A la Dra. Cristina Martínez-Garza por su asesoría y apoyo para la realización de este trabajo.

CENTRO DE INVESTIGACIÓN EN BIODIVERSIDAD Y CONSERVACIÓN LLUVIA DE SEMILLAS EN UN GRADIENTE SUCESIONAL CON ÉNFASIS EN DISPERSIÓN POR MURCIÉLAGOS DEL BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA SIERRA DE HUAUTLA EN MORELOS, MÉXICO TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE: MAESTRO EN BIOLOGÍA INTEGRATIVA DE LA BIODIVERSIDAD Y LA CONSERVACIÓN PRESENTA; EDITH PRESENTA: RIVAS ALONSO GRADO Y NOMBRE DEL ALUMNO DIRECTORA: DRA. CRISTINA MARTÍNEZ GARZA CUERNAVACA, MORELOS. MAYO, 2015

AGRADECIMIENTOS El desarrollo de este proyecto contó con financiamiento parcial de las siguientes fuentes: fondos del proyecto CONACYT #80027 cuyo responsable fue la Dra. Cristina Martínez Garza, fondos del proyecto PROMEP UAEMOR-CA-56 otorgado al Cuerpo Académico de Ecología Evolutiva del CIByC, fondos otorgados al proyecto Extendiendo la Conservación de la Selva Seca en la Cuenca del Rio Balsas: Propuesta para un Área Natural Protegida en la Mixteca Baja Poblana cuyo responsable fue el Dr. David Valenzuela Galván, otorgados por el programa Volkswagen: Por amor al planeta y también por fondos otorgados al Dr. David Valenzuela Galván por su labor de supervisión ambiental. También a CONACYT por la beca de manutención (478723 otorgada del 24/08/2012 al 22/01/2014) en el cuarto periodo de la Convocatoria de Becas Nacionales 2011-2012. A la Dra. Cristina Martínez-Garza por su asesoría y apoyo para la realización de este trabajo. A mis sínodos Dr. David Valenzuela Galván, Dr. Vinicio de Jesús Sosa Fernández, Dra. Ellen Andresen y Dra. Elisabet V. Wehncke Rodríguez por los comentarios y sugerencias para mejorar este trabajo. Al Dr. David Valenzuela Galván y a la M. C: Lorena Orozco por sus comentarios y sugerencias y parcial financiamiento de este proyecto así como préstamo de permiso de colecta y material de campo. A la M. C. Luz Ma Ayestarán, Técnico Académico del Departamento del Ecología Evolutiva del CIByC, por la asistencia logística en campo al personal de la Estación Biológica en El Limón y a los pobladores de la comunidad de El Limón de Cuauchichinola, de la REBIOSH, por las facilidades para la realización de este trabajo. A los alumnos de las materias de Ecología de Poblaciones, Ecología General y Biología de murciélagos de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UAEM y a los alumnos de ii

servicio social que apoyaron en el procesamiento de muestras, así como su asistencia en campo. Al grupo de trabajo de Restauración Ecológica de la Dra. Martínez. A la Coordinación de la Maestría en Biología Integrativa de la Biodiversidad y la Conservación por el apoyo financiero parcial otorgado para para la presentación de resultados en el congreso de la ATBC 2013. Al CIByC-UAEM por el apoyo logístico para el desarrollo del proyecto y a sus investigadores por su ayuda. iii

AGRADECIMIENTOS A TITULO PERSONAL A la Dra. Cristina Martínez-Garza por aceptarme como su alumna, por su infinita paciencia y apoyo en la realización de esta tesis. Al Dr. David Valenzuela Galván por el apoyo financiero así como por sus comentarios y sugerencias. Al Dr. Vinicio Sosa Fernández por siempre estar presente por su compromiso, entusiasmo y asesoría desde el inicio de este proyecto. A los miembros del jurado Dra. Ellen Andresen y Dra. Elisabet V. Wehncke Rodríguez por sus comentarios que me hicieron crecer espero haber atendido todos sus comentarios. A mis profesores la M. C. Valentina Carrasco, el Dr. Néstor Mariano y el Dr. Alejandro quienes me dieron las bases de la restauración ecológica, estadística univariada y ecología de comunidades. En especial también me gustaría agradecer al Dr. Néstor por su aporte en la parte estadística de este trabajo. También al Dr. Alejandro quien con su muy particular estilo me ayudo en mis estadísticos y siempre me brindo un espacio para mis dudas. A mis amigos: Ana Laura, Angélica, Patricia, Areli, Amantina, Fidel, Milagros, Ofelia, Alondra, Ángeles, Berenice, Danelly, Flavio, Jaime, Leslie, Luis, y Norma por su cariño y por estar conmigo en el momento más complicado de mi vida. A la banda del CIByC Lupita, Gabriel, Pepe, Selene, Sara, Miguel y las chicas del dosel por sus ánimos, amistad y ayuda con mis dudas. Al M.C. Jorge Sígala por su asesoría en Sistemas de Información Geográfica. Al grupo Restauración Ecológica por abrirme sus puertas, su apoyo y compañía. iv

Al Laboratorio de vertebrados de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UAEM, en especial al Dr. Antonio Guerrero, Dra. Areli Rizo y M.C. Luis Gerardo Ávila por confiar en mí y brindarme la oportunidad de trabajar con ellos. A M. C. Luz María Ayestarán por su apoyo y disposición en campo. A Sinead, Viridiana, Marisol, Fabricio, Diego y Mariana porque hicieron esta tesis posible y llevadero el campo. A Alfredo, Gerardo, Carmelo, Enrique y Oralia porque su apoyo, alegría y entusiasmo que hicieron más agradable mi estancia en el limón. A mi madre Trinidad Alonso Guzmán zapoteca de corazón por su enorme fuerza y cariño. Citar como: Rivas-Alonso, E. 2015. Lluvia de semillas en un gradiente sucesional con énfasis en dispersión por murciélagos del bosque tropical caducifolio de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla en Morelos, México. Tesis de Maestría, Maestría en Biología Integrativa de la Biodiversidad y la Conservación, Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Morelos, México. 81 pp. v

INDICE AGRADECIMIENTOS... ii AGRADECIMIENTOS A TITULO PERSONAL... iv ÍNDICE DE FIGURAS CAPITULO III...viii ÍNDICE DE APÉNDICES CAPITULO II... ix ÍNDICE DE APÉNDICES CAPITULO III... ix RESUMEN... xi ABSTRACT... xii CAPÍTULO I... 1 INTRODUCCIÓN GENERAL... 1 INTRODUCCIÓN... 2 LITERATURA CITADA... 5 CAPITULO II... 6 LLUVIA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN UN BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO EN MORELOS, MÉXICO... 6 INTRODUCCIÓN... 7 OBJETIVOS... 11 General... 11 Particulares... 11 HIPOTESIS Y PREDICCIONES... 11 MÉTODOS... 12 Área De Estudio... 12 Diseño Experimental y caracterización del hábitat... 16 Lluvia de semillas... 19 ANÁLISIS ESTADÍSTICOS... 23 RESULTADOS... 23 DISCUSIÓN... 34 Hábitat... 34 Vector de dispersión... 35 Temporada... 37 Efecto de las interacciones hábitat, vector de dispersión y temporada... 37 CONCLUSIONES... 39 vi

LITERATURA CITADA... 41 APÉNDICES... 45 CAPÍTULO III... 52 CONTRIBUCIÓN DEL ENSAMBLE DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS A LA LLUVIA DE SEMILLAS HACIA SITIOS CON DIFERENTE GRADO DE PERTURBACIÓN EN EL BTC DE LA REBIOSH... 52 INTRODUCCIÓN... 53 OBJETIVOS... 56 General... 56 Particulares... 57 HIPOTESIS Y PREDICCIONES... 57 MÉTODOS... 58 Área de estudio... 58 Diseño experimental... 58 ANÁLISIS DE DATOS... 59 Ensamble de murciélagos frugívoros... 59 Semillas colectadas de las excretas... 59 RESULTADOS... 60 Ensambles de murciélagos frugívoros... 60 Semillas en las excretas de murciélagos frugívoros... 63 DISCUSIÓN... 65 Ensambles de murciélagos frugívoros... 65 Hábitat... 65 Temporada... 66 Nivel de frugivoría... 67 Efecto de las interacciones entre hábitat, temporada y nivel de frugívoria... 67 Semillas en las excretas de murciélagos frugívoros... 68 CONCLUSIONES... 69 LITERATURA CITADA... 71 APÉNDICES... 74 CAPÍTULO IV... 79 SÍNTESIS E IMPLICACIONES GENERALES... 79 vii

ÍNDICE DE FIGURAS CAPITULO II Figura 1. Ubicación de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos México. El color gris representa el polígono de la reserva, mientras que el color negro representa la Localidad de El Limón de Cuauchichinola, donde se encuentra el área de estudio (Elaborada por David Valenzuela) Figura 2 Climograma de la localidad El Limón de Cuauchichinola que muestra la precipitación (columna) y temperatura (línea) promedio durante los 12 meses de 32 años (1978-2010). Las barras representan el error estándar (IMTA, 2009) Figura 3. Trampas de semillas de las parcelas del hábitat excluido (arriba) y del hábitat conservado y perturbado (abajo) en la localidad de El Limón de Cuauchichinola de la REBIOSH, Morelos, México Figura 4. Número de especies registradas en la lluvia de semilla en tres hábitats en el BTC de Morelos, México por forma de vida y vector de dispersor (arriba) y por historia de vida y vector de dispersor (abajo) Figura 5. Riqueza en la lluvia de semillas por hábitat (arriba) y vector de dispersión (abajo). Los círculos blancos representan el promedio y las barras verticales el intervalo de 95% de confianza para la media. Las letras distintas indican diferencias significativas evaluadas con la prueba a posteriori de Tukey Figura 6. Riqueza en la lluvia de semillas por hábitat para dos temporadas (lluvias y secas) Los círculos blancos representan el promedio y las barras verticales el intervalo de 95% de confianza para la media. Las letras distintas indican diferencias significativas evaluadas con la prueba a posteriori de Tukey. Figura 7. Densidad en la lluvia de semillas por hábitat (arriba) y vector de dispersión (abajo) Los círculos blancos representan el promedio y las barras verticales el intervalo de 95% de confianza para la media. Las letras distintas indican diferencias significativas evaluadas con la prueba a posteriori de Tukey. Figura 8. Densidad en la lluvia de semillas por temporada. Los círculos blancos representan el promedio y las barras verticales el intervalo de 95% de confianza para la media. Figura 9. Densidad en la lluvia de semillas por hábitat*vector de dispersión (arriba) y hábitat*temporada (abajo). Los círculos blancos representan el promedio y las barras verticales el intervalo de 95% de confianza para la media. Las letras distintas indican diferencias significativas evaluadas con la prueba a posteriori de Tukey 14 15 22 25 29 30 31 32 33 ÍNDICE DE FIGURAS CAPITULO III Figura 1.. Abundancia promedio de murciélagos frugívoros facultativos (FF) y obligados (FO). Las barras verticales representan un error estándar alrededor del promedio Figura 2.. Gráfico de mosaico de la tabla de contingencia por hábitat (conservados, excluidos y perturbado) y temporada (lluvias y secas). El tamaño de los rectángulos representa la magnitud de las frecuencias observadas. El código 62 64 viii

de colores indica la magnitud de los errores estandarizados correspondiente a diferencias significativas positivas y negativas. El color azul indica las diferencias positivas, el color rojo indica las diferencias negativas; el recuadro blanco o sin color indica las diferencias no significativas. ÍNDICE DE APÉNDICES CAPITULO II Apéndice 1. Gráfico de ordenación del análisis multivariado para la abundancia relativa de los arboles con DAP 2.5 cm. Las letras representan el hábitat: P: Perturbado, C= Conservado E= Excluidos y la numeración el número de parcela. Para los sitios excluidos los números pares representan las parcelas con plantación, mientras que las nones las parcelas sin plantación. Apéndice 2. Gráfico de ordenación del análisis multivariado para la dominancia relativa de los arboles con DAP 2.5 cm. Las letras representan el hábitat: P: Perturbado, C= Conservado E= Excluidos y la numeración el número de parcela. Para los sitios excluidos los números pares representan las parcelas con plantación, mientras que las nones las parcelas sin plantación. Apéndice 3. Listado de especies generado a partir de los datos de la lluvia de semillas por familia, especie, vector de dispersión, forma de vida e historia de vida, en hábitats con diferente grado perturbación en la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla Apéndice 4. Abundancia total de semillas por temporada (lluvias y secas), vector de dispersión (abiótico, diurno y nocturno) en tres hábitats (perturbados, excluido de ganado y conservados) y los subtotales por hábitat, temporada y vector de dispersión. Información descriptiva de la lluvia de semillas de agosto del 2012 a mayo del 2013 de la localidad de El Limón de Cuauchichinola de la REBIOSH, Morelos, México. Apéndice 5. Resultados del ANOVAmr de tres vías para la riqueza de especies de semillas. Los resultados significativos (P<0.05) se muestran en negritas. Se incluye fuente de variación, suma de cuadrados (SS), grados de libertad (gl), el estadístico F, la probabilidad (p) y el porcentaje de varianza explicada (% de variación). Apéndice 6. Resultados del ANOVAmr de tres vías para la densidad de semillas (m2/mes). Los resultados significativos (P<0.05) se muestran en negritas. Se incluye fuente de variación, suma de cuadrados (SS), grados de libertad (gl), el estadístico F, la probabilidad (p) y el porcentaje de varianza explicada (% de variación). 45 46 47 49 50 51 ÍNDICE DE APÉNDICES CAPITULO III Apéndice 1. Especies y número de individuos del ensamble de murciélagos por nivel de frugivoría (obligados y facultativos) presentes en los hábitats (Con=Conservado, Exc=Excluido y Per=Perturbado) por temporada (lluvias y secas). Apéndice 2. Análisis de devianza de la riqueza del ensamble de murciélagos frugívoros, con tres factores hábitat (conservado, excluido y perturbado), temporada (lluvias y secas) y nivel de frugivoría (obligados y facultativos). Se incluye grados de libertad (gl), devianza (D), probabilidad de Chi (Pr (>Chi). 74 75 ix

Apéndice 3. Análisis de devianza de la abundancia del ensamble de murciélagos frugívoros, con tres factores hábitat (conservado, excluido y perturbado) temporada (lluvias y secas) y nivel de frugivoría (obligados y facultativos). Se incluye grados de libertad (gl), devianza (D), probabilidad de Chi (Pr (>Chi). Apéndice 4. Número de semillas registradas en las excretas de las especies de murciélagos capturados en las parcelas de muestreo por hábitat (perturbado, excluido y conservado) y temporada (lluvias y secas) Apéndice 5. Número de semillas, por especie de planta, registradas en las excretas de murciélagos capturados en tres hábitats (perturbado, excluido y conservado) y dos temporadas (lluvias y secas) 76 77 78 x

RESUMEN Los cambios en la cobertura de la vegetación debido a la perturbación afectan a los animales del Bosque Tropical Caducifolio (BTC) incluyendo a los murciélagos. Uno de los procesos ecológicos básicos con fuerte participación de los murciélagos es la dispersión de semillas. Este trabajo evaluó el efecto de la perturbación del hábitat en la lluvia de semillas por vectores bióticos y abióticos y en la riqueza y abundancia de murciélagos frugívoros en un BTC de Morelos. El presente estudio se realizó en la comunidad de El Limón de Cuauchichinola, municipio de Tepalcingo al sur del estado de Morelos dentro de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla. Para este estudio se utilizaron nueve parcelas de 50 x 50 m en tres hábitat: perturbados, excluidos del ganado con plantaciones de restauración y conservados que representan diferentes grados de perturbación antrópica. En cada parcela se colocaron trampas de semillas de aproximadamente 1 m de diámetro las cuales se revisaron dos veces por día (al atardecer y amanecer). A la par del muestreo de semillas se colocaron cuatro redes de niebla por parcela. Los resultados revelaron que en el BTC de Morelos existe un contingente de especies de plantas que son dispersadas sólo por viento, sólo por aves, sólo por murciélagos y por aves y murciélagos. En el hábitat conservado se registró la mayor riqueza y densidad de semillas y fue estadísticamente similar a lo registrado en el hábitat bajo restauración. La mayor riqueza y densidad de semillas fue dispersada por vectores abióticos. Además, las aves y murciélagos dispersaron un mayor número de especies de árboles del bosque conservado. La perturbación no tuvo un efecto en la riqueza y abundancia de murciélagos frugívoros y su presencia estuvo determinada por la cercanía de la vegetación riparia. Las excretas de los murciélagos frugívoros capturados en secas, en los sitios excluidos tuvieron el mayor número de semillas. El hábitat excluido con plantaciones de restauración parece estar brindando refugio a los murciélagos durante la temporada de secas. Nuestros resultados indican que las aves y los murciélagos tienen un papel importante en la dispersión de semillas al mover semillas de árboles no pioneros en el paisaje agropecuario del BTC. xi

ABSTRACT Land-cover changes as a result of habitat degradation affect the animals of the Tropical Dry Forest (TDF), including bats. One of the basic ecological processes where bat species participate is seed dispersal. This study evaluated the effect of habitat degradation on the seed rain by biotic and abiotic vectors, and in the richness and abundance of frugivorous bat species in a TDF of Morelos. This study was carried out in the community of El Limón de Cuauchichinola, Tepalcingo municipality in southern Morelos, within the Sierra de Huautla Biosphere Reserve. For this study, nine 50 x 50 m plots were located in three habitats: disturbed, excluded of livestock and with restoration plantings, and more conserved; these habitats are representative of degrees of anthropogenic interference. Seed traps of 1 m diameter were placed in each plot and checked twice daily (in the evening and at sunrise). Simultaneously with the seeds sampling, four mist nests were set at each plot. The results indicated that in this TDF of Morelos there is a particular group of plants that are being dispersed by wind only, bats only, birds only, and both, bats and birds. The highest richness and density of seeds were recorded in the conserved habitat. The abiotic vectors dispersed the highest richness and density of seeds. In addition, birds and bats dispersed a larger number of tree species from the conserved forest. The habitat had no effect on the richness and abundance of frugivorous bat species; the presence of bats was determined by the proximity of riparian vegetation. The feces of frugivorous bats captured during the dry season, in the sites excluded of livestock and with restoration plantings had a larger number of seeds. This habitat with restoration plantings may be a refuge for bats during the dry season. Our results indicate that bats and birds play an important role in the seed dispersal, by moving seeds of non-pioneers tree species in this agricultural landscape. xii

CAPÍTULO I INTRODUCCIÓN GENERAL 1

INTRODUCCIÓN El bosque tropical caducifolio (BTC, sensu Rzedoswki 2006) es un tipo de vegetación de amplia distribución. Este ecosistema originalmente representaba el 42% de las selvas tropicales y subtropicales del mundo (Murphy y Lugo 1986). El BTC de México tenía una cobertura original de 33.9 millones de hectáreas y para el 2002 solo quedaba el 26% (8.9 millones de hectáreas; Challenger y Dirzo 2009). En el estado de Morelos, la superficie original del BTC era del 57.3 %, pero en 1973 se redujo a un 27 % y para 1989 a un 22 %, manteniendo una tasa de deforestación anual de 1.4 % hasta el 2002 (Trejo y Dirzo 2002). Las características edafológicas de los BTC, como el suelo somero y pedregoso, no lo hacen óptimo para la agricultura (Rzedowski 2006). Sin embargo, las actividades agropecuarias son las principales causas del cambio de cobertura en este tipo de vegetación (Trejo y Dirzo 2002; Rzedowski 2006). Debido a la falta de vocación del suelo para la agricultura, las áreas deforestadas para este fin son frecuentemente abandonadas en poco tiempo y se lleva a cabo ganadería extensiva en la selva secundaria resultante (Trejo y Dirzo 2002; Challenger y Dirzo 2009). En la actualidad, el BTC está conformado por un mosaico de vegetación con áreas conservadas y otras en diferentes grados de perturbación. Estos cambios en la cobertura de la vegetación afectan a los animales del BTC, incluyendo a los murciélagos. La evidencia disponible sugiere que los cambios en la vegetación impactan poco la riqueza de murciélagos mientras que el efecto en sus abundancias relativas es más severo (Avila-Cabadilla et al. 2009; Avila-Cabadilla et al. 2012; Nassar et al. 2014). Con la modificación en las abundancias relativas de murciélagos debido a los cambios en la vegetación, su aporte a los procesos ecológicos en los que participan podría cambiar. 2

Uno de los procesos ecológicos básicos con fuerte participación de los murciélagos es la dispersión de semillas. Una revisión reciente de la literatura (Rivas-Alonso y Valenzuela Galván 2013) reveló que en general, para bosques neotropicales estacionales, los murciélagos podrían dispersar potencialmente12 familias de plantas nativas. Las familias Moraceae, Piperaceae, Solanaceae, Cactaceae, Cannabaceae y Urticaceae fueron las que agruparon el mayor número de especies potencialmente dispersadas por murciélagos. Para el BTC de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH) en Morelos, se encontró que 42 especies de plantas de las familias Cactaceae, Solanaceae, Anacardiaceae, Caricaceae, Malpighiaceae, Piperaceae, Sapotaceae, Moraceae, Annonaceae y Burseracea podrían ser dispersadas por murciélagos (Rivas-Alonso y Valenzuela-Galván 2013). De las 42 especies que potencialmente pueden ser dispersadas por murciélagos sólo se obtuvo información de su forma de vida e historia de vida para 33 especies. Estos datos muestran que para la REBIOSH hay registrados 23 especies de árboles dispersados por murciélagos, 5 especies de arbustos, 3 especies de cactos columnares, una enredadera y una hierba (Rivas-Alonso y Valenzuela-Galván 2013). La mayoría de los árboles dispersados por murciélagos pertenecen a especies del bosque conservado (22 spp), y solamente 5 son especies que colonizan los sitios después de una perturbación (Rivas-Alonso y Valenzuela-Galván 2013). Los murciélagos en el BTC podrían potencialmente dispersar un número importante de especies principalmente de árboles del bosque conservado. Este trabajo explora la aportación de semillas dispersadas por murciélagos a sitios con diferente grado de perturbación en una zona de BTC en Morelos, México. La presente tesis está organizada en cuatro capítulos. En el Capítulo I se presenta una introducción general. En el Capítulo II se explora el aporte de semillas por vectores bióticos (animales) y abióticos (viento, gravedad) en sitios con diferente grado de perturbación y el aporte de dispersores diurnos (aves) y nocturnos (murciélagos) a la lluvia de semillas. En el Capítulo III 3

se describe el ensamble de murciélagos dispersores de semillas y su contribución a la lluvia de semillas a través de la evaluación de excretas, tomando en cuenta el grado de perturbación y temporada. En el capítulo IV se presenta una síntesis y las implicaciones generales de esta tesis. 4

LITERATURA CITADA Avila-Cabadilla, L.D.; Stoner, K.E.; Mickaël, H. y Álvarez, A.M.Y. 2009. Composition, structure and diversity of phyllostomid bat assemblages in different successional stages of a tropical dry forest. Forest Ecology and Management 258: 986 996. Avila-Cabadilla, L.D.; Sánchez-Azofeifa, G.A.; Stoner, K.E.; Álvarez, A.M.Y.; Quesada, M. y Portillo-Quintero, C.A. 2012. Local and Landscape Factors Determining Occurrence of Phyllostomid Bats in Tropical Secondary Forests. PLoS Biology 42:93 502. Challenger, A. y Dirzo, R. 2009. Factores de cambio y estado de la biodiversidad, en Capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad México (CONABIO). México.D.F. 37-73. Murphy, P.G. y Lugo, A.E. 1986. The Ecology of Tropical dry Forest. Annual Review of Ecology and Systematics 17:67-88. Nassar, J.; Stoner, E.K.; Ávila-Cabadilla, D. L.; Espírito-Santo, M.M.; Aranguren, C.I.; González-Carcacía, A.J.; Lobato-García, M.J.; Olívio-Leite, L.; Álvarez-Añorve, M.; Matos Brandão, H.N.; Dolabela-Falcão, L.A.; Rodríguez, J.P. 2013. Fruit- Eating Bats and Birds of Three Seasonal Tropical Dry Forests in the Americas. En: Quesada M (Eds). Tropical Dry Forests in the Americas Ecology, Conservation, and Management. 173 220. Rivas-Alonso, E. y Valenzuela-Galván, D. 2013. II Simposio de selvas secas e interacciones ecológicas. Cuernavaca, Morelos, México. Noviembre 2013. Rzedowski, J. 2006. Vegetación de México. 1ra. Edición digital, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad México (CONABIO). México. 504 pp. Trejo, I. y Dirzo R., 2002. Deforestation of seasonally dry tropical forest: a national and local analysis in Mexico. Biological Conservation. 94:133-142. 5

CAPITULO II LLUVIA DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN UN BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO EN MORELOS, MÉXICO 6

INTRODUCCIÓN Las perturbaciones naturales y antropogénicas afectan directa e indirectamente los ecosistemas naturales. Una perturbación es cualquier evento relativamente discreto en el tiempo que trastorna la estructura de una población, comunidad o ecosistema y cambia los recursos, la disponibilidad de sustrato o el ambiente físico (Pickett y White 1985). Los efectos directos de una perturbación influyen en los parámetros ecológicos de las comunidades, tales como la riqueza, abundancia y distribución de las especies (Fahrig 2003). Los efectos indirectos de la perturbación alteran uno o más generadores de cambios en las comunidades, como pueden ser los procesos reproductivos, de dispersión, depredación o conducta de forrajeo de animales (Fahrig 2003). La perturbación y sus efectos generan cambios en los parámetros y procesos ecológicos de los ecosistemas. Después de que se ha perturbado la vegetación, ya sea por causas naturales o antrópicas se da el proceso de sucesión natural. La sucesión natural se define como un recambio de especies a través del tiempo que eventualmente puede llevar a la recuperación de la estructura de la vegetación y de la función del ecosistema (Cornell y Slatyer 1977). La sucesión puede ser primaria o secundaria. La sucesión primaria se da en un lugar que previamente no estaba ocupado por ninguna comunidad vegetal, mientras que la secundaria ocurre en sitios previamente ocupados (Smith y Smith 2002). Las plantas que colonizan inmediatamente después de una perturbación son llamadas pioneras o de sucesión temprana (Finegan 1984; Smith y Smith 2002). Las especies pioneras tienen ciclos reproductivos cortos y rápidas tasas de crecimiento y de maduración reproductiva (Finegan 1984; Smith y Smith 2002). En bosques tropicales, las especies pioneras generalmente producen un gran número de semillas pequeñas con alta capacidad de dispersión por viento o por animales (Finegan 1984, Martínez-Ramos 1990, Smith y Smith 2002). En zonas perturbadas bajo sucesión natural se desarrolla la llamada vegetación secundaria que está conformada principalmente por especies 7

pioneras (Smith y Smith 2002). Por otra parte, las especies llamadas sucesionales tardías o no-pioneras tienen ciclos de vida largos, lentas tasas de crecimiento y generalmente producen pocas semillas grandes dispersadas principalmente por animales (Finegan 1984; Martínez-Ramos 1990; Smith y Smith 2002). Las no-pioneras usualmente llegan y se establecen en los sitios sucesionales después de que las pioneras se han establecido y son las especies que dominan en la selva más conservada (Smith y Smith 2002). La dinámica de la sucesión natural está dada por el recambio de especies pioneras, que colonizan las áreas perturbadas, por las no-pioneras que forman el bosque más conservado. La sucesión natural comienza con la llegada de las plantas especies mediante la dispersión. Todas las semillas que llegan mediante eventos de dispersión a un sitio dado forman la lluvia de semillas (Harper 1977). La dispersión se define como la separación de una diáspora de la planta parental (Howe y Smallwood 1982). Las plantas desarrollan frutos con diferentes características y calidad nutricional para atraer a los animales que comen fruta (i.e., frugívoros); este proceso es denominado dispersión biótica (Howe y Westley 1988). Por otra parte, las semillas que son dispersadas por el viento o por el agua (vectores abióticos) tienen características que les permiten volar o flotar en el agua (Howe y Westley 1988). La dispersión de semillas tiene ventajas para las plantas: (a) evitar una desproporcionada mortalidad de semillas y plántulas cerca de los padres, (b) favorecer la colonización de nuevas áreas y (c) posibilitar la llegada de semillas a microhábitas específicos para el establecimiento y crecimiento de las plántulas (Howe y Smallwood 1982). La llegada de semillas a un sitio depende de las características de las diásporas para ser dispersadas por un determinado vector de dispersión. La lluvia de semillas que producen los animales depende de su comportamiento. Las aves frugívoras son de hábitos diurnos, evitan sitios abiertos por riesgo a ser 8

depredadas y por lo común defecan mientras perchan (Shiels y Walker 2003; Jacomassa y Aurelio 2010). En contraste, los murciélagos son de hábitos nocturnos, tienen una menor probabilidad de ser depredados, no evitan los sitios abiertos y, además, defecan al vuelo (Jacomassa y Aurelio 2010). Además, recientemente se ha visto que las familias de angiospermas dispersadas por aves son más numerosas que las familias dispersadas por murciélagos (Fleming y Kress 2011). Por lo tanto se espera que las aves dispersen muchas semillas a los sitios donde perchan mientras que los murciélagos produzcan una lluvia de semillas menos diversa y la depositen en áreas abiertas. Para bosques tropicales húmedos (BTH) se ha documentado que las aves tienen una mayor limitación a moverse en áreas perturbadas sin vegetación por lo que las semillas que dispersan tienen las mismas limitaciones (Guevara y Laborde 1993, Medellín y Gaona 1999, Galindo-González et al. 2000). Además, los murciélagos parecen ser menos sensibles a la perturbación que las aves y se ha registrado que en el BTH pueden mover una mayor cantidad de semillas en hábitats perturbados en comparación con las aves (Medellín y Gaona 1999, Galindo-González et al. 2000). En un estudio realizado en un BTH de África se reportó que en los sitios donde los árboles tenían una mayor altura, lo que estaba asociado con sitios más conservados, había un mayor número de semillas dispersadas por aves y murciélagos (Duncan y Chapman 1999). No hay estudios que comparen la lluvia de semillas dispersadas por aves y murciélagos simultáneamente en sitios perturbados y conservados; sin embargo, basado en la información existente, se espera que las plantas que son dispersadas por murciélagos tengan una mayor probabilidad de llegar a con menor vegetación que aquellas que son dispersadas por aves. Para aumentar la lluvia de semillas por aves y murciélagos en sitios perturbados (i.e., sitios con baja cobertura vegetal) se han establecido diferentes estrategias de restauración ecológica. La restauración ecológica se define como el proceso de asistir la 9

recuperación de un ecosistema que ha sido degradado, dañado o destruido (SER 2004). Dentro de las estrategias de restauración figuran intervenciones mínimas, como la exclusión de la perturbación (e.g. ganadería) que favorece el comienzo de la sucesión natural hasta intervenciones máximas, como el enriquecimiento de la vegetación a través de plantaciones de árboles nativos (Ceccon 2013; Martínez-Garza et al. en revisión). Por ejemplo, en el BTC de Morelos se registró un mayor número de semillas dispersadas por animales en exclusiones con plantaciones de restauración de 4 años que en sitios bajo sucesión natural (Gambona-Villa 2012). Asimismo, en un BTH de Costa Rica se registró que la abundancia de semillas dispersadas por murciélagos fue similar en sitios con y sin plantaciones, mientras que las semillas dispersadas por aves fueron siete veces más abundantes en las plantaciones (Cole et al. 2010). Estos resultados sugieren que la intervención máxima de restauración funciona para aumentar la atracción de aves y murciélagos a las áreas en recuperación. En el BTC, la estacionalidad climática afecta la dispersión de semillas. En estos bosques, la dispersión por viento es la dominante para la mayoría de las de plantas de todas las formas de vida (Gentry 1982, Vieira y Scariot 2006, Quesada et al. 2010, Griscom y Ashton 2011). La mayoría de las especies que se dispersan por viento fructifican en la época de secas (Gentry 1982, Viera y Scariot 2006, Griscom y Ashton 2011), mientras que las especies dispersadas por animales fructifican en ambas temporadas (Gentry 1982, Viera y Scariot 2006, Griscom y Ashton 2011). En un BTC secundario en Morelos, en la época de secas se registró la mayor riqueza y densidad de semillas dispersadas por viento, mientras que las semillas dispersadas por animales se registraron más frecuentemente en la época de lluvias (Martínez-Garza et al. 2011). Las especies dispersadas por viento son más frecuentes en la época de secas, mientras que las especies dispersadas por animales se dispersan en ambas épocas. En el presente capítulo se explora la lluvia de semillas, con especial énfasis en el papel que 10

juegan las aves y murciélagos como vectores de dispersión, en parcelas de vegetación con diferente grado de perturbación durante la temporada de lluvias y la temporada de secas en un Bosque Tropical Caducifolio (BTC) en la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla. OBJETIVOS General Evaluar el efecto del grado de perturbación del hábitat sobre la riqueza y densidad de la lluvia de semillas en un BTC de Morelos Particulares 1. Evaluar el efecto del hábitat sobre la riqueza y densidad de semillas dispersadas 2. Evaluar el efecto del vector de dispersión (abiótico, aves, murciélagos) sobre la riqueza y densidad de semillas dispersadas 3. Evaluar el efecto de la temporada (lluvias y secas) sobre la riqueza y densidad de semillas dispersadas 4. Evaluar el efecto de la interacción de hábitat, vector de dispersión y temporada, sobre la riqueza y densidad de semillas dispersadas HIPOTESIS Y PREDICCIONES 1. La riqueza y densidad de semillas aumentan con el grado de conservación del hábitat 2. La riqueza y densidad de semillas de todas las formas de vida dispersadas por medios abióticos son mayores que aquellas dispersadas por medios bióticos (aves y 11

murciélagos). 3. La riqueza y densidad de semillas dispersadas son mayores durante la época de secas 4. La riqueza y densidad de semillas dispersadas por aves son mayores en la temporada de lluvias en el hábitat conservado, mientras que las dispersadas por murciélagos son mayores en el hábitat perturbado en ambas temporadas MÉTODOS Área De Estudio Este trabajo se realizó en terrenos de la comunidad de El Limón de Cuauchichinola, municipio de Tepalcingo al sur del estado de Morelos, dentro de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH; Figura 1). Las coordenadas extremas de la reserva son 18º20 10, 18º34 20 N y 98º51 20, 98º08 15 O). La REBIOSH comprende una superficie total de 59,100 hectáreas y un rango altitudinal que va de los 700 a los 2,200 msnm (CONANP 2005). El clima en esta región es Awo (w)(i)g, que corresponde a cálido subhúmedo (el más seco de los subhúmedos), con régimen de lluvias de verano y canícula, porcentaje de lluvia invernal menor de 5%, isotermal y con una oscilación de las temperaturas medias mensuales entre 7 y 14 C (García 1973). La precipitación promedio anual acumulada es de 865 mm y la temperatura anual promedio es de 23 C (1978 2010; IMTA 2009) (Figura 2). El tipo de vegetación dominante en la reserva es el Bosque Tropical Caducifolio (BTC) caracterizado por su marcada estacionalidad. En el BTC los árboles tienen hojas durante la temporada de lluvias que dura aproximadamente cuatro meses mientras que las pierden durante la temporada de secas que dura de cinco a ocho meses (Rzedowski 2006). La altura promedio de los árboles del BTC varía entre 5 y 15 metros y sus troncos no sobrepasan los 50 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP) (Rzedowski 2006). Los tipos de suelo 12

son feozem háplico, regosol éutrico y en los cuerpos montañosos, los litosoles son los dominantes (INEGI 1981) 13

Figura 1. Ubicación de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos México. El color gris representa el polígono de la reserva, mientras que el color negro representa la Localidad de El Limón de Cuauchichinola, donde se encuentra el área de estudio (Elaborada por David. Valenzuela) 14

Figura 2. Climograma de la localidad El Limón de Cuauchichinola que muestra la precipitación (columna) y temperatura (línea) promedio durante los 12 meses de 32 años (1978-2010). Las barras representan el error estándar (IMTA, 2009). 15

En la REBIOSH se han registrado un total de 939 especies nativas de plantas vasculares, incluidas en 478 géneros y 130 familias (CONANP 2005). Las familias con mayor número de especies son Fabaceae, Poaceae, Asteraceae y Burseraceae (CONANP 2005). El 22% de las especies de árboles y arbustos de la REBIOSH están reportadas como dispersadas por vertebrados frugívoros (De León 2005). La temporada de fructificación registrada para 31 especies con frutos carnosos presentó dos picos, uno a finales del periodo seco y otro a mediados de la época lluviosa (De León 2005). La avifauna registrada en la Sierra de Huautla es de 177 especies pertenecientes a 127 géneros, 42 familias y 17 órdenes, que representan el 48% de las especies de aves presentes en el estado de Morelos (Ramírez-Albores y Ramírez- Cedillo 2002). La riqueza de quirópteros registrada en la REBIOSH es de 41 especies (Avila-Torresagatón 2008, Orozco-Lugo et al. 2014). Para El Limón se reportan 29 especies de murciélagos de las cuales 9 especies comen frutos. Estas especies frugívoras son Artibeus hirsutus, Artibeus jamaicensis, Artibeus tolteca, Sturnira parvidens (antes en lilium), Sturnira hondurensis (antes en ludovici), Anoura geoffroyi, Choeronycteris mexicana, Glossophaga soricina y Leptonycteris curasoae (Rhodes 2005) Diseño Experimental y caracterización del hábitat Para la elección de los sitios de estudio se evaluó la estructura de la vegetación de 14 parcelas de 50 x 50 m (3 en hábitats perturbados, 4 parcelas excluidas de la perturbación y con plantaciones de restauración, 4 excluidas de la perturbación sin plantaciones de restauración y 3 en hábitats más conservados). Las tres parcelas del hábitat perturbado tienen una historia de manejo similar: la vegetación en estas áreas fue talada hace >25 años y utilizadas para la agricultura por algunos años para después ser abandonadas (Sr. Gerardo Pacheco, comunicación personal). Durante la época de lluvias, 16

el ganado entra a alimentarse con la vegetación secundaria que ocupa estas parcelas. Las parcelas excluidas forman parte del proyecto Restauración de la diversidad biológica en sitios perturbados de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla a cargo de la Dra. Cristina Martínez-Garza (CIByC-UAEM). Estas parcelas tenían vegetación secundaria y la misma historia de uso del suelo que las parcelas de hábitat perturbado (ver arriba). En el 2006, las parcelas fueron excluidas del ganado mediante una cerca de postes de madera y cuatro líneas de alambre de púas; a partir del 2010 se instaló también una cerca eléctrica alrededor de cada parcela. En junio del 2006 se sembraron aproximadamente 560 plantas de 20 especies de árboles nativos en cuatro de las ocho parcelas excluidas (Carrasco y Martínez-Garza 2009). De las especies sembradas, 18 especies son dominantes en la selva más conservada, dos especies son consideradas de sucesión temprana y ocho especies producen fruta carnosa (para más detalle consultar Carrasco y Martínez-Garza 2009). Las otras cuatro parcelas excluidas no tienen plantaciones. Finalmente, tres parcelas de BTC se seleccionaron en áreas con buen estado de conservación llamadas de aquí en adelante, hábitat conservado (ver Martínez-Garza et al. 2011). La vegetación de estas parcelas nunca ha sido talada, pero la comunidad extrae algunos recursos para su consumo (Belinda Maldonado, datos no publicados; Gerardo Pacheco, com. personal). Las parcelas del hábitat conservado no están excluidas, sin embargo, se sabe que tienen un nulo o bajo índice de agostadero (<1 cabeza/ha; Belinda Maldonado, datos no publicados; Gerardo Pacheco, com. personal). La estructura de la vegetación se evaluó en las 14 parcelas antes mencionadas con un censo de árboles llevado a cabo en el 2011 (C. Martínez-Garza, datos no publicados). El censo incluyó la medición de todos los árboles con 2.5 cm DAP en todas las parcelas. Los siguientes parámetros fueron calculados para cada parcela por hábitat: riqueza, abundancia relativa, dominancia relativa y densidad relativa. Mediante un análisis de escalamiento no métrico multidimensional, NMDS (Non metric 17

Multidimensional Distance Scaling) que utilizó una matriz de disimilitud se exploró la agrupación de las 14 parcelas por tipo de hábitat. Se calcularon cuatro NMDS: (i) la disimilitud con presencia/ausencia de especies, (ii) con la abundancia relativa, (iii) en base a la dominancia relativa, y (iv) en base a la densidad relativa. El ajuste de factores a la ordenación NMDS mostró un agrupamiento por hábitat (conservados, excluido con plantaciones, excluidos sin plantaciones y perturbados) considerando abundancia relativa (r 2 = 0.60; P = 0.001; Apéndice 1) y dominancia relativa (r 2 = 0.57; P = 0.001; Apéndice 2). En base a lo anterior se eligieron solo nueve parcelas para homogenizar el número de réplicas por hábitat teniendo tres parcelas por tipos de hábitat: (i) perturbado, (ii) exclusión de ganado con plantaciones de restauración (de aquí en adelante llamado hábitat excluido) y (iii) conservado. Las parcelas excluidas de la perturbación pero sin plantaciones no se tomaron en cuenta para este estudio porque se buscaba contrastar el tratamiento de restauración con intervención máxima con el resto de los hábitats. Los tres hábitats usados en este estudio son representativos de diferentes grados de perturbación antrópica: el hábitat conservado representa el hábitat con el menor grado de perturbación, el hábitat perturbado el grado más alto y el hábitat excluido con plantaciones de restauración representan un grado intermedio de perturbación ya que tenía 6 años de sucesión y crecimiento de las plantaciones de enriquecimiento con especies de la selva más conservada al momento de realización de este estudio. La estructura de la vegetación (hierbas y árboles,) se ha monitoreado en los hábitats excluidos, perturbados y conservados en diferentes años: (a) La comunidad de hierbas fue evaluada en agosto del 2008, 32 meses después de establecidas las exclusiones; el hábitat excluido tuvo en promedio el doble de especies de hierbas (3.9 ± 1.1 spp/m2) que el hábitat conservado (1.9 ± 1.1 spp/m2), mientras que el hábitat sin excluir mostró valores intermedios (3.6 ± 1.1 spp/m2). Los hábitats sin excluir 18

y excluido mostraron valores estadísticamente similares y significativamente mayores al valor registrado para el hábitat conservado (de la O-Toris et al. 2012). El hábitat excluido tuvo tres veces más biomasa (95.96 ± 1.2 g/m 2 ) que el hábitat sin excluir (22.41 ± 1.3 g/m 2 ) y el conservado (28.79 ± 1.3 g/m 2 ), mientras que estos dos últimos fueron estadísticamente similares (de la O Toris et al. 2012). (b) Los datos del censo de leñosas del 2011 mostraron que la densidad promedio de árboles de > 2.5 cm de DAP en el hábitat conservado fue de 3,300 ± 67 ind/ha de 30 especies. La densidad promedio de árboles en el hábitat perturbado fue de 600 ± 8.01 ind/ha de 28 especies. La densidad promedio de árboles en el hábitat excluido con plantaciones de restauración fue de 1800 ± 8.01 ind/ha de 23 especies sin incluir los árboles sembrados. La densidad promedio de árboles en el hábitat excluido sin plantaciones fue de 1700 ± 23.00 ind/ha de 28 especies. (c) La regeneración de avanzada (i.e., juveniles de > 20 cm de altura) se censaron durante el 2011 y 2012. En el hábitat excluido con plantaciones de restauración se registró la mayor densidad de individuos de regeneración de avanzada (0.87 ± 0.75 individuos/m 2 /año) y la mayor riqueza (0.075 ± 0.02 sp/m 2 ), el hábitat conservado mostró valores intermedios (0.11 individuos/m 2 /año, 0.05 ± 0.01 sp/m 2, densidad y riqueza respectivamente) y el hábitat perturbado los valores más bajos (0.10 ± 0.06 individuos/m 2 /año, 0.01 ± 0.0001 sp/m 2, densidad y riqueza respectivamente Lluvia de semillas En cada parcela se instalaron 12 trampas de semillas con una superficie de 0.79 m 2 por trampa (85.32 m 2 área total en108 trampas). Las 12 trampas fueron colocadas de manera aleatoria dentro de cada parcela. Cada trampa de semillas consistió de tres varillas que sostenían un trozo de malla sombra adherida a un tubo de plástico circular de un metro de diámetro a una altura aproximada de 0.5 m del suelo (Figura 3). En las 19

parcelas no excluidas se colocó una estructura de alambre de púas con postes alrededor de cada trampa para evitar que el ganado las dañara (Figura 3). La lluvia de semillas se colectó durante el 2012 y el 2013 durante tres meses de la temporada de lluvias (agosto 2012, octubre 2012, julio 2013) y durante cuatro meses de la temporada de secas (noviembre 2012, marzo, abril y mayo 2013). Para poder distinguir la lluvia de semillas diurna de la nocturna, en un periodo de siete días se removieron las semillas en cada trampa antes del amanecer (05:00 h) lo que correspondió a la lluvia de semillas nocturna y antes del anochecer (18:00 h) lo que correspondió a la lluvia de semillas diurna (Medellín y Gaona 1999). Las muestras colectadas en las trampas de semillas se conservaron en bolsas de papel etiquetadas con los datos de sitio, fecha, trampa y periodo de colecta (diurno o nocturno). Posteriormente, las muestras se procesaron en el Departamento de Ecología Evolutiva del Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC) de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos (UAEM). Las semillas se identificaron al máximo nivel taxonómico posible con la ayuda de una colección de semillas de referencia (Nicolás- Medina 2012) y material del Herbario HUMO del CIByC-UAEM. A las semillas no identificadas se les asignó un número de morfoespecie. Para clasificar las semillas colectadas por vector de dispersión se tomó en cuenta la información del catálogo de referencia antes citado, así como características morfológicas de las semillas. En el caso de las semillas con características que coincidieron con la dispersión por vectores bióticos se separaron en diurno y nocturno. También se asignó el tipo de forma de vida (árbol, arbusto, liana [leñosa] o herbácea) y la historia de vida para los árboles (pionera o nopionera), cuando fue posible. Las siguientes categorías de dispersores potenciales se consideraron para clasificar las semillas: 1) vectores abióticos, que se refiere aquellas semillas que se dispersan por viento, gravedad o balística; 2) vectores bióticos, que se dividieron en dos 20

grupos: (a) los vectores diurnos que se refieren a las aves y se consideró que dispersaron las semillas que cayeron de las 5:00 a las 18:00 horas y (b) los vectores nocturnos que son los murciélagos y se consideró que dispersaron las semillas que cayeron de las 18:00 a las 5:00 horas. Las trampas de semillas están diseñadas para recibir semillas que caen, las semillas que son depositadas en el suelo por mamíferos terrestres no son evaluadas con este método. Para nombrar a las especies de plantas se utilizó el catálogo en línea The Plant List (http://www.theplantlist.org). 21

Figura 3. Trampas de semillas de las parcelas del hábitat excluido (arriba) y del hábitat conservado y perturbado (abajo) en la localidad de El Limón de Cuauchichinola de la REBIOSH, Morelos, México 22

ANÁLISIS ESTADÍSTICOS La riqueza de semillas se midió como el número de especies por unidad de área (m 2 ) y la densidad se calculó como el número de semillas por unidad de área (m 2 ). Dos Análisis de Varianza factorial de Medidas Repetidas (ANOVAmr, Zar 2010) se realizaron. Los ANOVAmr tuvieron como variables dependientes la riqueza en el primero y la densidad de semillas en el segundo. Para ambos análisis las variables independientes fueron Hábitat con tres niveles (perturbado, excluido y conservado) y Vector de dispersión con tres niveles (abiótico, aves y murciélagos), mientras que la medida repetida fue la temporada con dos niveles (lluvias y secas) La riqueza y densidad de semillas fueron transformadas con el logaritmo natural + 1 para cumplir con los supuestos del ANOVAmr (normalidad y homocedasticidad; Zar 2010). Cuando el análisis mostró resultados significativos (P<0.05) se usó la prueba a posteriori de Tukey. En los resultados se muestran los promedios ± error estándar en sus unidades originales para mayor claridad. Para determinar qué factor explicó mayor variación se dividió la suma de cuadrados del factor entre la suma de cuadrados total y se muestra el porcentaje de la variación explicada para cada factor y sus interacciones (Zar 2010). Los factores que explicaron el mayor porcentaje de varianza se presentan en forma gráfica. Los análisis estadísticos fueron hechos con el programa Statistica 7.0 (StatSoft Inc. 2004). RESULTADOS En la lluvia de semillas para todo el periodo de estudio se registraron un total de 1,066 semillas de 42 especies en 17 familias (Apéndice 3). En promedio, para todos los hábitats, se registraron 128 ± 32 semillas por m 2 (Apéndice 4). Las familias más representativas 23

por número de especies fueron Poaceae (8), Leguminosae (8), Malvaceae (5) y Burseraceae (4; Apéndice 3). La lluvia de semillas por vectores abióticos reveló un mayor número de especies herbáceas que de otra forma de vida (Figura 4). Las semillas dispersadas por aves fueron en su mayoría de árboles no-pioneros. Las semillas dispersadas por murciélagos fueron en igual medida de árboles de especies pioneras y no-pioneras (Figura 4). 24

VECTOR DE DISPERSIÓN FORMA DE VIDA LIANA ABIÓTICO AVES MURCIÉLAGOS HERBÁCEA ARBUSTO ÁRBOL 0 5 10 15 20 NÚMERO DE ESPECIES POR FORMA DE VIDA ABIÓTICO AVES MURCIÉLAGOS NO PIONERAS PIONERAS 0 10 20 30 40 NÚMERO DE ESPECIES POR HISTORIA DE VIDA Figura 4. Número de especies registradas en la lluvia de semilla en tres hábitats en el BTC de Morelos, México por forma de vida y vector de dispersor (arriba) y por historia de vida y vector de dispersor (abajo) 25