APORTES AL DESARROLLO DE TÉCNICAS PARA LA CRIANZA MANUAL DE PRIMATES NEOTROPICALES

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1 APORTES AL DESARROLLO DE TÉCNICAS PARA LA CRIANZA MANUAL DE PRIMATES NEOTROPICALES Varela N (1), García BT (2) y Cruz P (3) 1., MV, Esp. Epid. Director de la Unidad Técnica del Zoológico Matecaña de Pereira. Correo e: nestorvarelaa@gmail.com 2., Médica Veterinaria Zootecnista de la Universidad del Tolima. Correo e: tianaa_89@hotmail.com 3., Auxiliar de Veterinaria, IDONTEC; Médica Veterinaria en formación de la Universidad de Santa Rosa de Cabal (UNISARC). Correo e: paito-26@hotmail.com Este documento fue desarrollado como una guía base para proporcionar cuidados generales a los primates del nuevo mundo criados en cautiverio, desde su etapa neonatal, hasta la etapa juvenil. Fue desarrollada a partir de la experiencia en la crianza artificial de primates en el Zoológico Matecaña de Pereira (Colombia) y cubre los principales tópicos relacionados a la crianza manual de este grupo de mamíferos, así como información sobre las experiencias de los autores. Palabras clave: neonatología, crianza manual, pediatría veterinaria, primates neotropicales. La pediatría veterinaria es una especialidad que abarca desde el nacimiento hasta la etapa juvenil de los animales, distinguéndose en los primates al menos tres etapas del desarrollo biológico [7, 15]: Etapa neonatal: al nacimiento, el cráneo es grande en comparación con el cuerpo, usualmente sin dientes o con algunos incisivos deciduos, manos y pies grandes comparados con brazos y piernas, permanece aferrado a la madre, es lactante. Denominación del individuo: Neonato. Etapa infantil: erupción de la dentición decidua y desarrollo de la cara. Incrementa la actividad y exploración de su entorno, pero aún es dependiente, al final de este período hay un gran desarrollo físico. Denominación del individuo: Infante. Etapa juvenil: Hay independencia en la locomoción, y parcial o completa independencia en la alimentación, hay un mayor desarrollo de los miembros, erupcionan los primeros dientes permanentes y comienza el dimorfismo sexual. Denominación del individuo: Joven o juvenil.

2 Al pasar en estas etapas, la cría va adquiriendo nuevos conocimientos sobre motricidad, alimentación y contacto social, en los cuales participan los parentales y coespecíficos del grupo o tropa al que pertenece el individuo [4, 7, 10, 11]. Existen diferentes factores que causan que las crías no sean mantenidas por sus padres o tropa, entre ellos falta de experiencia en la crianza, enfermedades traumáticas e infecciosas [7]. Por ello, es posible que en e manejo en cautiverio de los primates neotropicales, se haga necesaria la crianza manual de estos animales, siendo importante que durante este proceso, se involucre a los animales criados con coespecíficos, así como se estimulen conductas y actividades adecuadas para que el animal se relacione e identifique con ejemplares de su propia especie, que con el tiempo adquiera independencia, siendo de esta manera más fácil para sus cuidadores el reinsertarlos en un grupo de primates al terminar la crianza [1, 4]. Esta sección reseña algunos de los principales datos fisiológicos y comportamentales relacionados a la reproducción de los primates neotropicales. La tabla 1 reseña datos reproductivos para algunas de las especies neotropicales [7]. Tabla 1. Datos reproductivos para algunas especies de primates neotropicales Especies Alouatta palliata Alouatta seniculus Edad a la madurez sexual (meses) H M 36-43,2 Ciclo Ovárico (días) Gestación (días) IEP (días) CPP Destete (días) 42 16, ,5 1-1, Aotus spp* ,8 255, Ateles belzebuth Ateles geoffroyi Cacajao melanocephalus >48 > Callicebus spp* 16,8-16,8-20,4 20, Callimico goeldii* 15, , Callithrix jacchus* , ,5 2, C. kuhli* ,3-25,5 143,1-1,6 153,

3 Especies Edad a la madurez sexual (meses) H M Ciclo Ovárico (días) Gestación (días) IEP (días) CPP Destete (días) Cebuella pygmaea* ,5 2-2, Cebus albifrons , Cebus apella Cebus capucinus Lagothrix 547, lagotricha Leontopithecus chrysomelas* ,1-22, L. chrysopygus* L. rosalia* 24-28,8 > , Pithecia monachus Saguinus fuscicollis* , , ,5 90 Saguinus oedipus 18-22, , , Saguinus geoffroyi* , Saguinus nigricollis* , Saimiri sciureus Los valores presentados en la tabla fueron manipulados matemáticamente por el autor con el objeto de uniformar los datos obtenidos en las referencias. Convenciones: * = Indica a los primates monógamos, los demás son poligámicos (ej., Saimiri spp, Cebus spp, Saguinus oedipus), poligíneos (ej., Alouatta spp, Leontopithecus spp) y algunos poliándricos (ej., Saguinus mystax); 1 H = Hembras; M = Machos; IEP = Intervalo entre partos; y CPP = Crías por parto. Referencia de la tabla: 7. Las hembras de mono cornudo (Sapajus -Cebus- apella) presentan un periodo estral de 18 días y la gestación se ha calculado en 160 días. Cada dos años pueden tener una cría, la cual es independiente al año o año y medio de vida, las crias de S. apella nacen muy indefensas y mientras se desarrolla la postura 1 La estructura social reproductiva puede variar, por ejemplo S. oedipus puede también establecer estructuras monógamas. En Callitrichinae hay fuertes influencias sociales que intervienen en la endocrinología reproductiva, las cuales pueden manifestarse en estados anovulatorios de hembras no dominantes en un grupo natal; en este y otros grupos neotropicales la cópula no está restringida a la ovulación, lo cual es evidente por la continua receptividad de las hembras a los machos durante todo el ciclo [7, 10, 11, 18-20].

4 y la prensibilidad de la cola (dos primeros meses) permanece la mayor parte del tiempo aferradas a la madre [2]. La gestación de los monos capuchinos (Cebus capucinus) dura entre 150 y 180 días. Normalmente paren sólo una cría, pero puede haber gemelos ocasionalmente [2]. La gestación en los monos maiceros o cariblancos (Cebus albifrons) dura más o menos de 150 a 160 días, pueden solo tener una cría y esto es cada uno o dos años [2]. Los monos ardilla (Saimiri sciureus) son polígamos, uníparos de crianza estacional. Las montas se presentan entre septiembre y noviembre, y los nacimientos entre febrero y abril. La gestación dura de 160 a 172 días. Los machos no toman ninguna parte en la crianza de las crías, la cual es realizada por las madres y las hembras del grupo [4]. Los micos de noche o monos búho (Aotus spp.) son monógamos, uníparos por lo regular; el padre se encarga del trasporte de la cría mientras la madre se encarga de la alimentación. Los partos generalmente se presentan entre octubre y enero, y su gestación es de 133 días [4]. Los monos tocones (Callicebus spp.) se consideran monógamos; el ciclo sexual de las hembras es de 18 a 20 días; tienen una gestación aproximada de días; el recién nacido se acostumbra rápidamente a ser cargado por el macho y solamente es cargado por la hembra para ser amantado. En vida libre, los partos se presentan usualmente entre enero y diciembre [5, 7]. Los monos colimochos (Cacajao spp.), paren cada dos años en vida libre; son primates polígamos que establecen grandes grupos en vida libre. Se conoce poca información reproductiva de este género taxonómico [5, 7].

5 Los monos voladores o huapos (Pithecia spp.) son esencialmente monógamos; con nacimientos principalmente en el último tercio del año; tienen una gestación de 165 días, con nacimientos cada dos años. La cría es levantada por la madre (especialmente durante los primeros cinco meses) y algunos hermanos, teniendo el padre escasa participación. La lactancia tiene una duración de 8 meses aproximadamente [5]. Los monos araña negro (Ateles fusciceps) tienen una baja tasa reproductiva. Las hembras dan su primera cría a los 4 o 5 años de edad y pueden tener una cría cada 3-4 años. La duración de la gestación varía desde 225 a 230 días, los recién nacidos tiene una estrecha relación con la madre hasta los 3 o 4 meses de vida [6]. En los monos mulatos (Ateles hybridus) la gestación dura aproximadamente 226 a 232 días. La crianza es realizada por la madre, pero recibe asistencia de algunas otras hembras del grupo [6]. Las hembras de los churucos (Lagothrix lagothricha) dan a luz a un primate cada dos años, aunque eventualmente puede parir dos crías; tienen un ciclo sexual de 25 días; inicialmente la crianza es apoyada por el macho del grupo, pero gradualmente los va dejando sin apoyo; la lactancia se da por al menos 6 meses [5]. Los aulladores (Alouatta spp.) son poligínicos. Las hembras tienen un ciclo sexual de 17 días y una gestación unípara de días. La cría nace casi desnuda y la cola no es prensil hasta los dos meses de edad, siendo destetados al año y medio. Aunque el contacto es restringido por la madre durante los primeros meses, el traslado de los infantes es ocasionalmente apoyado por hermanos y otros jóvenes del grupo [5]. Los titís pigmeos (Cebuella pygmaea) son monógamos, con partos cada dos años, usualmente gemelares. La gestación es de 138 días en promedio; la mayoría de los miembros participan en la crianza y el trasporte de los

6 neonatos, estos pesan tan sólo de 13 a 15 g y nacen con una pelusa de color amarillo limos y cabeza gris [4, 5]. Los bebeleche (Saguinus fuscicollis) son monógamos, pero ocasionalmente presentan poliandria y poligamia. El ciclo estral es de 16 días, la gestación es de 140 días, siendo el parto gemelar en su mayoría [4, 5]. Los titís del Chocó (Saguinus geoffroyi) son monógamos, tienen un ciclo estral de 16 días, parto gemelar con un intervalo entre partos de 154 y los 540 días. Su gestación es de 146 días; el infante pesa al nacer 40 a 45 g [4, 5]. Los titís grises (Saguinus leucopus) son monógamos, tienen gestación gemelar la mayoría de las veces, los partos se presentan entre mayo a junio y octubre a noviembre. La crianza es realizada principalmente por los padres con ayuda de los otros miembros del grupo [4]. Los titís cabeciblancos (Saguinus oedipus) son monógamos con poliandria facultativa, pero la androginia no se ha confirmado. El ciclo estral de 15,5 días, gestación gemelar de 125 a 140 días [4], el color del lomo del infante es inicialmente es negro y empieza a desaparecer y es reemplazado por el color castaño jaspeado [5]. La tasa metabólica basal (TMB) es la cantidad de energía requerida por un organismo para mantener las funciones celulares básicas [8]. Una ecuación general para el cálculo de TMB en mamíferos placentados es la siguiente: TMB = 70 Kcal x [Masa corporal en Kg] 0,75 Por ejemplo en la crianza manual de un Ateles fusciceps neonato enfermo (infección sistémica) de la clínica del Zoológico Matecaña, con un peso de 732gr se calculó que:

7 TMB = (70 Kcal X 0,732 kg) 0,75 = 55,3 Kcal/día Para este individuo se usó como alimento una mezcla de Nestum y Ensure, que aportan lo siguiente: 1 g de Nestum hay 3,6 Kcal 1 g de Ensure hay 4,3 Kcal Con el resultado del ejemplo anterior, la dieta apropiada tendría: 4,6 g de Nestum hay 16,6 Kcal 9 g de Ensure hay 38,7 Kcal TOTAL: 55,3Kcal distribuida en varias tomas durante el día Sin embargo, los animales no están en reposo, además de requerir energía adiciona para el crecimiento o superar una patología, por lo que se requiere además de energía para mantenimiento [8]. La energía para mantenimiento se define como la cantidad de energía requerida para realizar actividades diarias normales, entre ellas, funciones fisiológicas como crecimiento, la reproducción y la lactancia, por lo que probablemente es la manera más útil para calcular los requerimientos de energía [8, 9]. Las ecuaciones generales para estos requerimientos energéticos se listan en la tabla 2. Tabla 2. Estimaciones generales del requerimiento diario de energía empleando masa corporal como base en mamíferos Mamíferos Animal Mantenimiento Crecimiento Reproducción (excepción marsupiales) Fuente: 8. 2 X TMB 3 X TMB 4-6 X TMB (Ultimo trimestre o lactancia) Dependiendo de la condición fisiológica, el gasto energético para mantenimiento se define también como gasto energético diario (GED), el cual se ha calculado para algunos estados como se describe en la tabla 3.

8 Tabla 3. Gasto energético diario para algunas condiciones fisiológicas en mamíferos Formula Constante Significado Concepto GE = TMB X 1 Adulto sano Animal obeso Alimentación de un animal que no se mueva GE = TMB X 2 Adulto sano De mantenimiento Animal con gasto energético alto GE = TMB X 3 Adulto enfermo Juvenil sano Animal en crecimiento obesidad GE = TMB X 4 Juvenil enfermo Hembra gestante Referencia: 9. Debilidad De acuerdo a la información descrita en las tablas anteriores, en el ejercicio de ejemplo para la formulación de la dieta de A. fusciceps, el GED es: TMB= (70 Kcal X 0,732 kg) 0,75 = 55,3 Kcal/día GED= 55,3 Kcal/día X 4 = 221 Kcal/día Se emplearán en este ejemplo: 70% de Ensure = 155 Kcal 30% de Nestum = 66 Kcal Así, si 1 g Ensure = 4,31Kcal X E 155 Kcal = 36 g Y sí 1 g Nestum = 3,6 Kcal X N 66 Kcal = 18 g También están disponibles otras formulas de alimentación, como la descrita en Sodaro y Saunders preparada con 8,4 g de fórmula para infantes humanos (en polvo) con 2,4 g de Sustagen, una proteína en polvo, y 60 ml de agua hervida [10].

9 La cantidad de alimento debe tener relación con la capacidad gástrica de la cría y su capacidad de asimilación, así como el horario del personal encargado de la crianza de los animales [1, 8, 10]. En la experiencia del Zoológico Matecaña, la alimentación de neonatos usualmente se realiza cada 2 horas, sin embargo en infantes se baja la frecuencia gradualmente hasta llegar a cuatro veces al día [7, 10, 12]. Retomando el ejemplo de la sección anterior, la dieta calculada dividida en 4 raciones sería: 9 g Ensure + 4,5 g Nestum por cada biberón; sin embargo esto debe decidirse también según la aceptación del alimento, lo cual varía con los días y el estado de salud del animal [10]. La manipulación de las crías debe ser muy higiénica ya que el infante no cuenta con su sistema inmunológico bien desarrollado [4]. Para la manipulación se debe tener en cuenta un par de guantes y se recomienda utilizar tapa bocas para evitar la transmisión de enfermedades por fómites de la cría al humano o viceversa (figura 1) [4, 16]. Se debe tener en cuenta que la cría es muy indefensa y que cualquier cosa pues irritar su piel. Para la limpieza hay disponible en el mercado pañitos húmedos, los cuales protegen e hidratan la piel de la cría y facilitan el retiro de materia fecal que pueda quedar sobre el pelaje (figura 2). Esta limpieza se pueden hacer en las horas de la mañana (8:30 a 11am), permitiendo que la cría se exponga por periodos cortos al sol para secarse [4]. Los biberones que se emplean para alimentar a la cría deben lavarse después de cada uso y luego ponerse en un recipiente con agua caliente, dejándolos allí por 5 minutos (figura 3). El propósito de esta acción es reducir o eliminar la carga microbiana y con ello la posibilidad de que la cría adquiera alguna infección [17].

10 Figura 1. Manipulación de una cría de mono araña negro Original de Brenda García Figura 2. Limpieza con pañitos húmedos de una cría de mono araña negro. Original de Brenda García.

11 Figura 3. Higienización de biberones en agua caliente Original de Brenda García. El recinto donde permanece el infante debe lavarse por lo menos una vez a la semana, ya que en este permanece la gran parte del día. El contenedor (muchas veces un guacal o kennel), se puede lavar con detergente, pero debe juagarse completamente para evitar que el animal lo lama [16]. Los pañales ayudan a mantener la higiene del animal, puesto que las crías defecan frecuentemente. Pueden emplearse pañales comerciales etapa 0, los cuales funcionan bien en la mayoría de crías de grandes primates neotropicales (ej., Ateles), sin embargo, en neonatos de todas las especies o crías de especies más pequeñas, será necesario elaborarlos a mano (figura 4) (observación personal de los autores).

12 Figura 4. Elaboración manual de pañales para primates neotropicales Convenciones: a, doblado y marcado de cortes del pañal; b, realización de cortes para cola y piernas; c, postura de algodón absorbente; d, postura de gasa de cubierta; y e, pañales terminados. Fotografías de Brenda García.

13 El pañal debe cambiarse cada vez que la cría lo ensucie por que así se evita la irritación de la piel y subsecuene dermatitis. Adicionalmente puede aplicarse algo de talco a la piel o una crema antipañalitis para humanos (figura 5). La fécula de maíz (Maicena ) y el talco han sido productos que además de contribuir a mantener seca la cría, facilitan la limpieza en cada cambio de pañal (observación personal de los autores). Figura 5. Pañal artesanal puesto en una cría de mono araña negro La crianza manual puede dividirse en dos componentes. El primero, mediante el empleo de una madre de peluche que le ofrece calor y seguridad; y el segundo, una persona que como nodriza le brinda alimentación, limpieza y cuidados. El proceso de crianza mediante la técnica de mamá canguro también es una alternativa para las crías de primates neotropicales, sin embargo puede requerir más tiempo de los cuidadores [11]. Cuando se comienza el proceso de crianza, el cuidador debe buscar todas las herramientas que estén a su alcance para darle comodidad y confort a la cría. La crianza mediante la técnica de bebé canguro (mantener alzada la cría la

14 mayor parte del tiempo o la totalidad del tiempo) es buena para el levante de neonatos, pero implica bastante tiempo por persona para uno o dos animales y posteriormente puede implicar problemas de socialización [10]. Debido a que muchas instituciones cuentan con personal limitado en tiempo o cantidad, la crianza empleando un peluche se considera útil para que la cría la abrace y se sienta segura (figura 6). El peluche se cambia regularmente cuando se ensucia, así como también a medida que crece el infante [11]. Figura 6. Cría de mono araña negro abrazando un peluche empleado para su crianza Original de Brenda García. La creación de un soporte que funcione como nodriza también está documentado [11]. Para ello se emplea una pieza tubular de 23cm de largo x 13 cm de diametro elaborada con malla metálica de 1/4 de pulgada; a este tubo se el adiciona internamente un cable para calefación de 50 cm, y su exterior se recubre con piel artificial. Este elemento le proporciona calor al infante (especialmente en lugares fríos). Adicionalmente se puede unir con bandas o cuerdas que den cierta movilidad a este elemento dentro del recinto de crianza o incubadora [11].

15 La nodriza es una persona que realiza la asistencia a la crianza desde el primer momento en que llega la cría. Está encargada de brindarle alimentación, de acuerdo a los requerimientos para la especie y edad del desarrollo [11]. La alimentación se suministra en elementos parecidos a la mama o seno de la madre, para este caso pueden emplearse jeringas con mamilas para felinos o caninos domésticos, mamilas para neonatos humanos, teteros de distintos tamaños y capaciedades; cuya escogencia depende en muchos casos del tamaño de la cría y su aceptación (figura 7). Figura 7. Alimentación manual de una cría de mono araña negro Original de Brenda García. Una segunda función de la nodriza es la limpieza, puesto que la cría es totalmente dependente en esta etapa [11]. La limpieza es una parte fundamental ya que con ella se evita la proliferación de microorganismos en el ambiente que potencialmente puedan afectar la salud de la cría (figura 8) [11].

16 Figura 8. Limpieza de una cría de mono araña negro Original de Brenda García. Los recintos de crianza deben cumplir con ciertas consideraciones especiales de bienestar y seguridad [11]. En la etapa neonatal se recomienda alojarlo en un espacio reducido y no mover mucho al animal, salvo que se realice de manera segura a través de canguros o mantas diseñados para la crianza como mamá canguro. El que el animal se sujete de un peluche facilita el trasporte, pero siempre debe estar dentro de un contenedor de transporte limpio y confortable, ya que el animal puede soltarse fácilmente [11, 13]. El guacal plástico o kennel es uno de los elementos más empleados debido a su facilidad de armado, lavado y transporte. En la mayoría de especies se han empleado con éxito guacales de 50cm de alto, 54 cm de largo y 46 cm de ancho, los cuales se adecúan con mantas y peluches (figura 9). En la etapa infantil el animal puede moverse mas, ya que se sujeta con más fuerza y ha mejorado su equilibrio; de hecho el contenedor debe ser unas tres o cuatro veces más alto que la longitud total del animal para permitirle el movimiento y con ello promover su desarrollo físico y motriz [11 13]. El contendor durante esta etapa se adecua con una hamaca, cuerdas y móviles a diferentes alturas con objeto de facilitar el desplazamiento vertical. Las

17 dimensiones empleadas en mono araña negro fueron 1,25m de alto, 1m de ancho y 1m de largo (figura 10) [12]. Figura 9. Guacal de transporte adecuado para una cría de mono araña negro Original de Paola Cruz.

18 Figura 10. Contendor adecuado para un infante de mono araña negro Original de Brenda García Las crías de los primates pueden llegar con problemas debidos a anormalidades durante el parto, principalmente traumatismos externos, pero también con infecciones adquiridas durante la gestación o en la etapa neonatal. Así mismo, durante la crianza pueden presentar varios problemas, principalmente infecciosos y nutricionales [7, 11 13, 19]. Etiologías: Multifactorial, pueden describirse problemas reproductivos (ej., distocia, causas de aborto y muerte prenatal), problemas de crianza (ej., Manipulación materna inadecuada, broncoaspiración de leche), enfermedades infecciosas de la cría (ej., Neumonía, sepsis y septicemia neonatal), trauma (ej., Agresión de coespecíficos, caída, politraumatismo o traumatismo externo) y canibalismo (7, 18-20). Epidemiología: en Callithrix spp cautivos se presenta durante el primer mes de edad, y es mayor en este grupo comparado con otros Callitrichinae. De manera importante en especies de Cebidae se mencionan los traumatismos debido a caída de grandes alturas [7]. Como predisponentes pueden incluirse la alta densidad poblacional, baja disponibilidad de alimento, manipulación de hembras gestantes sin acostumbramiento previo (puede llegar a estar entre el 50 70% de las causas de aborto), estación en que ocurre el parto, bajo peso y talla de la cría, poca experencia en el cuidado parental y entorno social inadecuado [7, 11, 20]. Melo et al. (2003) consideran que en el medio silvestre la muerte neonatal o perinatal por causas no infecciosas puede darse como resultado de la estrategia reproductiva (ej., Selección sexual al arribo de nuevos machos a un

19 grupo), pero también producto de la alta competencia por los recursos en un hábitat empobrecido [21]. Manifestaciones Clínicas y Diagnóstico: Dependerán de los factores etiológicos predisponentes y determinantes, siempre culminando con la muerte de las crías, aborto o nacimiento de crías muertas [7]. Prevención y Control: En cautiverio se ha sugerido suministrar a las hembras gestantes raciones alimenticias mayores a lo usual, suplementos multivitamínicos y minerales; dar mayor confort especialmente en el parto y posterior al mismo mediante enriquecimiento ambiental, permitiendo el establecimiento de grupos sociales de manera similar a como sucedería en el medio silvestre, y mantener un buen plan de manejo preventivo de enfermedades, ya que éstas medidas reducen radicalmente la mortalidad de las crías [7]. En el caso de abandono de crías se recomienda la crianza manual, considerando aspectos cruciales como termperatura y humedad adecuadas, calidad, cantidad y frecuencia de alimentación [7, 10]. Así mismo se debe estimular la micción y defecación de los neonatos después de los períodos de alimentación [7, 10, 11]. De acuerdo a Sodaro y Saunders, la crianza manual crea una experiencia de socialización anormal, exhibiendo comportamientos anormales, incluso después de haber sido reintroducidos en grupos de coespecíficos [10]. En la experiencia de crianza de primates en el Zoológico Matecaña, esto se ha dado principalmente en animales que estuvieron mucho tiempo aislados de sus coespecíficos, por lo que siguiendo las recomendaciones descritas por varios autores, las crías de mono araña negro (A. fusciceps) están en contacto con animales de su misma especie desde la cuarta semana después del nacimiento y la reintroducción se inicia en la semana 12 de vida; sin embargo con primates más pequeños (ej., Saguinus, Callimico) este tiempo debe darse desde la etapa neonatal [10, 22]. Los autores agradecen al personal del Zoológico Matecaña, en especial a Diana Buitrago, Santiago Sepúlveda, Marcela Salzar, Laura Tobón y Julián Mejia por los aportes realizados para el desarrollo de este proyecto y la documentación del proceso de crianza de los monos araña.

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