CONTROL MICROBIOLÓGICO DE Diaphorina citri (HEMIPTERA: LIVIIDAE), SU USO EN LA ESTRATEGIA *ARCO EN EL CULTIVO DE CÍTRICOS EN COLOMBIA

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1 CONTROL MICROBIOLÓGICO DE Diaphorina citri (HEMIPTERA: LIVIIDAE), SU USO EN LA ESTRATEGIA *ARCO EN EL CULTIVO DE CÍTRICOS EN COLOMBIA Claudia Jaramillo M. 1 ; Juan Humberto Guarín M. 2 1 Microbióloga Industrial y Ambiental. Estudiante Maestría Ciencias-Biotecnología. Universidad Nacional de Colombia;. 2 Investigador Ph.D. Corpoica El control microbiológico de plagas y enfermedades ha sido catalogado a nivel mundial como una excelente alternativa al uso de productos de síntesis química, por la disminución que ello representa en riesgos al medio ambiente y a la salud humana. No obstante, en el sector agrícola aún existen muchos interrogantes respecto a cómo deben ser aplicados los bioinsumos y sobre todo cómo lograr una disminución significativa en las poblaciones que se desea regular. En la actualidad, a nivel mundial, en varios sistemas productivos se opta por aplicar el control microbial como parte del manejo integrado de plagas, principalmente porque hace parte de los requisitos para certificar las buenas prácticas agrícolas y tener acceso a mercados tanto nacional como internacionalmente para sus productos de cosecha. En Colombia, el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (MADR) a través de sus organismos adscritos como el Instituto Colombiano Agropecuario promueve el uso, por medio de comunicaciones y difusión de información la implementación de resultados de investigación generados por Universidades e instituciones de investigación como Corpoica, destacándose un esfuerzo que puede resultar en apoyo a la implementación del paso a paso de las Buenas Prácticas Agrícolas (BPA), en ocasiones y por medio del acompañamiento al productor se forman a los agricultores en la implementación de esta estrategia. Uno de los frutales que mayor atención tiene en la actualidad son los cítricos, con una producción aproximada dentro del mercado mundial de frutas del 22%, en mayor medida de naranjas, mandarinas y limas acidas (Cofecyt, 2009). Sin embargo, la enfermedad devastadora de los cítricos, causada por la bacteria Candidatus Liberibacter spp. que es transmitida en América por el vector Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae), ha prendido las alertas por las pérdidas económicas que infringe en huertos en países donde la enfermedad ya está presente y por la necesidad inminente de controlar de manera preventiva al vector en países donde aún no hay reportes de la presencia del Huanglongbing (HLB) o enverdecimiento de los cítricos. En Colombia no existe un reporte oficial del ingreso de la bacteria patogénica causante de la enfermedad (ICA, 2014), sin embargo, hay identificadas 6 grandes zonas en las que se cultivan cítricos y que abarcan gran parte del territorio nacional (Botero et al., 2014), y en muchas de las cuales se cuenta con la presencia del vector D.citri, que de ser el caso de la confirmación de la bacteria, podría ser devastador para el sector. Imagen

2 Imagen 1. Distribución de zonas productoras de cítricos en Colombia. En investigaciones realizadas desde el año 2010 por Corpoica, se adelanta la búsqueda de agentes de control microbiológicos nativos, promisorios para el manejo del vector D. citri. Colectas realizadas a nivel nacional de especímenes de la plaga sobre el material vegetal con padecimiento de enfermedad a modo de epizootias y la continuación del trabajo confirmatorio en condiciones de laboratorio, han permitido realizar una búsqueda exhaustiva y obtención principalmente de hongos entomopatógenos afectando poblaciones del insecto en hospederos como Murraya paniculata y árboles del género Cítrus. Imagen 2. Muestras colectadas de diferentes zonas citrícolas permitieron establecer la predominancia de hongos entomopatógenos causando enfermedad sobre poblaciones de D. citri. a nivel nacional. Se ha colectado por encima de 50 muestras de municipios como Cereté Cordoba, Sevilla 189

3 Magdalena, Espinal Tolima, Támesis Antioquia, Armenia Quindio, entre otros, que presentaron evidentes síntomas de infección y que al ser realizadas las respectivas pruebas confirmativas bajo condiciones de laboratorio, se determinó la presencia de entomopatogenos con los que posteriormente se debia confirmar su capacidad como entomopatógeno sobre individuos de edad y origen determinado, sometidos a pruebas de patogenicidad bajo condiciones controladas. Imagen 2. Adultos de D. citri infectados por hongos entomopatógenos, bajo condiciones de campo. A partir de las muestras colectadas, se determinó el número de infectadas y se procedió a realizar postulados de Koch con cada una de ellas. Además fue posible establecer la ocurrencia de epizootias en las zonas citrícolas, de las cuales cuatro (4) de las seis (6), región norte, occidente (eje cafetero), sur y centro, resultaron positivas para hongos entomopatógenos. Como se observa en la imagen 3, estas regiones limitan con la cordillera occidental que atraviesa al país, condición que permite considerar que esas regiones comparten condiciones abióticas que favorezcan el desarrollo y establecimiento de hongos entomopatógenos para la regulación de las poblaciones de la plaga. Diferentes investigadores han estudiado como se da la infección por parte de hongos entomopatógenos sobre este insecto y que tan efectivos pueden ser como agentes de control de la plaga bajo las condiciones citrícolas a nivel mundial (Lu et al., 2015; Gandarilla et al., 2013; Meyer et al., 2008). Es en este punto donde considerar factores ambientales como los microcosmos en la filosfera de los árboles de cítricos que favorezcan o no la interacción del entomopatógeno con el insecto y por ende la probabilidad del contacto entre ellos que desencadene en una epizootia, resulta ser un ámbito de interés investigativo y una apuesta práctica en el uso de esta estrategia de manejo poblaciones de la plaga. 190

4 Imagen 3. Distribución de epizootias en Colombia. Muestreos realizados por Corpoica desde el año Resultados de investigaciones, indican que bajo condiciones controladas, muchos de los aislamientos evaluados causan una mortalidad significativa sobre el Liviido. Esta condición es la que se debe validar dentro de un acompañamiento a los agricultores en la aplicación de esta línea de productos biológicos, sin embargo, es evidente que no se alcanza a observar el mismo efecto que en condiciones de laboratorio. Con relación a esto, en estudios realizados en Corpoica CI La Selva durante el año 2014, se observa cómo en dos modelos de experimentación diferentes, la patogenicidad de un grupo de hongos no es igual, mostrando mortalidades superiores cuando las evaluaciones fueron realizadas bajo condiciones controladas en comparación de cuando se evaluó un modelo más cercano a una aplicación en condiciones de campo. Es esto el claro ejemplo de que a nivel investigativo, aun desestimamos y desconocemos la manera en que se dan las 191

5 interacciones entre diferentes poblaciones y que muy posiblemente, las epizootias observadas en campo, hayan sido mediadas durante muchos años atrás por la co-evolución que desarrollaron estas dos poblaciones y por los factores abióticos que los rodeaban, los cuales resultaron perfectos en ese momento para que el evento de epizootia se expresara de manera consistente. Por todo lo anterior, si se desea implementar la utilización de un agente biológico como estrategia para el control de plagas, deberá considerarse todo lo que implica su utilización en condiciones de campo; uno de los principales aspectos es la variabilidad genética de la población del insecto, ya que cuando se reproduce bajo condiciones controladas tipo cría, podrá inicial machos-hembras. Sin embargo, una condición real es aquella en la que, bajo condiciones de campo, las hembras de D. citri se reproducen con varios machos y guardan su esperma para posteriormente ovopositar en brotes tiernos de sus hospederos (Dossi and Cônsoli F., 2010); condición que les confiere mayor base genética para activar la interacción patógeno insecto y fomentar la especificidad del entomopatógeno sobre la fracción de susceptibles en la población del insecto y de la patogenicidad en el microorganismo. Y no solo la genética puede explicar el proceso infectivo y la ocurrencia de las sintomatologías en D. citri; algunas condiciones ambientales como la temperatura, humedad relativa del ambiente y radiación ultravioleta, además de la aplicación en conjunto con agroinsumos de la canasta citrícola, juegan un rol importante en el desempeño de los entomopatógenos, debido a la deshidratación, alteraciones en la producción de propágulos infectivos (disminución de su eficacia biológica) y por ende, disminución en la capacidad germinativa del hongo (Alves, 1998). Los aislamientos entomopatógenos de D. citri encontrados durante el trabajo realizado en Corpoica, en su gran mayoría, pertenecían a los géneros Beauveria spp. y Paecilomyces spp. (Imagen 4), a diferencia de resultados encontrados en La Florida donde Meyer y colaboradores en el 2008, reportaron especies del hongo Hirsutella atacando D. citri, o en China donde Lu y colaboradores en el 2015 reportaron la evaluación de tres (3) aislamientos de Lecanicillium spp. encontrados en cadáveres de adultos de D.citri bajo condiciones de campo, en diferentes cultivos de cítricos, además de reportes como el de Guarín en el 2007, donde Lecanicillium longisporum se expresa en condiciones moderadas de humedad relativa y temperatura en huertos comerciales citrícolas en Brasil causando mortalidad superior al 70% del también Hemiptera, Praelongorthezia praelonga. La tendencia a encontrar estos hongos entomopatógenos atacando D. citri en el país, puede explicarse por las condiciones medioambientales que se presentan en el trópico, que podrían favorecer en mayor medida el ataque por parte de microorganismo adaptados y que aunque muy posiblemente Hirsutella (hongo ampliamente reportado en su ataque a D. citri) sea un hongo que se encuentre en Colombia, tenga mayor relación evolutiva con ácaros en esta región (Peña et al., 1996). 192

6 Imagen 4. Hongos entomopatógenos aislados de condiciones de campo infectando D. citri Aquellos aislamientos que cumplieron con las características propias de un hongo entomopatógeno, hacen parte del cepario del laboratorio de Entomología Corpoica CI La Selva y su compatibilidad con productos de síntesis química usados en la canasta citrícola fue evaluada como aspecto preliminar a considerar dentro de un manejo integrado de la plaga. Uno de los efectos observados en los hongos al estar en contacto con los productos, es que hay una disminución en su desarrollo con respecto a un control ausente de cualquiera de ellos, mostrándose una mayor disminución en el desarrollo del hongo cuando está en contacto con el ingrediente activo Acetamiprid más Novaluron. En estudios futuros, los entomopatógenos almacenados serán evaluados bajo condiciones de campo sobre el insecto de donde se obtuvieron, dentro del producto 2015 que la corporación tiene en su agenda quinquenal. Esta evaluación se realizará considerando todos los factores anteriormente mencionados, principalmente tipo de hospedante, zona citrícola y condiciones medioambientales en la que se aplicará, con desarrollo de una metodología ajustada a condiciones de campo en la que se logre determinar su efecto sobre la población de este importante vector del HLB. La consideración de muchos de esos factores al momento de pensar en un manejo integrado de D. citri, y la interacción de co-evolución generada entre el insecto y el hongo, permitirán dar soporte a la implementación de un control microbiológico, necesario y requerido por el sistema productivo de cítricos Colombiano. A futuro será la principal alternativa que contribuya a la seguridad alimentaria, a la obtención de cosechas de exportación y por ende a un desarrollo en el 193

7 sector que ayude a la agricultura familiar y a la economía del país e integrarse al Modelo ARCO impulsado por los diferentes actores de la mesa temática HLB como parte de la Cadena Productiva de los Cítricos en Colombia. REFERENCIAS Alves, S.B Fungos entomopatogenicos. En: Alves, S.B. Controle Microbiano de insetos. pp FEALQ, 1163 p. Botero V, Ochoa F, Zamora J, Ortiz A, Fuel S. et al Diaphorina citri Identificación de la dinámica poblacional de Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) en los cultivos de cítricos de Colombia: una herramienta para implementar un sistema piloto de seguimiento de poblaciones del insecto vector del HLB. Universidad Nacional de Colombia, Instituto Colombiano Agropecuario, Corpoica, Asohofrucol Dossi F and Cônsoli F Desenvolvimento ovariano e influência da cópula na maturação dos ovários de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). Neotropical Entomology. 39 (3): Gandarilla F, Galán L, López J, Rodríguez R, Quintero I Optimization of pathogenicity tests for selection of native isolates of entomopathogenic fungi isolated from citrus growing areas of México on adults of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae). Florida Entomologist 96(1): Guarin-Molina, J.H Efeito do controle microbiano em insetos sugadores em tres Sistemas de manejo de pragas de citros. Tesis de doctorado. ESALQ/ USP. 106 p. Lu L, Cheng B, Du D, Hu X, Peng A, Pu Z, Zhang X, Huang Z, Chen G Morphological, molecular and virulence characterization of three Lecanicillium species infecting Asian citrus psyllids in Huangyan citrus groves. Journal of Invertebrate Pathology 125: Meyer J, Hoy M, Boucias D Morphological and molecular characterization of a Hirsutella species infecting the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), in Florida. Journal of Invertebrate Pathology 95: Peña J, Osbome L, Dunca R Potential of fungi as biocontrol agents of Polyphagotarsonemus latus (Acari: Tarsonemidae). Entomophaga 41(1):