Universidad Latina de Costa Rica Escuela de Biología

Transcripción

1 1 Universidad Latina de Costa Rica Escuela de Biología Estructura y diversidad de especies de una comunidad de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas en un bosque secundario avanzado de tierras medias del Caribe de Costa Rica en una dimensión espacial y temporal José Joaquín Montero Ramírez Diciembre, 2014

2 2 Sección de agradecimientos El presente estudio no hubiera podido realizarse sin la plataforma desarrollada por el Instituto Nacional de Biodiversidad (INBio) desde 1989, para apoyar los esfuerzos por conocer la diversidad biológica del país y promover su uso sostenible. A Jim Damalas, director ejecutivo y propietario de Greentique Hotels, patrocinador de la presente investigación y pionero en el sector hotelero de este país, en el sentido de la responsabilidad ambiental y social. A todo el personal del Hotel de bosque nuboso Villa Blanca, por su apoyo en el desarrollo de la presente investigación. A Robert Rojas Vázquez, Cristhian Mauricio Gutiérrez Núñez y Braulio Hernández Bogantes, por su excelente y valioso trabajo como parataxónomos en la presente investigación. A Isidro Chacón Gamboa, por su tutela y acompañamiento durante más de 12 años en la investigación de los lepidópteros de Costa Rica y por ser un ejemplo para mi mundo profesional. A Gustavo Vargas, por su apoyo como profesor tutor en el desarrollo de este trabajo y a Lenin Corrales por ser el profesor lector. A mi familia por apoyar mi pasión por las mariposas diurnas y nocturnas de este país.

3 3 Resumen del proyecto de investigación Para probar la hipótesis que las mariposas diurnas frugívoras ninfálidas en un bosque secundario avanzado de las tierras medias del Caribe, estuvieron distribuidas al azar en el espacio y tiempo, un total de 10 trampas cebadas con bananos en fermentación fueron utilizadas por 42 periodos de muestreo, tanto en el dosel como en el sotobosque, permitiendo recolectar individuos, representando 83 especies. Este estudio, es el segundo en establecer la importancia de múltiples factores espaciales y temporales para describir la estructura, dinámica temporal y diversidad de especies en comunidades de mariposas diurnas frugívoras de Costa Rica y Centroamérica. El primer estudio llevado a cabo en Costa Rica por DeVries y colaboradores, se realizó en las tierras bajas del Caribe, por lo que los resultados obtenidos en el presente estudio, permitieron mostrar algunos de los contrastes y semejanzas entre dos comunidades separadas entre sí, por casi 1 000m de elevación en la falda Caribe. Las curvas de rarefacción mostraron que no hubo diferencias significativas en la riqueza de especies entre los tres años muestreados en comparación al total. Pero al comparar el dosel y sotobosque con el total, solo el sotobosque tuvo una significativa menor riqueza de especies que la esperada, indicando una alta heterogeneidad en ese estrato y que casi a cualquier tamaño de muestra el dosel presento una significativa mayor riqueza de especies que el sotobosque. Tanto la riqueza de especies observada como la riqueza exclusiva también fueron mayores en el dosel. La diversidad de especies, medida con el número equivalente de especies, fue mayor en el dosel ( 1 D: ±0.447) que en el sotobosque ( 1 D: ±0.355), e indicaron que los ensambles de dosel y sotobosque presentaron una baja similitud con base en la abundancia de cada especie (Índice de Horn: 0.11), sin embargo estos fueron más similares cuando solamente se consideró la presencia/ausencia de las especies (Índice de Sorensen: 0.54). La diversidad beta total del dosel y sotobosque fue 1.48 ( 0 Dβ) con base en los datos de presencia/ausencia y 1.61 ( 1 Dβ) con base en las abundancias. La riqueza de especies promedio mensual total y la precipitación promedio mensual se correlacionaron significativamente (r: 0.809, p: ), donde los meses más lluviosos tuvieron mayor riqueza que los meses más secos y siendo Septiembre el mes con mayor riqueza y enero con la menor. La abundancia de individuos promedio mensual total y la precipitación promedio mensual se correlacionaron significativamente (r: 0.595, p: ), pero con menor intensidad y siendo Julio el mes con mayor abundancia y Enero con la menor. No se encontró correlación entre la temperatura promedio mensual y la abundancia de individuos promedio mensual (r: 0.199, p: 0.534), ni con la riqueza de especies promedio mensual (r: , p: 0.914). Dos inversiones temporales fueron detectadas en el patrón de la riqueza de especies y de la abundancia de individuos promedio a lo largo del año del dosel y sotobosque, donde la riqueza de especies promedio fue mayor en el sotobosque de Diciembre a Abril (final del período de transición entre lluvioso y seco y todo el período seco) y fue mayor en el dosel de Mayo a Noviembre (período lluvioso primera máxima, período de recesión veranillo, período lluvioso segunda máxima e inicio del período de transición entre lluvioso y seco), para el caso de la abundancia de individuos promedio, esta fue mayor en el sotobosque de Octubre a Marzo (final del período lluvioso segunda máxima, período de transición entre lluvioso y seco y finales del período seco) y fue mayor en el dosel de Abril a Septiembre (finales del período seco, período lluvioso primera máxima, período de recesión veranillo e inicio del período lluvioso segunda máxima). De las 38 especies abundantes (con una abundancia de individuos 10), todas excepto ocho especies mostraron una estratificación vertical significativa, con base en pruebas binomiales de las distribuciones de las abundancias. Las subfamilias también difirieron significativamente con respecto a su posición vertical, la mayoría de las especies de Biblidinae, Nymphalinae y Charaxinae fueron muestreadas en el dosel, mientras que la mayoría de Satyrinae fueron muestreadas en el sotobosque. Estas observaciones abarcan varios niveles taxonómicos e indican que la posición vertical es un factor crítico para el entendimiento de la diversidad y la estructura de la comunidad de estos

4 4 insectos y que muestrear en una sola posición vertical es un pobre estimador de diversidad. El análisis visual del grafico de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico, mostró que la comunidad total estuvo compuesta por especies encontradas principalmente en el dosel o en el sotobosque y que el ensamble de dosel presento una mayor dispersión de las unidades de muestreo en el espacio multivariado, indicando una mayor variación en la composición de las especies a través del tiempo y que el ensamble de sotobosque presento una menor dispersión, por ende una mayor similitud o agrupación de las especies encontradas a través del tiempo y la prueba de PERMANOVA de una vía, indico que el periodo de recolecta y la posición vertical de la trampa explicaron una cantidad significativa de la variación en la composición de la comunidad total (p <0.001). Los análisis circulares mostraron que las mariposas diurnas frugívoras de Villa Blanca no estuvieron distribuidas uniformemente a través del año y que más bien estuvieron concentradas entre Julio a Octubre (lo que concuerda con los meses más lluviosos), con excepción de la tribu Satyrini que presento una mayor concentración en el mes de Febrero (periodo seco). Por otra parte, estos análisis permitieron visualizar la forma en que están repartidas las diferentes subdivisiones de la comunidad con respecto a su posición temporal. A un total de 144 especímenes, representando 58 especies, se les se extrajo el ADN, se amplifico y se secuencio y las secuencias del gen mitocondrial citocromo oxidasa c subunidad 1 (COI) fueron incorporadas a la biblioteca de códigos de barra genéticos de la vida. Toda la información asociada a estos, puede ser consultada en la plataforma bioinformática Barcode of Life Data System (BOLD) disponible a través de Un total de 290 individuos, representando 67 especies, fueron montados, secados y etiquetados y fueron depositados como especímenes científicos en la colección de Lepidoptera del INBio, a fin de crear una colección física de referencia del sitio de estudio. Estos fueron integrados a la base de datos institucional ATTA, la cual se puede acceder en el sitio En conclusión este estudio permitió caracterizar la diversidad de especies de una comunidad de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas en un bosque secundario avanzado de las tierras medias del Caribe de Costa Rica y mostró como la estructura de la comunidad varió en la dimensión espacial y temporal. También establece la factibilidad de los muestreos intensivos de largo plazo en comunidades de mariposas diurnas frugívoras, e ilustra los métodos estadísticos para analizar el conjunto de datos en diferentes dimensiones y pone en evidencia y enfatiza los retos de medir los factores que podrían estar explicando o influenciando la estructura y la diversidad de especies de las comunidades de estas mariposas. Cada uno de los análisis realizados, permitieron demostrar que las mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Villa Blanca, no estuvieron distribuidas al azar en el espacio y tiempo y que más bien mostraron una preferencia por la dimensión espacial vertical y que estuvieron concentradas en la posición temporal. Con los resultados reportados en el presente estudio, se evidencia la necesidad de poder llevar a cabo más estudios en las tierras medias del Caribe de Costa Rica, para probar la significancia de estas generalidades, así como poder expandir la presente investigación al bosque vecino que corresponde a un bosque intacto. Finalmente se enfatiza que solo a través de estudios detallados de los patrones de la estructura, diversidad de especies y la dinámica temporal, combinados con la incorporación de estudios de ADN, historia natural y la ecología de las especies, se podrá obtener un mejor entendimiento de las comunidades de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas y lo que se está tratando de conservar, dado que la destrucción acelerada de los bosques tropicales por el ser humano es rápida, lo que hace necesario llevar a cabo más estudios de largo plazo similares a este, en muchos sitios intactos como alterados, ya que es la única manera de aumentar nuestro conocimiento ecológico de las comunidades de mariposas diurnas neotropicales e informar a los tomadores de decisiones e instituciones públicas y organizaciones no gubernamentales, para que sean tomadas en cuenta en las estrategias de conservación y manejo de la Biodiversidad.

5 5 Índice general Introducción... 6 Objetivo general... 9 Objetivos específicos... 9 Métodos Sitio de estudio Comunidad de estudio Construcción de las trampas Diseño de muestreo Colocación de las trampas Metodología para el muestreo en el campo Procesado de los especímenes en el laboratorio Mediciones morfométricas Identificación de los especímenes Análisis de los datos Resultados Discusión y conclusiones Bibliografía Apéndice 1. Lista taxonómica de las 83 especies y subespecies de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas registradas de Villa Blanca Apéndice 2. Mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Villa Blanca incorporadas a la biblioteca de códigos de barra genéticos de la vida, lista taxonómica y comentarios Apéndice 3. Lista taxonómica de especímenes de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Villa Blanca depositados en la Colección de Lepidoptera del INBio

6 6 Introducción La diversidad en ecología hace referencia a la complejidad presente en la estructura de una comunidad, o a la presencia de diferencias entre los elementos que componen una colección o ensamble de especies (Jost & González-Oreja, 2012) y es uno de los parámetros fundamentales para describir los ecosistemas, ya que juega un papel central en la ecología de la comunidad y para la biología de la conservación (Chao & Jost, 2012), ya que no podemos defender o manejar algo que no conocemos y las acciones deben de ser rápidas, debido a que la degradación de la naturaleza inducida por el hombre es rápida (Boero, 2010). Desde un punto de vista estadístico, la diversidad de una comunidad biológica, es una medida de la incertidumbre que hay a la hora de predecir la identidad de una especie de esa comunidad, es decir, otra forma de expresar la rareza media de las especies que la integran. Por otra parte los índices de diversidad de especies, son formas matemáticas de medir la complejidad de un conjunto de especies y suelen combinar dos elementos de la estructura de las comunidades: la riqueza (el número de especies) y la equitabilidad (la abundancia relativa de las especies) y aunque cada medida pondere de manera distinta a las especies raras o abundantes, se suele asociar una alta diversidad con una alta riqueza, o con una alta equitabilidad, o con ambas características (Jost & González-Oreja, 2012), por lo que documentar la distribución de la abundancia de las especies en el contexto de ambientes naturales y revelar la variación en espacio y tiempo, son fundamentales para estudios ecológicos que buscan medir la magnitud de la diversidad biológica (Gotelli & Graves, 1996; DeVries, Alexander, Chacón & Fordyce, 2012). La diversidad beta (β) (MacArthur, 1965; Whittaker, 1972; 1975), la cual está relacionada con las medidas de similitud de la comunidad, describe las diferencias en la diversidad de especies observada entre muestras. Cuando es medida como una función de la riqueza y de la abundancia relativa de las especies, puede ser usada para medir la estructura de la comunidad en el espacio y tiempo (Walla, Engen, DeVries & Lande, 2004). Siempre y cuando se utilice el enfoque de números equivalentes de Jost (2006; 2007) para caracterizar la diversidad-β y la similitud, y examinarlas con base en los datos de abundancia de las especies, usando los números equivalentes del índice de Shannon ( 1 Dβ, diversidad de orden 1) y de la riqueza de especies ( 0 Dβ, diversidad de orden 0) (DeVries et al., 2012). La estructura vertical de los bosques tropicales puede ser descrita como una serie de distintas capas o estratos de vegetación combinadas, que modulan gradualmente ciertos parámetros bióticos y abióticos a lo largo del gradiente vertical, que va desde el sotobosque hasta el dosel (Schulze, Linsenmair, & Fiedler, 2001) y que podrían influenciar la distribución de las especies (Elton, 1973). Esto se traduce en una alta diversidad de hábitats, que pueden contener diferentes ensambles o comunidades de organismos, adaptados a estas condiciones especiales de los diferentes estratos del bosque (Parker & Brown, 2000; Basset et al., 2001; Schulze et al., 2001). La estratificación vertical representa la distribución de los organismos a lo largo del plano vertical y los determinantes potenciales están agrupados en cuatro categorías: (1) factores abióticos, (2) fisonomía del bosque y la arquitectura de los árboles, (3) disponibilidad de recursos, y (4) el comportamiento de los artrópodos per se (Basset, Hammond, Barrios, Holloway & Miller, 2003) y ha sido un fenómeno clásico en ecología (Elton, 1973; Erwin, 1983; DeVries, 1988; Basset, 2001; Schulze et al., 2001; Fermon, Waltert, & Mühlenberg, 2003; Walla et al., 2004; Fermon, Waltert, Vane-Wright & Mühlenberg, 2005; Molleman, Kop, Brakefield & Zwaan, 2006; Brehm, 2007 y referencias allí citadas).

7 7 Según DeVries (1988), por virtud de los hábitos alimenticios de los ninfálidos frugívoros, estos pueden ser utilizados para estudiar la estratificación vertical, debido a que los individuos pueden ser recolectados selectivamente con trampas cebadas con bananos en fermentación en diferentes estratos del bosque. La estratificación entre muestras de dosel y sotobosque, se manifiesta como una alta diversidad-β en la dimensión espacial vertical y representa un componente significativo de la diversidad de especies de las comunidades de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas (DeVries, Murray & Lande, 1997; DeVries, Walla & Greeney, 1999; DeVries & Walla, 2001; Jost, DeVries, Walla, Greeney, Chao & Ricotta, 2010; DeVries et al., 2012). Por lo tanto su contabilización es un factor determinante en los estudios que buscan medir la magnitud de la diversidad en comunidades naturales (Walla et al., 2004). En muchos aspectos, el más detallado entendimiento ecológico de la diversidad y dinámica de las comunidades de mariposas diurnas neotropicales y de la estratificación vertical, provienen de estudios llevados a cabo en América del Sur con ninfálidos frugívoros (DeVries et al., 1997; DeVries et al., 1999; DeVries & Walla, 2001; Walla et al., 2004; Barlow, Overal, Araujo, Gardner & Peres, 2007; Ribeiro, Prado, Brown & Freitas, 2008; 2010; Jost et al., 2010; Grøtan, Lande, Engen, Sæther & DeVries, 2012). La fauna de mariposas diurnas de Centroamérica y particularmente la de Costa Rica, es la mejor conocida en términos de taxonomía alfa e historia natural (DeVries et al., 2012), con más de especies según Chacón & Montero (2007), de las reportadas para el Neotrópico [7 784 según Lamas (2004), más 36 especies de Hedylidae según Nieukerken et al. (2011)] y de las especies reportadas para el Mundo por Nieukerken et al. (2011). Por lo que Costa Rica alberga un 20% de la fauna Neotropical y un 8% de todas las mariposas diurnas del Mundo. En términos de taxonomía alfa, en el sentido de encontrar, describir y nombrar especies principalmente, esta enorme labor históricamente, se remonta a la época Victoriana y al esfuerzo de exploradores británicos y alemanes, quienes aportaron material a museos y produjeron valiosas contribuciones a la sistemática y biología de las mariposas diurnas neotropicales. Quizás la obra más importante para el conocimiento de la fauna de América Central, fueron los tres volúmenes publicados de Biologia Centrali Americana, Insecta, Lepidoptera-Rhopalocera, por Godman & Salvin ( ) y cuyos especímenes están depositados en la colección de Historia Natural del Museo Británico. También los aportes de William Schaus y los especímenes depositados en el Museo Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano en Washington, así como muchos otros expertos en sistemática y recolectores, que se pueden encontrar en detalle en DeVries (1987), en su apartado de sistemática y mariposas diurnas neotropicales (págs ). En la actualidad esta labor ha sido llevada a cabo como parte de los esfuerzos de inventarios biológicos ejecutados por el Museo Nacional de Costa Rica (MNCR), el Instituto Nacional de Biodiversidad (INBio) y Janzen & Hallwachs (2014) [para algunos ejemplos ver DeVries (1987; 1997); Vega (2006); Chacón & Montero (2007); Montero (2007); Montero & González (2009); Murillo & Montero (2010); Chacón et al. (2012); Córdoba & Murillo (2012, 2014)]. Para brindar un ejemplo accesible, se utilizó como base los especímenes debidamente curados, etiquetados, identificados, digitalizados y disponibles en la base de datos de especímenes de la colección de Lepidoptera del INBio, a través del módulo de reportes ATTA en el Web ( donde de un total de especímenes de Nymphalidae, ninfálidos frugívoros, representando 168 especies, han sido recolectados mediante trampas de frutas en ambas vertientes, desde 0 hasta los 2 800m de elevación, durante la ejecución del Inventario Nacional de Biodiversidad (ver Janzen,

8 8 Hallwachs, Jiménez & Gámez, 1993; Janzen, 2004) ejecutado por Janzen-INBio-SINAC desde 1978 a Octubre Un claro ejemplo que resume el trabajo de más de 36 años acerca de la historia natural de las mariposas diurnas y nocturnas, es el proyecto de Inventario de fauna de macro-larvas, plantas hospederas y parasitoides del Área de Conservación Guanacaste, Noroeste de Costa Rica, llevado a cabo por Janzen & Hallwachs (2014) y disponible en El cual a finales del año 2009, contenía en línea disponibles registros (incluyendo registros de larvas parasitadas), fotografías de larvas asociadas a estos registros y especímenes de adultos criados fotografiados. Por otra parte Beccaloni, Viloria, Hall & Robinson (2008), publican el catálogo de plantas hospederas de las mariposas diurnas neotropicales, trabajo que incluye en gran parte a la fauna de mariposas diurnas de Costa Rica y que brinda las referencias a la literatura científica y libros, que respaldan esta información. Dado estos antecedentes, es notable que solo cuatro estudios cuantitativos que utilizan la metodología de muestreo estratificado para el grupo ecológico de las mariposas diurnas frugívoras ninfálidas sensu DeVries (1987; 1988), han sido llevados a cabo en las Tierras bajas del Caribe, de entre 0 a 220m de elevación y los cuales se detallan a continuación, para construir un marco teórico de referencia para eventuales investigaciones que busquen medir la magnitud de la diversidad en comunidades naturales y para discutir los resultados obtenidos en el presente estudio. DeVries (1998) del 20 Octubre 1978 al 2 de Enero 1979, llevo a cabo por tres meses de muestreo con 10 trampas de frutas, su investigación de estratificación vertical en la Estación Biológica Finca La Selva, donde registro 182 individuos (129 en el dosel y 53 en el sotobosque) representando 46 especies (24 exclusivas del dosel, 15 del sotobosque y siete en ambos estratos). Además mostró que ciertos géneros y especies de ninfálidos frugívoros fueron recolectados consistentemente en el dosel, otros en el sotobosque y que una pequeña fracción fue recolectada en ambos estratos. Así como que encontró diferencias en la abundancia de individuos, composición de especies, longitud del ala anterior y en el patrón de coloración entre el dosel y sotobosque. DeVries et al. (2012), publicaron los resultados de 60 meses de muestreo (6 de Noviembre 2003 al 7 Octubre 2008), con 60 trampas de frutas, en seis áreas distribuidas en el bosque de la Reserva Biológica La Tirimbina y compararon los resultados con los obtenidos por DeVries & Walla (2001) en Suramérica, con el mismo diseño de muestreo y duración, exactamente en la cuenca superior del Amazonas, en la provincia de Sucumbios, Ecuador. Los autores destacan la importancia de presentar el primer estudio de largo plazo de diversidad de especies de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas para Centroamérica y que representa la primer y única comparación entre comunidades de mariposas diurnas de Centro y Suramérica. DeVries et al. (2012) registraron individuos (2 909 de dosel y de sotobosque) representando 101 especies (24 exclusivas del dosel, 14 del sotobosque y 63 en ambos estratos). Además encontraron que la distribución de la abundancia vario significativamente a nivel de especies y en grupos taxonómicos superiores y que las muestras de dosel y sotobosque estaban constituidas de distintos ensambles de especies. También encontraron una alta similitud entre los patrones de diversidad de especies entre Costa Rica y Ecuador, aun cuando hubo importantes diferencias en como la riqueza de especies estuvo distribuida en el espacio vertical. En contraste al sitio de Ecuador, Costa Rica tiene una riqueza de especies significativamente mayor en el dosel y menor en el sotobosque. Por otra parte con los resultados obtenidos, afirman que muestreos de largo plazo son vitales para el entendimiento de la distribución de la abundancia de las especies de

9 9 insectos tropicales y apuntan a posibles diferencias en la estructura vertical de comunidades de insectos entre bosques centroamericanos y suramericanos que necesitan ser exploradas. Alexander & DeVries (2012) estudiaron en la Tirimbina del 25 de Enero al 11 de Marzo 2009, por dos meses y con 60 trampas colocadas a dos alturas por encima del piso del bosque (30 trampas a 15cm y 30 a 1m) a tres especies de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de sotobosque (Cithaerias pireta, Dulcedo polita y Pierella helvina) y compararon las abundancias por altura de captura, persistencia en las trampas y así como el sexo. Demostrando experimentalmente que estas tres especies vuelan y se alimentan justo por encima del piso del bosque, pero difieren con respecto a su persistencia dentro de las trampas y a la atracción a las trampas por sexo. Implicando que especies cercanamente relacionadas pueden exhibir diferencias en el comportamiento que podrían influenciar las estimaciones de abundancias poblacionales en estudios multi-especies. Recientemente Grøtan, Lande, Chacón & DeVries (2014), haciendo uso del mismo conjunto de datos de DeVries et al. (2012), pero incluyendo 44 meses más (Noviembre 2003 a Junio 2012), investigaron la influencia de factores medioambientales en la composición temporal de la comunidad, demostrando ciclos bianuales en la diversidad de especies y ciclos anuales en la similitud de la comunidad, que presentaron un pico en los meses más secos. Por otra parte los resultados obtenidos en Costa Rica difirieron con los encontrados en un estudio similar en Ecuador (Grøtan, Lande, Engen, Sæther & DeVries, 2012), donde los ciclos en el clima y la diversidad de la comunidad fueron anuales. También enfatizan la importancia de estudios de largo plazo y el análisis estadístico robusto de los cambios en la composición de la comunidad, en relación a los factores medioambientales que pueden ayudar a elucidar la dinámica de las comunidades y su respuesta al cambio climático. Para el conocimiento del autor, el presente estudio representa el segundo conjunto de datos más extenso generado del grupo ecológico de las mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Costa Rica y el único llevado a cabo en las tierras medias del Caribe, por lo que representa un punto de partida en el entendimiento ecológico de la diversidad, dinámica y estratificación vertical de las comunidades de mariposas diurnas neotropicales e intenta evidenciar algunas de las similitudes y diferencias con una comunidad de tierras bajas del Caribe, estudiada por DeVries et al. (2012), tomando en consideración las diferencias en el diseño de muestreo. Objetivo general Caracterizar la diversidad de especies de una comunidad de mariposas diurnas frugívoras, en un bosque secundario avanzado de tierras medias del Caribe de Costa Rica y mostrar como la estructura de la comunidad vario en la dimensión espacial y temporal, esto mediante la utilización de una metodología estandarizada y con el objetivo de respaldar o verificar la hipótesis nula de que las mariposas estuvieron distribuidas al azar en el espacio y tiempo. Objetivos específicos Describir y analizar la distribución de la abundancia de todas las especies, mediante las curvas de abundancia-diversidad Whittaker plots para todo el sitio y para cada estrato independientemente, estas curvas permiten visualizar mejor las diferentes abundancias que abarcan varios órdenes de magnitud, principalmente las de menor abundancia. Comparar directamente la riqueza de especies entre las subdivisiones espaciales y temporales de la comunidad, contra la curva de rarefacción de la muestra total. Esto

10 10 con el objetivo de obtener la riqueza de especies esperada en un subconjunto aleatorio de cualquier tamaño en particular y evaluar la significancia estadística de dichas comparaciones, utilizando intervalos de confianza al 95% para la curva de rarefacción. Calcular el número de especies igualmente comunes, mediante el enfoque de números equivalentes del índice de Shannon (diversidad de orden 1, 1 D), para comparar directamente la diversidad de especies entre el dosel y el sotobosque de Villa Blanca. Esta medida de diversidad de especies, es la más apropiada, ya que pondera todas las especies por sus frecuencias, sin favorecer desproporcionadamente a las comunes o raras. Describir o medir la diversidad-β (el grado de diferenciación en la composición de especies) entre el dosel y sotobosque, así como la similitud, esto mediante el enfoque de números equivalentes del índice de Shannon (diversidad de orden 1, 1 Dβ) y la riqueza de especies (diversidad de orden 0, 0 Dβ). Estimar la contribución de los patrones temporales a la diversidad de la comunidad, mediante la evaluación de la variación en la abundancia de individuos y la riqueza de especies y la precipitación y temperatura. Esto mediante correlaciones lineales y graficando los 42 meses de muestreo y los promedios mensuales de cuatro y tres años. Evaluar la hipótesis nula de que las 38 especies con abundancias 10 individuos tuvieron iguales abundancias en el dosel y sotobosque, esto mediante la aplicación de pruebas binomiales para cada especie y con el objetivo de medir la distribución vertical de la abundancia de estas especies. Utilizar análisis circulares para evaluar la hipótesis nula de que las mariposas se distribuyeron de manera uniforme a través del año, esto mediante la prueba de separación de Rao, así como calcular el vector promedio y su longitud, es decir, el mes promedio y la probabilidad de ocurrencia en el año respectivamente. Realizar una comparación de algunos de los resultados obtenidos, con los reportados por DeVries et al. (2012), en la tierras bajas del Caribe, esto con el objetivo de mostrar los contrastes y semejanzas de ambas comunidades en el espacio y tiempo, tomando en consideración las diferencias en el diseño de muestreo. Incorporar la mayor cantidad posible de especies de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Villa Blanca, a la biblioteca de códigos de barra genéticos de la vida, esto con el objetivo de detectar complejos de especies crípticas e incrementar el conocimiento de este grupo ecológico para el país, lo que permitirá a futuros investigadores, contar con un estándar global para la identificación de estas especies en estudios con mariposas diurnas neotropicales (ver Apéndice 2). Construir una colección física de referencia de las especies de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas de Villa Blanca, debidamente curada y depositada en la colección de Lepidoptera del INBio y disponible en Esto con el objetivo de aumentar la representatividad de los especímenes de dicha colección, así como enriquecer la información de taxonomía alfa para el país y para el ámbito de distribución de las especies (ver Apéndice 3). Desarrollar una metodología escrita en español para medir la magnitud de la diversidad de especies y la estructura de comunidades de mariposas diurnas frugívoras ninfálidas en el espacio y tiempo, así como poner en evidencia el estado actual del conocimiento y las principales fuentes de información (más de 80 referencias bibliográficas) de este grupo ecológico y la manera de analizar estadísticamente los datos. Esto con el objetivo de motivar a estudiantes y profesionales de ciencias biológicas, en la utilización de las mariposas diurnas frugívoras en el estudio y entendimiento del estado de las comunidades naturales y como conservarlas.

11 11 Métodos Sitio de estudio Esta investigación se llevó acabo del 1 de noviembre 2008 al 9 de abril 2012, en el bosque secundario avanzado de la Reserva Natural Privada Los Ángeles, propiedad del Hotel de bosque nuboso Villa Blanca, Cantón de San Ramón, Provincia de Alajuela, Costa Rica (10 12'11'' N y 84 29'10'' W). Dicha reserva tiene un área de 30 hectáreas y se encuentra a una elevación de a 1 100m y se localiza en la Cordillera de Tilarán, entre los Ríos Espino y Balsa, ambos pertenecen a la cuenca Rio San Carlos, subcuenca Río Balsa, vertiente Caribe, subvertiente Norte (Fig. 1). Con base en el sistema de clasificación de zonas de vida de Holdridge y el mapa ecológico de Tosi (1969), el sitio de estudio corresponde a un bosque pluvial premontano (bp-p). Datos de clima de la estación Balsa, muestran que el área recibe 2.6m de precipitación por año en promedio y la temperatura media es de 21.1 C. Quesada (2008) explica la distribución anual en el régimen de precipitación del área y establece cinco períodos: (1) período seco (Enero, Febrero, Marzo y Abril), (2) período lluvioso primera máxima de precipitación (Mayo y Junio), (3) período de recesión de lluvias veranillo (Julio y Agosto), (4) período lluvioso segunda máxima de precipitación (Septiembre y Octubre) y (5) Período de transición entre el período lluvioso y el seco (Noviembre y Diciembre). Fig. 1. Mapa del sitio de estudio, mostrando ríos, bandas de elevación y cobertura de la tierra, así como los cinco sitios de muestreo ( ) dentro del polígono que representa la Reserva Natural Privada Los Ángeles, propiedad del Hotel de bosque nuboso Villa Blanca.

12 12 Comunidad de estudio Las comunidades de mariposas diurnas neotropicales pueden ser divididas en dos gremios alimenticios (grupos ecológicos, "guilds"), según las necesidades alimenticias de los adultos: (1) los que se alimentan del néctar de las flores para obtener la mayoría de los requerimientos nutricionales (la mayoría de las especies de Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae y algunos Nymphalidae) y (2) los que se alimentan del jugo de frutas en fermentación y savia. Estos últimos son conocidos como ninfálidos frugívoros y comprenden las subfamilias Charaxinae, Satyrinae y géneros particulares de Nymphalinae y Biblidinae (DeVries, 1987; 1988; DeVries et al., 1997; 1999; DeVries & Walla, 2001; Walla et al., 2004) y comprenden entre el 40 y 55% del total de especies de ninfálidos presentes en bosques tropicales (DeVries, 1987). Construcción de las trampas La figura 2A muestra el diseño de la trampa, la cual está sujeta a la línea de mecate por un saca vueltas y consiste en un cilindro (40cm diámetro y 1m de alto) con dos aros de varilla, uno arriba y el otro abajo, cubiertos con red para mosquitos de color blanco. El aro superior de la trampa fue forrado con plástico transparente para evitar que el cebo y los individuos se mojen a causa de la lluvia y para permitir el paso de luz (Figs. 2B y C). La trampa posee una entrada al costado medio del alto, la cual puede ser cerrada con velcro o por traslape de los extremos y es utilizada para sacar los individuos de la trampa. La plataforma de la trampa consistió de una tabla de fibrocemento de 50cm de diámetro pintada de color negro y separada del aro inferior por 4cm, lo que corresponde a la entrada para las mariposas a la trampa y sobre la cual se colocó el plato plástico con el cebo (Fig. 2D). Diseño de muestreo En el sitio de estudio se colocaron diez trampas en cinco sitios de muestreo, separados entre sí por al menos 100m (Fig. 1). En cada sitio de muestreo se colocaron dos trampas, una en el dosel (Fig. 3) y otra en el sotobosque (Fig. 4). Las trampas fueron colocadas al menos 100m del borde de bosque. Colocación de las trampas La altura de las trampas de dosel vario de 12 a 20m (Fig. 3) y para colocarlas se buscó una rama que fuera lo suficientemente horizontal como para colgar la línea de mecate en su lugar, lo suficientemente alta para que la entrada a la trampa quedara en el nivel principal del dosel y con un área despejada alrededor de ella (el sitio donde se coloca la trampa no debe tener un sotobosque muy denso, para poder bajar y subir la trampa, así como recolectar los individuos). Para montar la línea de mecate por encima de una rama de un árbol emergente, se utilizó una flecha o resortera y una cuerda de pescar de nailon, sujetando una plomada de dos onzas en el extremo (para ayudar a la cuerda a bajar), la plomada puede ser cubierta de cinta fosforescente para reconocerla dentro de la maleza o donde se encuentra colgando. Luego que la plomada cayó al suelo, se le amarro mecate, y se regresó la cuerda de pescar por donde se lanzó, para así tener una línea ya lista, de la cual se colgó la trampa. En el extremo de la línea de mecate donde se colgó la trampa, se colocó una polea y en esta se colocó el mecate que permitió subir y bajar la trampa. Al estar la cuerda que sujeta a la trampa suspendida mediante una polea, esta facilito el bajar o subir la trampa y minimizar la vibración al ser bajada para recolectar las mariposas. La altura de las trampas de sotobosque fue de 1 a 1,3m y fueron colgadas a ramas de baja altura y las mariposas fueron recolectadas directamente de la trampa, sin necesidad de bajarlas (Fig. 4). Metodología para el muestreo en el campo El trabajo de campo requirió de una persona con un mínimo de ocho días al mes, 12 meses al año y todas las trampas trabajaron simultáneamente. Las trampas utilizaron como

13 13 atrayente (cebo) bananos, obtenidos localmente. Se pelaron, machacaron y mezclaron hasta obtener un puré, el cual se dejó fermentar en contenedores plásticos por 48 horas antes de su utilización. El período de recolecta mensual, consistió de los primeros siete días de cada mes y las trampas fueron revisadas dos veces al día, una en la mañana (9:30 a 11:30h) y otra en la tarde (14:00 a 16:00h). El día anterior a iniciar el período de recolecta, se colocó un plato plástico dentro de cada trampa y se llenó con el puré de banano, los siguientes días se agito el cebo después de la recolecta diaria de los individuos. Al tercer día se reemplazó el cebo viejo, por cebo fresco. La recolecta se realizó alternando el orden en que las trampas fueron revisadas el día anterior. El último día del período de recolecta, el cebo de las trampas fue removido y desechado después de recolectar las mariposas; los restantes días del mes las trampas permanecieron sin cebo. Para cada subsiguiente mes, se preparó nuevo cebo y el protocolo se repitió durante los 42 meses de estudio. Cada individuo recolectado fue inmovilizado presionando el tórax con los dedos e introducido dentro de un sobre entomológico, toda la información relacionada al individuo se anotó por afuera del sobre con un lapicero con tinta indeleble (día, mes, año, estrato, sitio y número de trampa). Los individuos de tamaño pequeño (por ejemplo Hermeuptychia hermes) fueron recolectados y aniquilados con cámaras letales de cianuro para no dañar el patrón alar (ver Chacón & Montero, 2007; Montero, 2007). Todos los individuos recolectados mensualmente, se conservaron en los sobres dentro de un recipiente plástico con tapa, dentro de un congelador, hasta ser identificados, sexados y medidos en el laboratorio, así como ingresada toda la información en base de datos. Procesado de los especímenes en el laboratorio El o los recipientes plásticos de cada período de recolecta mensual, que estaban en el congelador, fueron llevados al laboratorio y cada sobre entomológico fue numerado (numero único consecutivo mensual) y la información anotada por fuera del sobre, así como el sexo, largo del ala, estructura de edad y nombre científico, fueron asociados a este número e introducidos en la base de datos de todo el proyecto, mediante hojas de trabajo con el programa Microsoft Office Excel. Un total de 290 individuos fueron montados, secados y etiquetados [ver DeVries (1987), Chacón & Montero (2007) y Montero (2007) para materiales y métodos] para ser depositados como especímenes científicos en la colección de Lepidoptera del INBio, a fin de crear una colección física de referencia del sitio de estudio. Estos fueron integrados a la base de datos institucional ATTA, la cual se puede acceder en el sitio (ver Apéndice 3). El porcentaje restante de los especímenes se conservó en el contenedor plástico de cada mes y se procedió a secarlos a una temperatura de 60ºC por ocho días; posteriormente fueron pesados y los contenedores plásticos se incorporaron a la colección de Lepidoptera del INBio, a fin de tener una colección de referencia de los especímenes secos en sobres de todo el proyecto. Mediciones morfométricas Para realizar las mediciones morfológicas directas de todos los especímenes, mediante un pie de rey digital con resolución de 0,01mm, se midió la longitud del ala anterior (LAA) derecha en mm, desde la base hasta el ápice. El peso seco (PS) de los especímenes se midió con una balanza digital AWS-AMW-100, 100 x 0,01g. Ambas mediciones servirán como una medida del tamaño de las mariposas (Loder, Gaston, Warren & Arnold, 1998), definiendo tamaño como una medida de distancia a lo largo de un eje morfológico o como el peso del cuerpo (Lovich & Gibbons, 1992)

14 14 Fig. 2. Diseño general de la trampa de 40cm diámetro y 1m de alto (A). Detalle del aro superior forrado con plástico transparente (B). Vista interna superior de la trampa (C). Detalle de la plataforma y entrada de 4cm a la trampa (D).

15 15 Fig. 3. Trampas de dosel suspendidas de ramas emergentes.

16 16 Fig. 4. Trampas de sotobosque suspendidas a ramas de baja altura (A y B). Detalle del plato plástico con cebo fresco, nótese la espuma (C). Individuo de Drucina leonata alimentándose del cebo dentro de la trampa (D)..

17 17 Identificación de los especímenes Los especímenes fueron identificados por J. Montero mediante comparación con los especímenes de la colección de Lepidoptera del INBio (determinados mayormente por I. A. Chacón, y J. Montero ); consultando el texto de DeVries (1987; 1997) y para la subfamilia Limenitidinae el texto de Willmott (2003). Para las dos especies del género Colobura Billberg, 1820 se utilizó Willmott et al. (2001). Para las dos especies de Eryphanis Boisduval, 1870, se siguió a Penz (2008). Tres especies (Biblis hyperiadhj02 (BOLD:ABY4876), Archaeoprepona camillajmr01 (BOLD:AAB6492) y Prepona amydondhj01 (BOLD:ABZ8259)) utilizan la unidad taxonómica operacional definida en BOLD, así como que están acompañadas por el número indexado de código de barra de ADN (ver Apéndice 2 para detalles). En el presente estudio se sigue la clasificación a nivel de subfamilia de Wahlberg et al. (2009). Para los nombres científicos de las especies y subespecies, así como los autores y años, se sigue a Lamas (2004). Para la lista taxonómica de todas las especies de Villa Blanca ver el Apéndice 1. Análisis de los datos Con el objetivo de dilucidar la diversidad de especies, la estructura y la dinámica temporal de la comunidad en estudio, la muestra total se subdividió en una escala espacial vertical (dosel y sotobosque) y dos escalas temporales, incluyendo intervalos mensuales (42 periodos de 7 días) y anuales (años 1-3). Esto permitió revelar distintos aspectos de la comunidad, al evaluar las diferencias entre las subdivisiones de la muestra con diversos análisis que se detallan a continuación y para lo cual se utilizaron los programas EstimateS (Colwell, 2007), SPADE (Chao & Shen, 2010) y Past (Hammer, Harper & Ryan, 2001), así como el programa Microsoft Office Excel La versión de prueba de ORIANA 3.0 (Kovach, 2002) se utilizó para los análisis circulares. Con el objetivo de visualizar y describir la distribución de la abundancia de todas las especies, se construyeron y analizaron las curvas de abundancia-diversidad Whittaker plots para todo el sitio y para cada estrato independientemente. Para la confección de estas curvas se ordenan las especies de mayor a menor abundancia, es decir de comunes a raras, luego se ubican en secuencia en el eje x. En el eje y se despliegan las abundancias totales o relativas en escala logarítmica, con el fin de visualizar mejor las diferentes abundancias que abarcan varios órdenes de magnitud (Hubbell, 2001; Magurran, 2004). Para poder comparar directamente la riqueza de especies entre los subconjuntos de la comunidad, se requirió corregir las diferencias en el tamaño de las muestras, es decir la riqueza de especies se calibro en subconjuntos espaciales y temporales contra la curva de rarefacción de la muestra total. La cual dio la riqueza de especies esperada en un subconjunto aleatorio de cualquier tamaño en particular (Gotelli & Graves, 1996; DeVries & Walla, 2001). La significancia estadística de estas comparaciones fue evaluada utilizando intervalos de confianza al 95% para la curva de rarefacción, calculados como ±2 desviaciones estándar alrededor de los valores esperados (Heck, van Belle & Simberloff, 1975). Para comparar directamente la diversidad de especies entre el dosel y el sotobosque de Villa Blanca, se convirtió el índice de la entropía de Shannon a una escala lineal de riqueza, es decir se calculó el número equivalente de especies (el número de especies igualmente comunes que compondrían una comunidad con la misma complejidad que la indicada por la medida original), que equivale a la exponencial de la entropía del índice de Shannon ( 1 D= e (- pi ln(pi) ). Esta medida de diversidad de orden 1, es la más apropiada, ya que pondera todas las especies por sus frecuencias, sin favorecer desproporcionadamente a las comunes o raras (Jost, 2006; 2007; Jost et al., 2010; Jost & González-Oreja, 2012). Para

18 18 medir el grado de diferenciación en la composición de especies entre el dosel y sotobosque, la diversidad-β y por ende la similitud, fueron examinadas con base en los datos de abundancia de las especies usando los números equivalentes del índice de Shannon (diversidad de orden 1), 1 Dβ, y con base en la riqueza de especies (diversidad de orden 0), 0 Dβ, (Jost, 2006; 2007), siguiendo la partición multiplicativa de Whittaker (1972) (alfa beta = gamma). La variación en la riqueza de especies y la abundancia de individuos se evaluó de dos maneras. Se examinó la variación entre meses, al graficar la riqueza de especies y la abundancia de individuos mensual del dosel, sotobosque y total, para cada uno de los 42 meses de muestreo y se examinó la correlación entre la riqueza de especies total y la abundancia de individuos total, entre la riqueza de especies del dosel y sotobosque y entre la abundancia de individuos del dosel y sotobosque. Además se graficaron los promedios mensuales para la riqueza de especies total y la abundancia de individuos total por separado y se examinó la correlación con la precipitación y con la temperatura promedio mensual. Por último se graficaron los promedios mensuales para la riqueza de especies total del dosel y sotobosque y de la abundancia de individuos total del dosel y sotobosque y se analizó la correlación entre la riqueza de especies promedio mensual del dosel y sotobosque y entre la abundancia de individuos promedio mensual del dosel y sotobosque. Para evaluar la hipótesis nula de homogeneidad en la distribución de la abundancia en el dosel y sotobosque, se utilizaron pruebas binomiales por separado a las 38 especies con abundancias 10 individuos, agrupadas a través de trampas y meses. Lo cual dio una medida de la distribución vertical de la abundancia de estas especies individualmente. El mismo análisis se realizó para las subfamilias y tribus. Para visualizar la dispersión de las unidades de muestreo en el espacio multivariado de los ensambles de especies entre el dosel y sotobosque y siguiendo a DeVries et al. (2012), se utilizó como técnica de ordenación el escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) (ver Anderson et al., 2011), con base en una matriz de disimilitud de distancias de Bray- Curtis de toda la comunidad, utilizando datos de presencia/ausencia para cada periodo de recolecta. Para explicar la variación en la composición de las especies de la comunidad, se exploró la contribución llevada a cabo por el periodo de recolecta (42 meses) y la posición vertical (dosel o sotobosque), esto mediante un análisis de varianza multivariado permutacional de una vía (one-way PERMANOVA), con base en una matriz de disimilitud de distancias de Bray-Curtis y utilizando datos de presencia/ausencia de cada especie por trampa por cada periodo de recolecta. Se utilizaron análisis circulares para probar si las mariposas se distribuyeron uniformemente a lo largo del año y para calcular el nivel de concentración de la distribución de las mariposas a través del año. En este análisis, la fecha de recolecta de cada mariposa se transformó en grados, y el vector promedio (μ) y su longitud (r) fueron también calculados (Fisher, 1983; Zar, 1999; Ribeiro et al., 2010). La longitud media del vector puede variar de cero a uno, y describe cómo se concentró la ocurrencia de las mariposas durante todo el año. Un valor de cero indica que la probabilidad de ocurrencia es la misma en cada mes del año, mientras que un valor de uno indica que todas las mariposas ocurren el mismo mes del año. Para evaluar la hipótesis nula de que las mariposas se distribuyeron de manera uniforme a través del tiempo, se utilizó la prueba de Separación de Rao, ya que es menos sensible a datos polimodales (Bergin 1991). Los análisis se realizaron por separado para toda la comunidad, para el dosel y sotobosque, para cada subfamilia y para las cinco tribus de Satyrinae. Para mostrar algunos de los contrastes y semejanzas en los patrones de la estructura y la diversidad de especies entre dos comunidades separadas entre sí, por casi 1 000m de

19 19 elevación en la falda Caribe de Costa Rica, los resultados del presente estudio, se compararon y discutieron con los obtenidos por DeVries et al. (2012) en la Reserva Biológica La Tirimbina, tomando en consideración las diferencias en el diseño de muestreo (ver Cuadro 5). Resultados Cuarenta y dos meses de muestreo permitieron recolectar individuos (2 230 en el dosel y en el sotobosque), representando 83 especies, de las cuales 34 fueron exclusivas del dosel, 18 exclusivas del sotobosque y 31 fueron registradas en ambos estratos. El muestreo total incluyo cinco subfamilias, correspondiendo a una especie en un género de Apaturinae, 17 especies en ocho géneros de Biblidinae, 23 especies en siete géneros de Charaxinae, seis especies en cuatro géneros de Nymphalinae y 36 especies en 21 géneros de Satyrinae (ver Apéndice 1). La abundancia de individuos oscilo desde seis especies que juntas representaron el 60% de la abundancia total y con más de 245 individuos cada una (Smyrna blomfildia datis, Satyrotaygetis satyrina, Morpho helenor narcissus, Historis acheronta acheronta, Caligo atreus dionysos y Oxeoschistus puerta submaculatus) hasta 45 especies con menos de 10 individuos cada una. Para todo el estudio se detectaron 19 especies representadas por un solo individuo singletons (Fig. 5A). Al comparar visualmente las curvas de abundancia-diversidad del dosel y sotobosque de Villa Blanca, ambas presentaron un patrón de distribución muy similar y la prueba de Kolmogorov-Smirnov (D:0.2449, p>0.05) no pudo rechazar la hipótesis nula de igualdad en la distribución de las abundancias. Además es evidente que el dosel presento una mayor riqueza que el sotobosque (Fig. 5B). Al comparar las seis especies dominantes de cada estrato, se pudo apreciar que la especie dominante del dosel fue un 9% mayor a la especie dominante del sotobosque, pero las restante cinco especies dominantes del dosel fueron en proporción menores que las del sotobosque. Las seis especies dominantes del dosel representaron un 70% de la abundancia y un total de 41 especies estuvieron representadas por menos de diez individuos e incluyendo 14 especies representadas por un solo individuo. Para el caso del sotobosque, las seis especies dominantes representaron un 77% de la abundancia y 28 especies estuvieron representadas por menos de diez individuos e incluyendo 12 especies representadas por un solo individuo. Excluyendo el año cuatro (debido a que acumulo solo seis meses de muestreo), se pudo notar que el año tres en comparación al año uno y dos, presento una marcada disminución de la abundancia, riqueza y número de singletons. Comparando el año 1 y 2, tanto la riqueza como los singletons fueron casi iguales, pero la abundancia si presento variación (Cuadro 1). La rarefacción de la comunidad total, con intervalos de confianza al 95%, fue utilizada como un estándar para la comparación de varios subconjuntos de datos en la dimensión temporal (años 1, 2 y 3) y vertical (dosel y sotobosque) (Fig. 6). Estas curvas de rarefacción mostraron que no hubo diferencias significativas en la riqueza de especies entre los tres años muestreados en comparación al total (Fig. 6A). Pero al comparar el dosel y sotobosque con el total, solo el sotobosque tuvo una significativa menor riqueza de especies que la esperada, indicando una alta heterogeneidad y que a cualquier tamaño de muestra el dosel presento una significativa mayor riqueza de especies que el sotobosque (Fig. 6B).

20 20 Cuadro 1 Riqueza de especies y abundancia de individuos dividida por años de muestreo. Singletons son especies representadas por un solo individuo en todo el estudio Año Abundancia Riqueza Singletons * Total *El año cuatro acumulo seis meses de muestreo, de Noviembre 2011 a Abril Fig. 5. Curvas de Abundancia-Diversidad Whittaker plots para el total (A) y para el dosel y sotobosque (B). El eje y muestra la abundancia (A) y la abundancia relativa (B) de las especies (utilizando escala Log10), en el eje x las especies están ordenadas de mayor a menor abundancia de individuos. Fig. 6. Curvas de rarefacción comparando la riqueza de especies entre años (A) y entre el dosel y sotobosque (B) de Villa Blanca. Las líneas grises son intervalos de confianza al 95% para la comunidad total.