología de la fauna asociada, además de las historias evolutivas de algunos grupos. Algunos coleópteros micófagos que llevan su ciclo de vida en carpóforos carnosos tienen un desarrollo larval mucho mas acelerado aproximadamente de 3 a 14

16 11 días, mientras los que se encuentran asociados a hongos persistentes que pueden tardar de 16 a 72 días, muy posiblemente esto refleja una adaptación ante la naturaleza efímera del hábitat además se enfrentan a diferentes presiones y sus respuestas exhiben patrones bien definidos en el uso de este recurso (Ashe 1987). Esta característica temporal y el lugar especifico en el hongo donde los insectos se alimentan inciden en algunos aspectos etológicos; los comportamientos anti-depredaror muestran una clara evidencia, especies de coleópteros que se alimentan en la superficie externa del hongo parecen tener comportamientos más elaborados que aquellas que se alimentan en el interior. La protección de los huevos esta correlacionada con la alimentación en hongos leñosos persistentes, al igual que la existencia de algún cuidado parental. La pupación ocurre en el hongo sólo para especies que viven en hongos duraderos mientras que la pupación de especies que se relacionan con hongos efímeros se lleva en el suelo (Leschen 1994). El desarrollo del hongo desde su aparición hasta su total descomposición presenta etapas durante las cuales el tejido fúngico sufre cambios en sus características físicas y químicas, como también cambia su fauna asociada (Klimaszewki y Peck 1986). algunas especies de insectos muestran una preferencia por los diferentes estados, esta tendencia depende del tipo de relación que el insecto busca del recurso (Hanski 1989) de esta manera puede haber un recambio de especies a manera de sucesión ecológica. 2.3 ESTRATEGIAS DE FUNGIVORIA DE LOS INSECTOS Este patrón alimenticio se puede considerar análogo a la interacción entre insectos fitófagos y sus plantas hospederas, aunque se reconocen algunas diferencias (Hanski 1989). El daño ocurrido por el insecto fitófago puede ser tal, que conduzca a la búsqueda de alguna defensa por parte de la planta, lo que muy posiblemente y a lo largo de la historia desencadene en una relación coevolutiva (Haukioja 1980). Por otra parte el daño causado por un insecto micófago no afecta significativamente la producción y dispersión de esporas, objetivo principal de un cuerpo fructífero (Hackman & Meinander 1979). Por el contrario algunos dípteros en búsqueda de lugar para la oviposición y como consecuencia del contacto pueden llegar a 15

17 favorecer la dispersión de esporas (Hackman & Meinander 1979). Otra diferencia con las plantas vasculares es la variabilidad y poca predicción temporal y espacial de los hongos, estos factores se discutirán mas adelante en como patrones espacio-temporales. De acuerdo con el habito alimenticio los insectos Micófagos están mas estrechamente relacionados con los saprófagos que con los herbívoros (Martin et al 1981), regularmente es mas común encontrar insectos saprófagos o coprófagos alimentándose de estructuras fúngicas que herbívoros. Hackman y Meinander (1979) contemplan una posible tendencia evolutiva de algunos grupos de dípteros por estos hábitos alimenticios, posiblemente algunas especies de saprófagos ocasionalmente se alimentaban de tejido fúngico en descomposición para luego especializare en hábitos Micófagos y por tanto exhibir marcadas tendencias por la preferencia hacia este sustrato. 2.4 DIMENSION TEMPORAL DE LA INTERACCION Los patrones temporales de esta relación, incluyen diferentes escalas de tiempo, desde la duración de un hongo, que fluctua de días a semanas hasta la estacionalidad de las especies (fenología) y la dinámica de producción de carpóforos que comprenden largos periodos de tiempo (Hanski 1989). Cada una de estas variaciones en la disponibilidad del hongo como recurso condiciona de alguna manera el uso por parte del insecto, los patrones espaciales a menor escala se pueden ver reflejados en los procesos de sucesión de especies. Los de mayor escala abarcan las fluctuaciones poblacionales de los insectos que mantienen una relación más estrecha (Wilding et al 1989). Es en este punto donde los factores ambientales juegan un papel decisivo en la ecología de esta asociación si tenemos en cuenta que el desarrollo de los hongos esta condicionado por características de humedad, temperatura, calidad del suelo y hojarasca, entre otros. 16

18 2.5 DIMENSION ESPACIAL DE LA INTERACCION La distribución espacial de los hongos condiciona la aparición de insectos con hábitos micófagos; aunque su aparición es azarosa, para este caso en el que la mayoría de hongos son simbiotróficos con algunas especies de árboles, podría asegurarse la presencia tanto de hongos como insectos asociados a lo largo de una amplia escala temporal en lugares con características definidas. Una escala espacial mas reducida de esta interacción es la que corresponde a la localización de la oviposición y por consiguiente la distribución de las larvas en el carpóforo. Algunas especies del género Pegomya (Diptera:Anthomidae) han especializado su localización en el estípite mientras que un numero considerablemente mayor de dípteros utilizan varias partes del píleo, o el interior de las lamelas (Hanski 1989). Es posible que la agregación espacial de los hongos también condicione la presencia de insectos no se tiene información acerca de este factor sobre los insectos asociados. La relación del tamaño del hongo y la riqueza de especies de insectos asociados no ha sido un tema muy común en estudios sobre esta interacción, sólo se conoce una relación positiva entre estas variables gracias al trabajo con micro artrópodos asociados a hongos de O connel & Bolger (1997). 3. ANTECEDENTES Este tipo de interacción ha sido principalmente estudiada en Europa, en menor proporción se ha llevado a cabo estudios en Norteamérica (Bruns 1984) y México. Los primeros estudios enfocaron principalmente sus objetivos en la descripción de la fauna de insectos asociados a hongos (Pielou & Verna 1966, Graves & Graves 1966). En 1973 Lawrence después de hacer la revisión de la familia Ciidae (grupo de coleópteros encontrados 17

19 comúnmente en hongos leñosos) propone las posibles causas de la selección de hospederos en esta interacción. Uno de los estudios clásicos en esta temática fue el realizado por Hackman y Meinander (1979) en Finlandia, donde describen la importancia de los dípteros como plagas de hongos comestibles además de proveer valiosa información ecológica de esta relación. Estudios como el de Klimaszewki y Peck (1987) amplían el conocimiento de esta interacción y proponen un patrón de sucesión de insectos en hongos polyporaceos. Hanski (1989) genera la mayor información ecológica, compila varios trabajos y expone sus ideas sobre selección de hospederos, ecología de poblaciones, caracterización y funcionalidad de gremios de insectos fungívoros e importancia económica de estos. En 1994 Leschen establece correlaciones entre comportamientos de coleópteros micófagos, encuentra que los comportamientos larvales más diversos y conspicuos son los comportamientos anti-depredador; principalmente explicados por la persistencia del hongo. En los últimos años la relación insecto-hongo ha centrado principal interés por encontrar respuestas sobre los factores que modelan las comunidades como son la repartición del recurso, agregación espacial, competencia interespecífica y organización de sus niveles tróficos (Yacovlev 1992, Komonen 2001). Llama la atención la ausencia de información encontrada en la literatura para esta asociación en el trópico (Hammond y Lawrence 1989). Para Colombia Gutierrez (1998) reporta 25 familias de insectos asociados a Agaricales en el departamento de Antioquia. 4. JUSTIFICACION Trabajos dirigidos a investigar en dinámicas de poblaciones y comunidades, en historias de vida de insectos, competencia interespecifica, selección de hospederos, diversidad genética evolución de componentes químicos, entre otros, pueden encontrar en este tipo de interacción una alternativa adecuada para el estudio de estos temas (Hanski 1989). 18

20 Nuestra situación de país megadiverso hace importante estudiar la temática ecológica, es prácticamente desconocida la diversidad de insectos asociados a cuerpos fructiferos de macrohongos y aun menos conocidas las dinámicas de estas comunidades, el presente trabajo representa una de las primeras aproximaciones al conocimiento de esta interacción desde el punto de vista de la ecología de comunidades y uno de los primeros aportes para el estudio funcional de está en el neotrópico. Algunos grupos de insectos pueden representar una amenaza para los cultivos comerciales de hongos, esperando la proyección de estos como alternativa alimentaría para el hombre, en especial en nuestro país, se abre camino hacia el conocimiento de los mecanismos y dinámicas que rigen esta asociación y así su posible manejo. 19

21 4. OBJETIVOS 4.1 OBJETIVO GENERAL Caracterizar y estudiar la estructura, composición y funcionamiento de la comunidad de insectos asociados a macromicetos en bosques de roble (Quercus spp) de la región de Iguaque, Boyacá. 4.2 OBJETIVOS ESPECIFICOS Estudiar la composición, riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados a hongos macromicetos en bosques de Roble (Quercus spp). Determinar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso alimentario y su relación con el ensamblaje de la comunidad de insectos micófagos. Determinar el efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados. Determinar el efecto del tamaño del hongo sobre la riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados. Establecer un modelo de sucesión de las especies en la comunidad de insectos asociados a hongos macromicetos, y caracterizar sus patrones micro temporales en la interacción. 20

22 6. MATERIALES Y METODOS 6.1 AREA DE ESTUDIO Localización El área de estudio se localiza en los 5 39 y 5 42 LN y y LO, a una altura de 2700 m. Esta situada en la vereda Capilla, municipio de Villa de Leiva, Boyacá, Colombia (Figura 1), limita con el sector noroccidental del Santuario de Fauna y Flora de Iguaque; esta región hace parte de la zona de amortiguación del parque. Figura 1. Localización del área de estudio para el reconocimiento de insectos asociados a hongos macromicetos. 21

23 6.1.2 Clima y Precipitación La región de Villa de Leyva presenta tres diferentes tipos de unidades climáticas: zona seca, zona subhúmeda y zona húmeda, (Schutze 1999). El área de estudio pertenece a la zona subhúmeda, donde predomina un régimen bimodal con dos picos de precipitación y una marcada temporada seca (Figura 2) Precipitación-mm Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Figura 2. Precipitación promedio mensual en el área de estudio (estación Arcabuco, Fuente: Ideam 2001.) El promedio anual de precipitación es de 1760 mm registrado para 19 años, las épocas de mayor precipitación son marzo-abril y octubre-noviembre siendo el mes mas lluvioso Noviembre (220 mm). La temporada seca corresponde a los meses de julio y agosto siendo agosto el mes mas seco (54 mm). La precipitación en el área; esta condicionada a las masas de nubes provenientes de la cuenca media y baja del río Suárez y del valle del Magdalena, las cuales ascienden hasta la región y descargan torrenciales lluvias (Schutze 1999). 22

24 Figura 3. Régimen de lluvias en el área de estudio (Estación Arcabuco, , Fuentes: Ideam 2001) En la primera temporada lluviosa de 2001 (Figura 3), época que coincide con la del muestreo, marzo y abril no alcanzan sus valores normales de lluvia y en general el año presenta valores muy bajos de precipitación, exhibiendo el mes más seco de los últimos 9 años (Agosto con 9 mm) Vegetación Siguiendo la clasificación de zonas de vida propuesta por Holdridge, el área corresponde a la zona de vida Bosque Húmedo Montano Bajo (BhMB), el paisaje se compone de formaciones vegetales de pajonales y de matorrales cuya vegetación arbustiva esta dominada por Maclania rupestres, Escallonia murtilloides (tibar) Senecios spp, Gaiadendrum sp y Bucquetia glutinosa. La vegetación arbórea esta dominada Clusia spp y Roble Quercus spp. La presencia de formaciones herbáceas y arbustivas dominadas por una cobertura de pastizales obedece en gran parte a la acción reiterada del fuego, tala y siembra de Pino y 23

25 eucalipto, que a través de la historia fueron desplazando los bosques nativos de Roble. (Schutze 1999). El área de estudio comprende pequeños remanentes de estos bosques principalmente asociaciones Roble-Aliso (Quercus spp- Alnus spp), Roble-Encenillo (Querqus spp- Weinmania tomentosa) y Roble- Guaques (Quercus spp-clusia sp) localmente conocidos como Robledales; el paisaje se mezcla con áreas de reciente ocupación y transformación en donde las principales actividades económicas son los cultivos de Papa y ganadería de leche. Se presentan otras actividades agrícolas de subsistencia como el cultivo de maíz, cebolla, arveja, y en menor grado uso de la tierra para pastoreo y cría de ovejas (IGAC 1989). 6.2 FASE DE CAMPO Colecta de hongos Durante el periodo comprendido entre noviembre de 2000 y julio del 2001 se realizaron 12 salidas de campo con muestreos en una área control de robledal de aproximadamente 10 ha. Durante los recorridos de muestreo se colectaron los carpóforos o cuerpos fructíferos de macromicetos encontrados, la duración por cada salida de campo varió dependiendo la cantidad de carpóforos encontrados, (aproximadamente 1 hora por salida) Para cada carpóforo se utilizó un envase plástico con el fin de no dejar escapar los insectos asociados. El esfuerzo de muestreo se midió en minutos recorridos a lo largo del área control. 6.3 FASE DE LABORATORIO El mismo día del muestreo y en el menor tiempo posible se procede a separar los hongos en cuatro categorías dependiendo su estado de desarrollo (Tabla 2). Una vez separados los hongos se completó la información con el examen de las muestras, características físicas, color, altura, diámetro del píleo, presencia y número de insectos, el número de muestraza fecha y algunas otras observaciones (anexo 1). 24

26 En la preparación de las muestras de hongos se disectó una parte del carpóforo, esta se introdujo en un sobre de papel y se secó en horno para muestras botánicas a una temperatura aprox. de 25ºC, este manejo permite la preservación de la muestra para su posterior determinación taxonómica. Tabla 2. Descripción de cada estado de desarrollo en los carpóforos de hongos macromicetos (Modificado de Navarrete, 1977). Estado de desarrollo Descripción física Estado I Carpóforos inmaduros, con el píleo poco extendido y el himenio en ocasiones cubierto por el velo. Fase previa a la maduración. Estado II Carpóforos maduros. Píleo extendido. Fase de liberación de esporas por primera o única vez. Estado III Carpóforos en descomposición después de la liberación de esporas. Húmedos o secos. 25

27 Estado IV Carpóforos en descomposición, húmedos o secos formando parte de los componentes del suelo. Los insectos adultos se preservaron en alcohol al 70%. Los carpóforos infestados de larvas se llevaron a las cámaras de cría, para el monitoreo de su crecimiento y desarrollo (Figura 4). Figura 4. Insectos asociados a macromicetos: selección de larvas a partir de carpóforos Determinación taxonómica de los insectos y hongos colectados. Para la determinación taxonómica de los insectos se utilizaron las siguientes claves: Mc alpine (1981) para Drosophilidae, Clhoropidae, Phoridae, Muscidae, Scatopsidae, Tachinidae, Psychodidae, Ceratopogonidae; Lane (1948), Mc Alpine (1981) y Papavero (1978) para Mycetophilidae; Mc Alpine (1981) y Amorin (1992) para Sciaridae; Ashe (1998) para Staphylinidae y Borror (1981) y Lawrence (1999) para las demás familias de Coleóptera. 26

28 Los fragmentos de cuerpo fructífero fueron examinados en busca de estructuras microscópicas que permitieran revelar su identidad. Observaciones de esporas de hongos 100 aumentos al microscopio, permitieron el reconocimiento de grandes grupos, familias y géneros. Ocasionalmente se consideraron otras estructuras que facilitaron la determinación a especie cuando el examen de las esporas no lo permitía. La identificación micológica se basó en morfología de esporas (forma, tamaño, ornamentación, grosor de la pared) de esporas, cistidios, elementos de la cutícula o hifas de la trama de las lamelas, También se realizó un tratamiento con KOH al 2-5% y se observaron las respuestas de reacción química del material fúngico frente al reactivo Melzer con anotaciones del color final. El hidróxido de potasio permite reembeber las estructuras, que han sido colapsadas en el proceso de secado; el reactivo de Melzer, compuesto de yodo, reacciona de tres formas diferentes: si no existe reacción o sólo se dan amarillos, se dice que la estructura es inamiloide (la mayoría); si la reacción es al rojo, es dextrinoide (p. ej., las esporas de Rozites); y si es azul negruzco, amiloide (p. ej., las esporas de los rusuláceos). La identificación de agaricales se hizo a nivel de género siguiendo la diagnosis de Singer (1986) Cría de insectos Las cámaras de cría se componen de recipientes de vidrio de boca ancha con una capa aséptica de tierra negra (hasta formar una capa de aprox. de 2 cm.); esta con el fin de albergar los insectos que después de alimentarse del tejido fúngico buscan suelo para seguir su desarrollo al estadio de pupa. El montaje se cubre con una malla de nylon, o un tapón de espuma (Figura 5). Cada hongo se localizó en el interior sobre la capa de tierra, y se cerró herméticamente con la malla o el tapón; el montaje se almacenó en un lugar oscuro y relativamente seco, debido al comportamiento fotofóbico de las larvas y para evitar la contaminación por hongos. 27

29 Periódicamente se revisaron las cámaras de cría para extraer los nuevos adultos que emergían; estos se registraron, cuantificaron y posteriormente se preservaron en alcohol al 70%. Cada cámara se mantuvo por dos meses después de su montaje. Figura 5. Insectos asociados a macromicetos; Fase de Laboratorio. Cámaras de cría para el monitoreo del desarrollo del los insectos. Luego de determinados los insectos se creó una base de datos con información acerca de fecha de colecta, estados de desarrollo del hongo, insectos asociados a cada muestra y abundancias. 6.4 ANALISIS DE LA INFORMACION Relación Especies Abundancia. Para determinar la estructura de la comunidad a partir de las distribuciones de abundancia de las especies se organizó la información del número de individuos por especie en clases de abundancia y se realizó un gráfico de rango abundancia en escala logarítmica. Los datos resultantes para la comunidad fueron procesados para verificar su ajuste a los siguientes modelos: 28

30 Log Normal: S(R)= So exp(-a 2 R 2 ), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la izquierda y derecha de la curva simetrica, So= número de especies en el octavo modal, y a=(2α2) 1/2 Series Logarítmicas: S/N = (1 x)/x (-Ln (1 x)); donde S = α[ -Ln (1 x)] N = número total de individuos y α = N(1 x)/x Log Normal: S(R)= So exp(-a 2 R 2 ), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la izquierda y derecha de la curva simétrica, So= número de especies en el octavo modal, y a=(2σ 2 ) 1/2 Palo quebrado: S(n) = [S(S 1)/N] (1 n/n) S-2, donde S(n) es el numero de especies en la clase de abundancia con n individuos. Para establecer el modelo de abundancia al cual se ajustaban los datos, fueron realizadas sus respectivas pruebas de bondad de ajuste Χ 2, esta metodología básicamente prueba si las frecuencias observadas están suficientemente próximas a las esperadas que podrían ocurrir conforme a la H o, en este caso H o = los datos muestreados se ajustan al modelo de distribución de abundancias Riqueza Esperada Para calcular el numero de especies esperadas en la comunidad se utilizo estimadores no parametricos Chao 1 y Chao, ACE estimador de riqueza de especies basado en la abundancia e ICE estimador de riqueza de especies basado en la incidencia (Coddington 2000). Se utilizo el programa estadístico EstimateS 6.0 b (Cowell 2000) que adopta un algoritmo para estimar el promedio de la tasa a la cual las especies han sido colectadas. Finalmente se construyó la curva de acumulación de especies, además de los modelos gráficos derivados de Chao1, Chao2, ICE y ACE generados por el programa. Se interpreto el comportamiento de la curvas de especies observadas, de únicos (singletons), de duplicados (dobletons) y el 29

31 calculo de los estimativos no parametricos para deducir que tan representada esta la entomofauna y la micota con el muestreo en este estudio Índices de Riqueza, Diversidad y Dominancia Para medir la riqueza y la diversidad de especies tanto de insectos como de hongos se empleó el programa estadístico sp divers.bas incluído en el programa Statistical Ecology (Ludwig & Reynolds, 1989) que calcula los índices de riqueza de Margalef (D mg ) y Menhinick (D mn ), el índice de abundancia de Shannon (H ) y el índice de dominancia de Simpson.(D) Estos estimadores pueden dar una idea de la relación Riqueza, dominancia y abundancia-especies en la comunidad. Las fórmulas de los índices usados son: Margalef: D Mg = (S 1) / Ln (N) (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde N es la abundancia y S es el numero de especies. Menhinick: D Mn = S / N (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde S = Número de especies. Shannon: H = - p i Ln p i (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde p i = n i /N; n i = Número de individuos de la especie i, y N = Número de individuos totales. Simpson: D = s i = 1 p abundancia de la especie i. 2 (Ludwig & Reynolds, 1988, ) donde pi es una proporción de la i Para comparar la riqueza de esta fauna con otros trabajos similares se utilizó la metodología de rarefacción (Simberloff citado por Stiling 1996), se comparó la riqueza obtenida por Gutiérrez (1998) en bosques de roble en Antioquia, Whertheim et al (2000) para bosques deciduos y de confieras en Dwingelderveld-Holanda y Hackman y Meinander 1979 en Finlandia, para un tamaño de muestra de 2000 individuos. Rarefacción: E(s)= i=1 s [1-((N-N i /N)/(N/n))] (Stiling 1996) 30

32 Donde E(s) es el numero esperado de especies en la muestra enrarecida, n es el tamaño de muestra estándar (para este caso 2000 individuos) N es el numero total de individuos en la muestra ha enrarecer, y N i es el numero de individuos de la iesima especie. En la formula las expresiones (N-N i /N) y (N/n) corresponden a una combinación Relación precipitación-hongos-diversidad de insectos La presencia de cuerpos fructíferos esta relacionada principalmente con la humedad disponible en el suelo, además de la calidad del mismo y cantidad de hojarasca. Para evaluar el efecto de la precipitación en la abundancia de hongos se comparó el valor de precipitación los siete días antes de la colecta y el número de carpóforos encontrados para el día del muestreo, por medio del coeficiente r de correlación de Pearson se estableció la relación entre el número de hongos presentes y los valores de precipitación. Este mismo análisis se aplicó para evaluar el efecto del número de hongos sobre la entomofauna así: comparación del número de hongos por día de colecta y la cantidad de insectos asociados a estos. Igualmente se aplicaron índices de correlación para evaluar la relación entre los valores de precipitación y la abundancia de insectos Selección de Hospederos Con el propósito de establecer las relaciones entre insectos-hongos y la preferencia de hospederos, se cuantificó las frecuencias de las familias de insectos encontrados en las diferentes familias de hongos hospederos (anexo Nº6) y se realizó un análisis de correspondencia simple. El análisis de correspondencia nos permite hacer una descripción de los perfiles o distribuciones condicionales en la relación insectos-hongos representadas en un plano factorial, este modelo grafico sugiere que la proximidad entre puntos; se puede interpretar como dependencia estadística, esta metodología nos permite obtener información acerca de la relación entre hongos hospederos e insectos asociados. 31

33 A partir de las cuantificaciones obtenidas del análisis de correspondencia se aplicó un análisis de clusters, el cual congrega a hongos e insectos en grupos, de tal forma que sea homogénea la distribución dentro de los grupos y muy heterogénea entre grupos Amplitud de la dieta alimenticia La amplitud de la dieta entre morfoespecies de insectos fue calculada como i 2 p i B = 1/ donde p i es la fracción de individuos de la especie de insectos en el hongo i (Southwood 1978) B se incrementa con la diversidad de hongos en la cual el insecto ha sido encontrado, de manera se pretende evaluar la existencia de competencia interespecífica por el hongo como recurso alimenticio. El sobrelapamiento de dietas entre pares de familias de insectos fue calculado como α = MIN p p ) en donde P xi es la proporción del xy i ( xi, yi taxón x en el hongo i y MIN(p xi, p yi ) es la mínima relación de p xi y p yi Categorías Trófica Según las preferencias por el hospedero, el grado de dependencia por el hongo y su permanencia en este durante su desarrollo, la entomofauna se dividió en cuatro categorías tróficas: Fungívoros primarios: insectos cuya asociación con el hongo es obligada, exhiben una leve preferencia por algunos grupos de hongos, tienden a presentarse en los primeros estadios del hongo aunque es común también encontrarlos en estados mas desarrollados de maduración Fungívoros Secundarios: Insectos cuya asociación no es del todo dependiente; se encuentran principalmente en los últimos estados de desarrollo del hongo especialmente cuando este inicia su proceso de descomposición. 32

34 Detritívoros: se alimentan de una amplia variedad de material orgánico en descomposición incluyendo hongos, al igual que los fungívoros secundarios, se encuentran en los últimos estados avanzados de desarrollo del hongo. Predadores: este grupo se alimenta principalmente de los individuos inmaduros de los grupos anteriormente descritos; en esta categoría se incluyen los insectos que conforman el último escalón de la cadena trófica incluyendo insectos parasitóides Relación Disponibilidad del recurso - Diversidad de insectos Para evaluar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso sobre la riqueza y abundancia de insectos, se comparó el número de hongos encontrados para cada día de colecta con la riqueza y abundancia a través de un análisis de varianza y el test de de medias de Duncan. Se proponen tres categorías de disponibilidad de hongos por día de colecta: Bajo nivel de disponibilidad: menos de 20 hongos el día de la colecta. Mediano nivel de disponibilidad: de 20 a 40 hongos el día de la colecta. Alto nivel de disponibilidad: mas de 40 hongos el día de la colecta Relación Área - Especies de Insectos Teniendo en cuenta el modelo clásico área-especies (Mac Arthur & Wilson 1967) en el que se relaciona el tamaño de una isla y su número de especies, se evaluó la relación entre el tamaño del carpóforo y la riqueza de especies de la entomofauna presente Se calculo el volumen aproximado del hongo teniendo en cuenta el diámetro del píleo y la altura del estípite como si este fuera un cilindro, a este valor se le resto un cuarto del total del volumen y se obtuvo un volumen final que representa una aproximación al volumen 33

35 verdadero del hongo, este fue utilizado como un índice del tamaño del hongo y el cual permitió comparar las variables tamaño, riqueza y abundancia de especies. Por medio del coeficiente r de correlación de Pearson se compararon las variables tamaño-riqueza de especies y Tamaño-abundancia. Los hongos se agruparon en tres categorías de tamaños; con el fin de identificar la categoría de tamaño más importante con relación a la riqueza de especies se utilizó el análisis de varianza y el test de comparación de medias de Kruskall- Wallis Relación Estados de desarrollo - Diversidad de insectos En la evaluación del efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la abundancia de la entomofauna se comparó la abundancia relativa de insectos para cada uno de los cuatro estados de desarrollo del hongo, se realizo un análisis de varianza y el test de Duncan para establecer las diferencias dentro del mismo estado de desarrollo del hongo y entre los cuatro estados de desarrollo. De la misma manera se evaluó el efecto de cada estado de desarrollo con respecto a la riqueza de especies por medio del análisis de varianza y el test de comparación de medias de Kruskall-Wallis Patrones de Sucesión de la entomofauna Para identificar la existencia de algún patrón en el recambio o permanencia de grupos de insectos que colonizan este tipo de sustrato, se registró la presencia de las familias de insectos y las categorías ecológicas para cada estado del hongo en las familias Cortinariacea y Russulaceae. 34

36 7. RESULTADOS 7.1 CARACTERIZACION DE LOS INSECTOS ASOCIADOS Abundancia Se encontraron 1778 individuos en estado adulto y en laboratorio se criaron otros 3409 para un total de 5187 insectos distribuidos en 48 morfoespecies (Anexo 2), 21 familias y 3 órdenes (Tabla 3). Las familias más abundantes son Drosophilidae, Endomychidae Scatopsidae y Derodontidae, las menos abundantes están representadas por una única especie con un número bajo de individuos. La figura 6 describe la forma en que los individuos están distribuidos por familias en orden de mayor a menor abundancia Nº de individuos Drosophilidae Endomychidae Scatopsidae Derodontidae Staphylinidae Mycetophilidae Sciaridae Leiodidae Phoridae Psychodidae Otras familias Chloropidae Ceratopogonidae Proctotrupidae Formicidae Figura 6. Distribución de abundancias por familia de insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) Relación especies-abundancia Según Magurran (1996) las distribuciones de abundancia de las especies emplean toda la información reunida en una comunidad y dan la más completa descripción matemática de los 35

37 Tabla 3. Composición de la entommofauna asociada a los hongos macromicetos en la region de Iguaque (Villa de Leyva,Boyacá). Se incluyen las abundancias absolutas y estilo porcentual de las especies presentes. Orden Familia-Subfamilia Especie Nº de Individuos % Diptera Drosophilidae Mycetophilidae Sp ,48 Sp ,87 Sp ,33 Sp ,13 Sp ,21 Sp ,79 Sp ,36 Sp ,77 Sp ,89 Sp ,48 Leia sp ,04 Mycetophila sp ,10 Mycetophila sp ,53 Mycetophila sp ,69 Sciaridae Zigomia sp ,02 Bradysia sp ,56 Scatopsciara sp ,94 Scatopsciara sp ,08 Coleoptera Hymenoptera Chloropidae Sp ,15 Sp ,06 Sp ,19 Phoridae Sp ,64 Sp ,56 Sp ,40 Muscidae Sp ,10 Anisopodidae Silvicola sp ,04 Tipulidae Sp ,06 Scatopsidae Sp ,75 Tachinidae Sp ,12 Psychodidae Sp ,75 Ceratopogonidae Sp ,37 Staphylinidae Osorinae Sp ,04 Oxitelinae Sp ,02 Aleocharinae Sp ,89 Aleocharinae Sp ,87 Aleocharinae Sp ,10 Aleocharinae Sp ,04 Aleocharinae Sp ,66 Aleocharinae Sp ,81 Endomychidae Sp ,50 Sp ,35 Dedorontidae Sp ,78 Leiodidae Leptodirinae Sp ,81 Scarabidae Aphodiinae Sp ,04 Pselaphidae Sp ,04 Elateridae Sp ,12 Formicidae Solenopsis sp ,23 Proctotrupidae Quintanus sp ,27 36

38 datos, por lo que su estudio es una herramienta diagnóstico del ecosistema y el mejor estimador de la diversidad. Se observa que las especies en el total de la muestra se distribuyen normalmente, según ordenes de abundancia; esto significa la existencia de pocas especies abundantes y un numero alto de especies raras. La figura 7 relaciona las clases de abundancias con el número de especies por clase Nº de spp ,0 0 1,0 1,3 1,4 1,5 1,6 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,5 3,1 Log Abundancia Figura 7. Distribución de abundancias en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). La ordenación de las especies en una secuencia de mayor a menor rango también exhibe una distribución normal de sus abundancias (Figura 8). 37

39 1000 Log Abundancia Secuencia de especies Figura 8. Distribución de abundancias por rangos de especies de insectos asociados a hongos en robledales de la region de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). Se realizaron varias pruebas para determinar el modelo de abundancia que mejor se ajustara con los datos obtenidos. Según metodología planteada por Magurran (1988) se examinaron los modelos log normal, logarítmica y palo quebrado utilizando como criterio de bondad de ajuste el test de chi-cuadrado (Tabla 4). Como se observa en la tabla 4, para la muestra de 5187 individuos el valor X 2 = para gl=10 obtenemos un P valor = En vista que la probabilidad es mayor que el nivel de significancia fijado (α=0.05). No podemos rechazar la Ho, por lo tanto con los datos obtenidos en este estudio estadísticamente se puede concluir que los datos concuerdan con el modelo de abundancias de especies log normal. Los datos de abundancias y sus transformaciones del ajuste al modelo mencionado se consideran en el anexo 3. Tabla 4. Valores de probabilidad y de prueba de bondad de ajuste a los modelos teóricos de distribución de abundancias (log normal, logaritmico y palo quebrado) Modelo Gl X 2 Valor de P Log Normal Serie logaritmica Palo quebrado ,08332E-20 38

40 Los valores calculados para cada índice de riqueza y diversidad utilizado (Shannon, Margalef, Menhinick, Simpson y equitatividad) se expresan en la tabla 5. Tabla 5. Valores calculados para los índices de diversidad y equitatividad en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque. INDICE VALOR Shanon 2.28 Equitatividad 0.58 Margalef 5.61 Menhinick 0.66 Simpsom RIQUEZA ESPERADA El número de especies encontradas depende principalmente del número de muestras que se hayan tomado, así que las especies más comunes estarán representadas en las primeras muestras y a medida que se incrementa el muestreo es posible que otras especies mas raras se añadan a la cuenta, es por ello que la curva de acumulación de especies permite establecer que tan completo fue el muestreo además de relacionar una medida de esfuerzo de muestreo con el número acumulado de especies por cada incremento en el esfuerzo, es también útil para comparar la riqueza esperada y la observada (Cowell y Coddington 1994 ). La figura 9 representa la curva de acumulación de especies de insectos con respecto al esfuerzo de muestreo (horas de colecta), las estimas para ICE, Chao1 y Jacknife 2 el comportamiento de las curvas de singletons (únicos) y doubletons (duplicados). 39

41 Sobs Jack2 ICE Chao1 Singletons Doubletons 140 Riqueza de especies , Salidas de campo Figura 9. Curva de acumulación de especies de insectos asociados a hongos y estimas de riqueza para Chao1, ICE y Jacknife 2 con respecto a las salidas de campo en robledales de Iguaque. De la misma manera se considera la curva de acumulación de especies y estimas de riqueza para ACE, ICE, Chao1, Chao 2 con respecto al numero de hongos macromicetos hospederos (figura 10). La tabla 6 muestra los valores de riqueza esperada calculados para otros estimadores no parametricos. 40

42 60 50 Riqueza acumulada de especies Sobs Singletons Doubletons ACE ICE Chao1 Chao Numero de Hongos Figura 10. Curva de acumulación de especies de insectos y estimas de riqueza para Chao1, Chao 2, ICE, ACE con respecto al número de hongos muestreados. Tabla 6. Estimas de riqueza para Chao1, Chao2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo orden, Ace e ICE de la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque ESTIMADOR RIQUEZA S obs 48 Chao 1 corregido Chao 2 corregido ICE ACE Jacknife Jacknife Las comparaciones bajo la técnica de rarefacción (Simberloff 1972 citado por Stiling 1996) con otras entomofaunas de micetócolos indican que en este estudio se reportan valores de diversidad mas altos(figura 11). Cabe mencionar que para el trabajo de Hackman y Meinander 1979 en Finlandia se encontró 112 especies pero se desconoce el numero total de individuos en ese estudio. 41

43 50 45 Boyacá Antioquia Dwingelderveld Nº de especies Nº de individuos Figura 11.Curvas de rarefacción y estimación de diversidad de insectos habitantes de macromicetos en bosques de roble de Colombia (Boyacá y Antioquia), comparada con la diversidad en un bosque de zona templada (Dwingelderveld-Holanda) Categorías Tróficas Sin duda los fungívoros primarios colonizan el sustrato en los primeros estados de desarrollo. Sin embargo, se encontró un numero apreciable en estados avanzados de desarrollo, las tendencias en la selección de hospederos por los fungívoros primarios en algunas ocasiones contradicen su supuesta preferencia por algunos estados de desarrollo y grupos de hongos; algunos fungívoros secundarios se encontraron en estados tempranos de desarrollo, esta forma de clasificación puede representar un intento de aproximación si se tiene en cuenta los hábitos alimenticios en los insectos (Bruns 1984). Considerando que especies de una misma familia guardan similitud en sus patrones de alimentación se encontró un total de 25 especies de Fungívoros primarios 13 especies de fungívoros secundarios, 7 especies de Detritívoros y 3 especies de depredadores en este grupo se incluye una especie de avispa parasitoide (tabla 7). 42

44 Tabla 7. Caracterización trófica de las familias de insectos asociados a hongos macromicetos según sus hábitos alimenticios y grado de dependencia por el hongo. Fungívoros primarios Drosophilidae Mycetophilidae Endomychidae Staphylinidae Fungívoros secundarios Leiodidae Psychodidae Derodontidae Sciaridae Chloropidae Scatopsidae Phoridae Detritívoros Pselaphidae Formicidae Anisopodidae Ceratopogonidae Muscidae Tipulidae Scarabaeidae Depredadores Tachinidae Elateridae Proctotrupidae Al cuantificar cada nivel trófico de acuerdo a la abundancia relativa, se obtiene que los fungívoros primarios mantienen un predominio amplio, con respecto al resto de categorías. (Figura 12). 18% 1% 1% 80% Fungivoros primarios Fungivoros secundarios Detritivoros Depredadores Figura 12. Predominio ecológico de las categorías tróficas según la abundancia relativa de los insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva- Colombia) 43

45 7.2 CARACTERIZACION DE LOS HONGOS HOSPEDEROS Abundancia de hongos macromicetos Los resultados obtenidos para la micota presente consideran cada cuerpo fructífero como un único individuo de esta forma se facilita la cuantificación, estudio y valoración de los datos obtenidos. Se colectaron 309 hongos de los cuales 226 presentan identificación genérica o específica, distribuidos en 12 familias y 48 morfoespecies (Anexo 4). La mayor parte de hongos colectados son macromicetos simbiotróficos (anexo 5), toda la biota de macromicetos está representada en el primer nivel, el mantillo; el horizonte de humus contiene todos los grupos excepto Cortinarius. Shubin (2001) reporta en su trabajo a Cortinarius como dominante en la biota de bosques vírgenes. La alta presencia de Cortinarius en Colombia ya había sido registrada por Singer (1963) para bosques de roble en la cordillera oriental. En la cordillera occidental también se da una gran cantidad de especies de Cortinarius (Matallana, com. pers.).este género es muy complejo y rico en especies, unas 400 según Hawksworth et al. (1995). Algunas especies de cortinarios poseen orelanina y cortinarinas, responsables de fallas renales severas (Hawksworth et al., 1995). A diferencia de otros macromicetos, ejemplares de este genero no son consumidos por los pobladores locales, esto se asegura su presencia durante su fructificación (Henao com. pers). En la caracterización de los hongos hospederos se aprecia una marcada presencia de especies representadas por un solo individuo además se destaca la dominancia de las familias Cortinariaceae y Russulaceae cuyas especies representan cerca del 50% del total de la micota presente en el área muestreada (Tabla 8). 44

46 Tabla 8. Composición de la micota hospedera de insectos en la región de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) se incluye las respectivas abundancias absolutas y relativas. Orden Familia Especie Nº de Individuos % Agaricales Amanitacea Amanita sp 1 1 0,44 Coprinaceae Sp ,88 Sp ,88 Strophariaceae Psilocybe sp.1 2 0,88 Stropharia sp.1 1 0,44 Trycholomataceae Collybia sp.1 2 0,88 Clytocybe sp.1 2 0,88 Laccaria sp.1 1 0,44 Laccaria sp.2 1 0,44 Lepista sp.1 1 0,44 Tricholom a sp.1 2 0,88 Sp ,33 SP ,88 Sp ,44 Sp ,33 Sp ,44 Sp ,44 Sp ,88 Sp ,44 Sp ,88 Sp ,44 Sp ,44 Sp ,44 Sp ,88 Sp ,44 Sp ,44 Entolomataceae Entolom a sp ,44 Pluteaceae Pluteus sp ,44 Boletales Boletaceae Sp ,87 Cortinariales Cortinareacea Cortinarius sp ,16 Cortinarius sp ,21 Cortinarius sp ,83 Cortinarius sp ,64 Cortinarius sp ,65 Cortinarius sp ,44 Cortinarius sp ,44 Cortinarius sp ,44 Gymnopilus sp ,44 Rozites sp ,44 Lycoperdales Lycoperdaceae Lycoperdon sp ,44 Poriales Lentinaceae Pleurotus sp ,44 Pleurotus sp ,44 Russulales Russulaceae Lactarius indigo 3 1,33 Lactarius 2 0,88 desceptivus Lactarius sp ,58 Russula sp ,18 Russula sp 2 1 0,44 Gomphales Gomphaceae Ramaria sp ,10 45

47 La figura 13 describe la forma como se distribuyen los individuos por familias, en un orden de mayor a menor abundancia Nº de individuos Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Boletaceae Gomphaceae Coprinaceae Strophariaceae Lentinaceae Amanitaceae Entolomataceae Pluteaeceae Lycoperdaceae Figura 13. Distribución de las abundancias por familia de hongo hospedante de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) Relación especie-abundancias Al igual que para el análisis de la comunidad de insectos se calcularon los valores de los índices de riqueza, diversidad y equitatividad (Tabla 9). Tabla 9. Índices de riqueza, diversidad y equitatividad para la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) Indice Valor Margalef 8.6 Menhinick 3.19 Simpsom Shannon 2.93 Equitatividad

48 También se graficó la distribución de las abundancias (figura 14) de las especies de hongos y se observa que la mayoría de especies están representadas por un numero muy bajo de individuos Nº de spp ,4 0,9 1,1 1,2 1,4 1,4 1,5 1,6 1,6 Log Abundancia Figura 14. Distribución de las abundancias para la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en Robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) Riqueza esperada La tabla 10 presenta los valores de riqueza calculados para los estimadores Chao 1, Chao 2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo Orden, ACE e ICE. Tabla 10. Estimas de riqueza esperada para Chao1, Chao2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo orden, ACE e ICE de la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en bosques de roble de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). Estimador Riqueza S obs 32 Chao 1 78,28 Chao 2 60,76 ICE 66,71 ACE 69,33 Jacknife 1 49,27 Jacknife 2 61,14 47

49 La figura 15 corresponde a la curva de acumulación de especies donde se compara los datos de riqueza observada y esperada para los estimadores Chao 1, ICE y ACE Sobs Singletons Doubletons Jack2 ICE Chao Nº de especies Horas de muestreo Figura 15. Curva de acumulación de especies y estimas de riqueza esperada para Chao1, ICE y Jacknife2 de la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de leyva-boyacá) Relación Precipitación-hongos-diversidad de insectos El coeficiente de correlación r de Pearson para las variables precipitación y hongos dió un valor de y un valor de F de lo cual indica que no existe relación entre estas variables, en contraste el valor de la correlación para hongos-insectos: y un valor P de lo que indica que hay evidencia estadística para afirmar la existencia de una relación directa entre el numero de hongos y numero de insectos asociados. Las variables precipitación-insectos cuyo coeficiente dio con un valor F de indica que existe evidencia estadística para afirmar que existe alguna relación entre e lluvia y abundancia de insectos (Tabla 11). 48

50 Tabla 11. Coeficiente r de correlación de Pearson para las variables precipitación, Numero de hongos y Numero de Insectos Precipitación Log Nº de hongos Coeficiente r Valor de F Log Nº de hongos Log Nº de insectos Coeficiente r Coeficiente r Valor de F Valor de F INTERACCION INSECTO-HONGO Selección de Hospederos De las 21 familias de insectos encontradas; 9 exhiben un alto número de individuos asociados a las 5 principales familias de hongos hospederos, la tabla 12 presenta los valores de las frecuencias de insectos encontradas en sus respectivos hongos. Tabla 12. Numero de insectos por familia de hongo hospedero encontrados en robledales de Iguaque. Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Boletaceae Gomphaceae Drosophilidae Endomychidae Scatopsidae Derodontidae Staphylinidae Mycetophilidae Sciaridae Leiodidae Phoridae Estos insectos presentan una alta preferencia por las familias Cortinariacea, Russulaceae y Trycholomataceae, El mayor número de familias y de insectos se registro en la familia Russulacea (tabla 13). 49

51 Tabla 13. Principales familias de hongos hospederos por numero de familias e insectos asociados. Familia de hongo Nº de insectos Nº de insectos por hongo Nº de familias de insectos asociadas Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Boletaceae Gomphaceae Durante las salidas de campo se registraron tendencias y fluctuaciones en las abundancias de las familias de insectos y la presencia de carpóforos, los picos más altos se encuentran poco después de la aparición de un considerable número de hongo (figura 16). 0,5 0,45 Drosophilidae Mycetophilidae Derodontidae Scatopsidae Abundancia Hongos Abundancias relativas de insectos 0,4 0,35 0,3 0,25 0,2 0,15 0,1 0, Salida de Campo Figura 16. Abundancias relativas de las principales familias de insectos y total de hongos durante el periodo de muestreo. 50

52 7.3.2 Amplitud de la dieta Se calculo la amplitud y sobreposición de la dieta para cada especie y para las familias de insectos sobre la utilización del hongo como recuso (anexo 7), el valor fluctúa entre 1 y 7, un valor cercano a 1 se relaciona con especies que utilizan solo una pequeña proporción de especies hongos disponibles y viceversa, el promedio de este valor para la comunidad es de 1.74 entre especies y 1.66 para familias. El calculo para sobreposición de nicho por parejas de familias fluctúa entre 0 y 2, cuando dos grupos no tienen ninguna especie de hongo hospedero en común su valor es 0, y 2 cuando comparten las mismas familias de hongos como recurso. El promedio de sobreposición para la comunidad es de Relación disponibilidad del recurso-diversidad de insectos El valor de P>chi- cuadrado para las fuentes de variabilidad (disponibilidad baja, media y alta) con respecto a riqueza de especies fue mayor de 0.05, lo cual indica que no existen diferencias significativas entre la categoría de disponibilidad del recurso y riqueza de especies de insectos (anexo 7). En contraste el valor de P>chi-cuadrado con respecto a las abundancias por categoría este valor es de lo cual indica que se encuentran diferencias en el numero de insectos encontrados por categoría de disponibilidad de recurso (Tabla14). El test de comparación de medias de Duncan agrupa las categorías disponibilidad baja y media, se observa que estas no presentan diferencias significativas lo que indica un similar comportamiento de las abundancias de insectos para estas dos categorías. El análisis indica adicionalmente que la categoría disponibilidad alta del recurso es la más importante en cuanto a la abundancia de insectos (Tabla 15). 51

53 Tabla 14. Salida SAS análisis de varianza para abundancia de insectos con respecto a la categoría de disponibilidad del recurso. Analisis de varianza para variable ABUNDANCIA DE INSECTOS Clasificado por DISPONIBILIDAD DISPONIB LIDAD N MEDIA Entre MS Dentro MS baja mediana F Value Prob > F alta Median Scores (Number of Points Above Median) for Variable INSECTOS Classified by Variable DISPONIB Sumaof Esperado Std Dev Mean DISPONIBILIDAD N Scores Under H0 Under H0 Score baja mediana alta Median 1-Way Analysis (Chi-Square Approximation) CHISQ = DF = 2 Prob > CHISQ = Tabla 15.Test de comparación de medias de Duncan para abundancias de insectos encontradas por categoría de disponibilidad de hongos como recurso. Duncan Grouping Disponibilidad Mean N A Disponibilidad Alta B Disponibilidad media B Disponibilidad baja Relación área-especies El modelo clásico de área-especies (MacArthur y Wilson 1967) no se encuentra exitosamente representado en la relación entre el tamaño del hongo y riqueza de especies de insectos; adicionalmente los valores del coeficiente de correlación son muy bajos (anexo 9) esto indica que no hay evidencia estadística para afirmar que haya una relación entre el tamaño del hongo y la diversidad de insectos. El análisis de varianza señala que existe evidencia para afirmar que hay diferencias entre la riqueza de especies de insectos encontrada en cada una de las tres categorías de tamaño (Tabla 16), se evidencia también que principalmente en hongos de talla pequeña es donde se halla la mayor riqueza de especies de insectos asociados. 52

54 Tabla 16. Salida SAS para el análisis de la varianza de Krusskall Wallis para riqueza de especies con respecto al tamaño del hongo. Analisis de varianza para la variable RIQUEZA DE INSECTOS Clasificado por la variable TAMAÑO AREA N MEDIA Entre MS Dentro MS F Value Prob > F Wilcoxon Scores (Rank Sums) for Variable RIQUEZA Classified by Variable AREA Sum of Expected Std Dev Mean AREA N Scores Under H0 Under H0 Score Kruskal-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ = DF = 2 Prob > CHISQ = La figura 17 muestra la distribución de las abundancias y riquezas de insectos de acuerdo al tamaño de los hongos 1,00 log(riqueza) log(abundundancia) 3,00 0,90 0,80 2,50 0,70 2,00 Log(riqueza) 0,60 0,50 0,40 0,30 1,50 1,00 Log(Abundancia) 0,20 0,50 0,10. 0,00 0,00 1,00 1,20 1,40 1,60 1,80 2,00 2,20 2,40 2,60 2,80 log Tamaño Figura 17. Correlación entre el tamaño del hongo con respecto a la abundancia y riqueza de especies de insectos asociados. 53

55 7.3.5 Relación Estado de desarrollo-diversidad de insectos Existe evidencia estadística para afirmar diferencias entre las abundancias de insectos econtrados para cada estado de desarrollo del hongo P=0.0001, α=0.001 (anexo 10). La prueba con el test de comparación de medias de Duncan agrupa el estado 1 y 2, esto indica que en estos estados de desarrollo no hay diferencia significativa en la abundancia de insectos encontrados. También se deriva que el estado 3 de desarrollo del hongo se asocia con el mayor número de insectos (Figura 18 y Anexo11). 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0, Estados de desarrollo Figura 18. Agrupación por el test de medias de Duncan para abundancias de insectos de acuerdo al estado de Desarrollo del hongo. Debido a que se registró una baja cantidad de hongos en estados 1 y 2, en el estudio de varianza y su agrupamiento se asumió como un solo estado de desarrollo; de esta forma el valor de p>chi-cuadrado fue =0.0325, lo que indica una diferencia significativa entre el estado del hongo y la riqueza de especies de insectos (Tabla 19). Es consistente en consecuencia afirmar que el estado 3 se asocia con el mayor valor de riqueza de insectos asociados. 54

56 Tabla 19. Salida SAS para análisis de la Varianza de Kruskall-Wallis para riqueza de especies con respecto a estados del hongo Analysis of Variance for Variable RIQUEZA Classified by Variable ESTADO DE DESARROLLO ESTADO N Mean Among MS Within MS F Value Prob > F Wilcoxon Scores (Rank Sums) for Variable RIQUEZA Classified by Variable ESTADO DE DESARROLLO Sum of Expected Std Dev Mean ESTADO N Scores Under H0 Under H0 Score Kruskal-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ = DF = 2 Prob > CHISQ = Patrones de sucesión de la entomofauna Para cada estado de desarrollo de las dos familias más abundantes en el estudio, se registró la presencia de insectos teniendo en cuenta su categoría trófica, la figura 19 y 20 muestra las ocupaciones de los grupos tróficos para cada estado de desarrollo de la familia Cortinariacea y Russulacea respectivamente. 55

57 Figura 19. Grupos de insectos de insectos asociados a cada estado de desarrollo para hongos de la familia Cortinariaceae encontrados en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). Figura 20. Grupos de insectos asociados en cada estado de desarrollo para hongos de la familia Russulaceae encontrados en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). 56

58 8. DISCUSION 8.1 Ensamblaje de la comunidad de insectos asociados a hongos Una distribución con pocas especies dominantes y un gran número de especies raras es común en comunidades de insectos asociados a Hongos (Pielou & Verna 1968) y en general en muchas y comunidades (Krebs 1985) en especial en los trópicos, los índices aplicados evidencian; la poca uniformidad en la distribución de las abundancias según Equitatividad. Una baja diversidad o alta dominancia de algunas especies según Simpson, y una alta riqueza y abundancia según Shannon y Margalef. La comunidad de acuerdo a la distribución de las abundancias exhibe una distribución especies-abundancia del tipo log normal, la mayoría de comunidades se ajustan a este modelo (Krebs 1985), May en 1975 sugiere que este tipo de distribución se debe a un considerable numero de especies en la comunidad y que sus abundancias dependen de múltiples factores operando de manera independiente. Algunos de estos factores son discutidos mas adelante en este estudio (disponibilidad y tamaño del recurso, competencia, selección de hospedero), sin embargo quedaría por estudiarse una considerable cantidad de estos (por Ej. patrones temporales, dinámicas poblacionales, predación, competencia intraespecifica, estrategias de ciclos de vida, patrones químicos y físicos reguladores de la interacción entre otros) para poder determinar su incidencia en la modelación de la composición y estructura de la comunidad. Teniendo en cuenta los estimadores de riqueza, se encuentra que las curvas en base a el numero de salidas de campo y numero de hongos para las especies observadas en el modelo llega a una asintota (Figuras 7 y 8) lo cual indica una baja probabilidad de encontrar mas especies de insectos, (Cowell y Coddington 1994, Coddington 2000) la distancia entre los estimadores y la curva de observados al final del muestreo es pequeña. El comportamiento de los únicos describe un ascenso y luego tiende a 0 luego, la curva de duplicados se presenta un poco retrasada en comparación con los únicos. Estos comportamientos de las curvas permiten concluir que la comunidad se encuentra adecuadamente muestreada (Coddington 2000). 57

59 Los datos enrarecidos permitieron comparar las faunas en trabajos similares, la fauna aquí estudiada resulto ser la mas rica en especies resultado que era de esperarse por la situación geográfica, clima, diversidad de hábitats, régimen de lluvias entre otros, pero hasta el momento no estaba confirmado ya que la información de la riqueza de especies en estas comunidades era del todo desconocidas en países tropicales, cabe mencionar los extensos periodos de muestreo hechos en altas latitudes comparados con los relativamente cortos aquí en el neotrópico, la relación de la riqueza de especies en estos lapsos es mayor en nuestros bosques. 8.2 Ensamblaje de la comunidad de hongos hopedantes de insectos Con respecto a los hongos hospederos se encontró una similar estructura en la composición de la micota en comparación con la de insectos, los índices indican alta riqueza para Margalef, una alta dominancia de algunas especies para Simpson y una alta uniformidad esto se debe básicamente a que la mayoría de especies solo tienen uno o dos individuos que las representan. Los estimadores arrojan un numero considerablemente mas alto con respecto a lo observado en campo, al igual que el comportamiento de la curva en el modelo, esta sugiere que a un mayor esfuerzo de muestreo en este caso expresado en horas es posible encontrar nuevas especies de hongos antes no muestreadas, de esta manera la micota en esta área no esta adecuadamente representada. Lo que para este estudio de Interacción no implica que sus insectos asociados también estén subestimados ya que la curva de acumulación de especies de insectos con respecto al número de hongos, nos indica que si se colecta un número mayor de hongos es poco probable encontrar mas insectos asociados, la distancia final entre lo observado y los esperado, el comportamiento de la curva de acumulación y la estabilización de la asintota ratifica esta afirmación (Figura 8). 58

60 8.3 Modelos espacio-temporales resultantes de la interacción insecto-hongo A partir de la cuantificación del numero de insectos encontrados en cada familia de hongo se reconocen principalmente 5 agrupaciones en la interaccion, la primera la componen los insectos asociados a la familia Russulaceae, grupo que se caracteriza por la presencia de un mayor numero de insectos a fines (17 familias) y la segunda los componen los asociados a la familia Cortinariacea (11 familias), Trycholomatacea (8 familias) Gomphaceae (7 Familias) y Boletacea (4 familias). Merece la atención analizar que la presencia de un insecto en un determinado grupo no necesariamente significa que se encontró exclusivamente en ese hongo. Drosophilidae por ejemplo se localiza en el grupo afín con Trycholomataceae y Boletacea aunque es el insecto mas abundante en Russulaceae, además de encontrarse presente en todos los grupos de hongos (anexo 6). La comunidad resulta ser dominada por familias de insectos generalistas (Drosophilidae, Sciaridae, Scatopsidae y en menor grado Mycetophilidae, representan el 67% del total de insectos asociados) cabe mencionar la presencia de varias familias poco frecuentes con algún grado de selectividad. Estos grupos conforman cinco asociaciones, de los que podemos sugerir la conformación de 2 importantes agrupaciones o subcomunidades, los insectos mas estrechamente asociados a russulaceos y los relacionados con los cortinariáceos, Russulacea y Cortinariácea representan familias de órdenes bien diferenciados, tanto en su composición química como sus características ecológicas, la poca información química y ecológica no nos permite profundizar sobre sus marcadas diferencias como para hacer afirmaciones mas concluyentes. Las otras dos agrupaciones son incipientes por sus frecuencias tanto de hongos como de insectos, además de estar representadas por insectos generalistas de la asociación. Este grado de generalismo puede explicarse por una alta presión selectiva hacia este comportamiento y por su bajo costo energético (Hanski 1989). 59

61 Hanski 1989 plantea dos hipótesis para entender el marcado generalismo en estas comunidades, la primera hace referencia a la estabilidad del recurso, cuando aumenta la estabilidad temporal del hongo disminuye el grado de polifagia y viceversa. Y el segundo se refiere a que las diferencias en la calidad del recurso son mínimas como para hacer uso indistinto del tipo de recurso. La poca estabilidad temporal de los hongos encontrados en este trabajo (Russsula sp de 4-a 7 días, Lactarius sp de 6 a 18 días y Ramaria sp de de 15 días a un mes, (Ruiz com. pers 2002) y las preferencias de hospedero en los pocos grupos de insectos selectivos como las diferencias químicas y biológicas entre los grupos de hongos, pueden dar evidencia del cumplimiento de la primera hipótesis. Con respecto a la amplitud en la dieta, este valor tan bajo se debe principalmente a que la oferta de hongos en términos de especies es alta, hay un numero alto de especies que pueden acoger a esta cantidad de especies de insectos, la relación es 48 morfoespecies de hongos y 48 morfoespecies de insectos, así que es poco probable que hayan valores altos. Para este caso la explicación de una comunidad dominada por generalistas y un valor tan bajo de amplitud de dieta se debe; principalmente a la fenología de las especies de hongos, temporalmente las especies de hongos no están presentes de manera constante durante el muestreo (figura 14). El valor de amplitud de dieta nos esta dando una idea sesgada acerca del uso de las especies de hongos como alimento, este valor podría constituir una buena herramienta cuando las especies estén compartiendo una misma dimensión temporal y espacial. Adicionalmente el valor de sobrelapamiento sugiere una considerable sobreposición de nichos, en la grafica se evidencia esta tendencia. Sin embargo, el comportamiento de los picos para la distribución de insectos podría sugerir que están minimizando un efecto de competencia distribuyéndose de manera diferente durante la dimensión temporal. 8.4 Modelo trófico de la interacción insecto-hongo La gran mayoría de insectos que integra esta relación son fungívoros primarios, verdaderos consumidores de hongos tanto en su estado larval como en estado adulto muy pocos insectos con hábitos Detritívoros o descomponedores hacen parte de la comunidad, al igual que 60

62 depredadores o parasitóides la figura 20 representa un modelo simplificado de la estructura trófica de la comunidad. Figura 20. Modelo simplificado de la estructura trófica encontrada en insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyaca). No se establece algún tipo de estacionalidad en la interacción esto se debe a la irregularidad de la precipitación en la época de muestreo y corto periodo destinado para este, en la figura 3 podemos observar que los datos de precipitación no superan los 150 mm promedio mensual, promedio que para otros años son ampliamente superados en épocas lluviosas es decir no hubo epoca lluviosa durante el muestreo. Esta razón también explica la poca relación entre precipitación días antes del muestreo y el numero de hongos encontrados, es posible que la presencia significativamente diferente de hongos se deba a patrones de precipitación para periodos mas largos. La relación positiva entre precipitación e insectos hace pensar en la existencia de algún factor diferente a la cantidad de hongos que condiciona la mayor aparición de insectos en estas temporadas lluviosas, la lluvia posiblemente puede activar la salida de adultos quiecentes en el suelo, el apareamiento y oviposición. Es necesario muestreos más largos y periódicos para establecer algún tipo de estacionalidad en esta relación. 61

63 El modelo área- especies no se ajusta para esta comunidad lo que indica que los insectos hacen uso indiferente de acuerdo al tamaño del hospedero, son claras las diferencias de la riqueza de la entomofauna con respecto a cada categoría de tamaño. El mayor numero especies de insectos contrario a lo esperado; se dio en el tamaño de hongo mas pequeño, esta tendencia se podría explicar o refutar teniendo información acerca de los patrones de distribución espacial de los hongos con relación a su tamaño y sus efectos sobre la atracción de insectos. Se sugiere identificar un grupo de hongos específico para tratar de deducir un patrón mas claro. En este estudio la utilización de un solo grupo específico de hongos no hubiese generado la cantidad de datos suficiente para generar alguna conclusión. El estado de desarrollo juega un papel importante en la relación, podemos afirmar la existencia de tres diferentes estados de desarrollo; con respecto a la diversidad de insectos, el estado I y II pueden considerarse el mismo, el estado de desarrollo preferido para los insectos es el estado III, estado que posiblemente provee la mejor calidad del recurso el tejido fúngico esta maduro y aun no se encuentra a merced de agentes descomponedores. Es obvio pensar que mayor disponibilidad de hongos hay posibilidad de encontrar mas insectos, de echo para este caso esta premisa se cumple, lo que no se cumple son los valores de riqueza encontrada dependiendo la disponibilidad del hongo, lo que hace suponer que siempre encontramos un mismo patrón en el numero de especies explotando los diferentes grados de disponibilidad, el habito estrictamente micófago de la mayoría de los grupos de insectos y la existencia de una estrategia de explotación generalista con el recurso puede explicar la incidencia de estas especies en cada categoría de disponibilidad. Si tenemos en cuenta que uno de los principales factores que afectan la riqueza de especies es el estado de desarrollo, es de suponer ciertos cambios en la aparición de grupos de insectos con relación al estado de desarrollo, el comportamiento temporal de estos grupos no sugiere un recambio de grupos de insectos sencillamente algunos grupos llegan y se mantienen otras aparecen y abandonan el hongo manteniendo un patrón según su nivel trófico. Los fungívoros 62

64 primarios son los primeros en aparecer, a partir del estado III llegan los fungívoros secundarios y los predadores no muestran ningún tipo de preferencia. En este sentido la minimización de competencia y la abundancia del recurso permitiría los solapamientos de grupos de insectos a través de los estados de desarrollo. Seria clave entender estos comportamientos desde el punto de vista de las historias de vida de las especies. Este estudio apenas constituye una primera idea general de la diversidad de insectos Micófagos, ya que una acertada interpretación de las dinámicas de estas comunidades requiere grupos de extensos datos que incluyan su naturaleza especial y temporal (Devries y Walla 2001). 63

65 9. CONCLUSIONES El presente estudio permite concluir los siguientes aspectos: La aproximación al conocimiento de las comunidades naturales especialmente tropicales es una tarea exigente debido a que son entidades extremadamente complejas donde se conjugan una infinita cantidad de factores que afectan su naturaleza. La fauna de insectos asociados a hongos en Iguaque esta conformada por un considerable numero de especies, lo cual ratifica la presencia de una mayor complejidad numérica y ecológica de las comunidades tropicales. La gran mayoría de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque exhiben patrones de selección de hospedero generalistas, lo que ratifica la hipótesis de cantidad expuesta para estas preferencias. La comunidad se encuentra subdividas en dos claros grupos o subcomunidades diferenciadas por las características químicas y físicas del hospedero. Se encontró una clara estructura trófica, donde cabe resaltar la mayoría numérica de Micófagos primarios y la escasa aparición de predadores. La abundancia de insectos esta siendo principalmente afectada por el tamaño, estado de desarrollo y disponibilidad del hongo como recurso y en menor grado la precipitación. La riqueza de especies esta siendo principalmente afectada por el estado de desarrollo del hongo. No hay evidencia de un recambio de especies a manera de sucesión ecológica durante los estados de desarrollo del hongo. 64

66 10. RECOMENDACIONES La aparición de carpóforos es muy azarosa en términos espaciales, así que trabajar con una metodología de muestreo como cuadrantes, parcelas o transectos es inadecuada para estimar una riqueza por unidad de muestreo, se recomienda por su buen desempeño en este trabajo el uso del esfuerzo de colecta por unidad de tiempo. Se recomienda dirigir este tipo de trabajo para comunidades de insectos en bosques menos degradados, de esta manera se podría llegar a comparar el efecto de la destrucción de hábitats con respecto a la diversidad de estos insectos en la interacción, Se recomienda el estudio de los ciclos de vida en estos insectos, de esta manera se puede llegar a explorar el efecto de las características del hongo en la historia de vida del insecto asociado Este tipo de relación esta mediada por algún mecanismo de atracción visual o químico, se recomienda el estudio de estos mecanismos para evaluar el efecto de estos sobre la interacción. El futuro uso de los hongos como recurso alimenticio en humanos y en especial su producción con fines económicos señala la necesidad de estudiar los insectos que potencialmente puedan llegarse a convertir en plaga, se recomienda estudiar la fauna de insectos asociada a cultivos comerciales desconocido para nuestro país. 65

67 11. REFERENCIAS Amorin, D A catalogue of the family Sciaridae (Diptera) of the Americas South of the United States. Revista Brasilera de Entomología 36:55-77 Ashe. J.A Egg Chamber production, egg protection and clutch size among fungivorous beetles of the genus Eumicrota (Coleoptera:Staphylinidae) and their evolutionary implications. Zoological Journal of the Linnean Society 90: Begon, M., J. Harper & C. Townsen Ecología: individuos, poblaciones y comunidades. Editorial Omega. Barcelona. Bruns, T.D Insect Mycophagy in the Boletales: Fungivore Diversity and the Mushroom Habitat. Págs, en: Wheeler, Q.D. & M. Blackwell (eds.) Fungus Insect relationships: Perspectives in Ecology and Evolution. Columbia University Press, New York. Coddington, J Criterios cuantitativos para el inventario adecuado utilizando estimadores de riqueza. Memorias 1ºer Congreso Colombiano de Zoología, mayo 12 al 18. I.C.N Collwell, R EstimateS, Estatistical estimation of species richness and shared species from samples Version 6.01b. University of Connecticut. En linea < http: Colwell, R. & J. Coddington Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Págs en: Hawksworth, D.L (ed.) The quantification and estimation of organismal biodiversity. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. Londres. Daniel, W Bioestadística: Base para el análisis de las ciencias de la salud. Tercera edición. Uteha Noriega Editores, México. 66

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70 Lawrence, J.F. A. M. Hastings, M. J. Dallwitz, T. A. Paine and E. J. Zurcher Beetles of the World: A Key and Information System for Families and Subfamilies. Version 1.0 for MS- Windows (CSIRO Publishing: Melbourne). Leschen, R.A Ecological and Behavioral Correlates amog Mycophagous Coleoptera. Folia. Entomol. Mex. 92: 9-19 Ludwing, J & J. Reynolds Statistical Ecology: A primer on methods and computing. Wiley Interscience publications, New York. Ludwing, J & J. Reynolds Sp divers.bas. En: Statistical Ecology: A primer on methods and computing. Wiley Interscience publications, New York. Mac Arthur, P.H & Wilson, E.O the theory of island biogeography. Princeton University Press. Magurran, A Ecological Diversity and Its Measurement. Princenton University Press. Princenton, New Yersey. Martin, M. M., Kukor, J.J., Martin, J.S., Matsumara, F., & Johnson, M.W Digestive enzymes of fungus-feeding beetles. Physiol. Zool. 54: May, R. M Patterns of species abundances and diversity. En Ecology and Evolution of Communities, Editado por M. L. Cody, and J. M. Diamond, Harvard University Press. Cambridge, Mass Mueller, G. M. & Halling, R. E Evidence for hig biodiversity of agaricales (Fungi) in neotropical montane Querqus forest en: Steven P. Curchill (ed) Biodiversiry and Conservation of Neotropical Montane Forest, The New York Botanic Garden. 69

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73 11. ANEXOS. Anexo 1. Anexo 1. Formato para le recolección de información ecológica de los carpóforos. 72

74 ANEXO 2 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque: (1). Aleocharinae sp 1 (2). Aleocharinae sp 2 (3).Aleocharinae sp 3 (4).Aleocharinae sp 4 (5). Aleocharinae sp 5 (6). Aleocharinae sp 6 73

75 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque (Continuación): (7).Derodontidae sp 1 (8).Elateridae sp 1 (9).Endomychidae sp 1 (10).Endomychidae sp 2 (11). Leptodirinae sp 1 (12).Osoriinae sp 1 74

76 Error! Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (13). Anisopodidae sp 1 (14).Bradysia sp 1 (15).Ceratopogonidae sp 2 (16).Chloropidae sp 1 (17).Chloropidae sp 2 (18).Chloropidae sp 3 75

77 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (19). Drosophilidae sp 1 (20).Drosophilidae sp 2 (21).Drosophilidae sp 3 (22).Drosophilidae sp 4 (23). Drosophilidae sp 5 (24).Drosophilidae sp 6 76

78 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación) (25). Drosophilidae sp 7 (26).Drosophilidae sp 9 (27).Leia sp 1 (28).Mycetophilidae sp 1 (29). Mycetophilidae sp 2 (30). Mycetophilidae sp 3 77

79 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación) (31).Phoridae sp 1 (32).Phoridae sp 2 (33).Psychodidae sp 1 (34).Scatopsidae sp 1 (35).Scatopsciara sp 1 (36). Scatopsciara sp 2 78

80 Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (37).Tipulidae sp 1 (38).Zigomia sp 1 79

81 Anexo 3. Especie Abundancia Log10 Dro.sp1 25 1, ,00967 clase limite obs log10 estandar. esp esp esp acum. Ji Cuadrado Dro.sp2 45 1, , ,5 - -0,3010-1, , , Dro.sp3 17 1, , ,5 8 0,3979-0, , , , Dro.sp4 7 0, , ,5 3 0,6532-0, , , , Dro.sp5 63 1, , ,5 6 0,9294-0, , , , Dro.sp6 93 1, , ,5 3 1,2175 0, , , , Dro.sp , , ,5 7 1,5119 0, , ,8512 0, Dro.sp , , ,5 11 1,8096 0, , , , Dro.sp9 46 1, , ,5 4 2,1089 1, , , , Dro.sp , , ,5 2 2,4091 1, , , , Zig.sp , ,5 2 2,7097 1, , , ,4738E-05 Myc.sp1 57 1, , ,5 0 3,0105 1, , , , Myc.sp , , ,5 2 3,3114 2, , , , Myc.sp3 36 1, , , Leia.sp1 2 0, ,99714 P valor= 0,47 Brad.sp1 81 1, ,37074 Scat.sp1 49 1, ,15257 AJUSTADO Scat.sp2 4 0, ,48656 Cloro.sp1 8 0, ,15722 Clorosp2 3 0, ,67647 Cloro.sp ,08976 σ2 γ θ μ Vx Silv.sp1 2 0, , , , ,1598 1, , Tip.sp1 3 0, ,67647 Zo Po S* l MEDIA Sca.sp , , ,3502 0, , , , Tac.sp1 6 0, ,27191 x 0,9985 Psy.sp1 39 1, ,08495 α 7, Cera.sp1 19 1, ,00043 s/n 0, Pho.sp1 33 1, ,04792 Pho.sp2 29 1, ,0265 Pho.sp3 21 1, ,00051 End.sp , ,12395 End.sp2 18 1, ,00196 Oso.sp1 2 0, ,99714 Oxt.sp ,68896 Aleo.sp1 98 1, ,47835 Aleo.sp2 45 1, ,12504 Aleo.sp3 5 0, ,36076 Aleo.sp4 2 0, ,99714 Aleo.s5 34 1, ,05377 Aleo.sp6 42 1, ,10475 Lpt.sp1 94 1, ,45364 Dero.sp , ,1987 Psela.sp1 2 0, ,99714 Musc.sp1 5 0, ,36076 Aph.sp1 2 0, ,99714 Quint.sp1 14 1, ,02355 Ela.sp1 6 0, ,27191 Formi.sp1 12 1, , , ,9718 Anexo3. Prueba de ajuste al modelo log-normal para la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque. 80

82 Anexo 4. Taxon Fungico Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Nº de colecciones Nº de insectos asociados Promedio de insectos por carpoforo Cortinarius sp ,625 Cortinarius sp Cortinarius sp ,6897 Cortinarius sp ,4 Cortinarius sp ,8333 Cortinarius sp Cortinarius sp Cortinarius sp Gymnopilus sp Rozites sp Russula sp ,4783 Russula sp Lactarius sp ,905 Lactarius indigo Lactarius desceptivus Tricolomatáceo sp ,6667 Tricolomatáceo sp ,5 Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp ,667 Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp ,5 Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricolomatáceo sp Tricholoma sp Lepista sp Collybia sp Clitocybe sp Laccaria sp Laccaria sp Boletaceae Boletáceo sp ,091 Gomphaceae Ramaria sp ,714 Coprinaceae Coprinaceae sp Coprinaceae sp Strophariaceae Psilocybe sp Stropharia sp Lentinaceae Pleurotus sp Pleurotus sp Amanitaceae Amanita sp Entolomataceae Entoloma sp Pluteaceae Pluteus sp Lycoperdaceae Lycoperdon sp Anexo 4. Hongos Macromicetos hospederos de insectos en Robledales de Iguaque 81

83 Anexo 5 Anexo 5. Cuerpos fructíferos de algunos hongos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). (A) Cortinariaceae. (B) Russulaceae. (C) Gomphaceae. (D) Russulaceae Lactarius indigo 82