EL COTONET DE LES VALLS, Delottococcus aberiae, NUEVA PLAGA DE LOS CÍTRICOS

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1 Beltrà, A. Garcia Marí, F. Soto, A. EL COTONET DE LES VALLS, Delottococcus aberiae, NUEVA PLAGA DE LOS CÍTRICOS Institut Agroforestal Mediterrani. Universitat Politècnica de València. Camino de Vera s/n, 46022, Valencia. Introducción En los últimos años se ha detectado un incremento en la entrada de insectos invasores en Europa como consecuencia del aumento del comercio internacional de plantas ornamentales y cultivadas (Roques et al., 2009). Entre los insectos invasores podemos destacar a los cóccidos, que por su pequeño tamaño y comportamiento críptico se introducen fácilmente en nuevas áreas y conforman uno de los grupos de artrópodos con mayor número de entradas en Europa. Numerosas especies se han establecido en hábitats antropizados, especialmente en agroecosistemas como los cultivos de cítricos de la Cuenca Mediterránea, que en la actualidad ya cuentan con un total de 18 especies exóticas de cóccidos (Pellizzari y Germain, 2010). En los primeros meses del año 2009, agricultores de la localidad de Benifairó de les Valls (Valencia) se pusieron en contacto con el Servicio de Sanidad Vegetal de la Conselleria de Agricultura y la Universitat Politècnica de València para comunicar la presencia de unas deformaciones muy intensas observadas en frutos Resumen En los primeros meses de 2009 se detectó un insecto pseudocóccido muy semejante al cotonet causando intensas alteraciones en la forma de los frutos en algunas parcelas de cítricos de la localidad de Benifairó de les Valls (Valencia). La observación detallada, bajo microscopio, de sus caracteres morfológicos y la consulta con expertos de otros países ha permitido identificarlo como Delottococcus aberiae (De Lotto), pseudocóccido originario del África Subsahariana cuya presencia era hasta ahora desconocida en Europa y del que apenas existen datos sobre sus daños en cítricos en ningún lugar del mundo. La presencia del insecto está restringida a una limitada zona que coincide aproximadamente con la subcomarca de Les Valls, al norte de la provincia de Valencia, de ahí que se le haya denominado comúnmente como El cotonet de Les Valls. En este trabajo se describen una serie de aspectos sistemáticos y morfológicos del insecto así como algunas observaciones iniciales de su biología y comportamiento. Se explica cómo distinguirlo de otros pseudocóccidos comunes en cítricos, especialmente de la especie más frecuente, el cotonet Planococcus citri (Risso). Delottococcus aberiae se multiplica sobre los frutos cuando estos inician su desarrollo en primavera, entre los meses de mayo y junio, y causa intensas deformaciones que se mantienen hasta la maduración de los frutos. También se localiza en hojas y tronco del árbol. Los escasos enemigos naturales observados no han sido capaces de controlar la plaga de forma satisfactoria. Según las observaciones preliminares realizadas se propone una forma de gestión del insecto que incluye la época y método de muestreo así como el umbral de tratamiento. de naranjo dulce y clementino de algunas parcelas. Estas deformaciones habían sido observadas desde algunos años antes y estaban asociadas a la presencia de una especie de pseudocóccido muy similar al cotonet. Tras su detección, se colectaron muestras del insecto para llevar a cabo la determinación de la especie, que pertenece al género Delottococcus. Debido a que este género se encontraba en ese momento en proceso de revisión (Miller y Giliomee, 2011), se estableció contacto con expertos de Francia y Estados Unidos que facilitaron las claves para la caracterización de este insecto y confirmaron la identificación de la especie como Delottococcus aberiae (De Lotto). La Conselleria de Agricultura de la Generalitat Valenciana, con el apoyo de técnicos de la empresa Tragsatec, realizó un amplio programa de muestreo desde la primavera de 2009 en el cual se detectó y acotó la zona donde está presente el nuevo insecto, estudiando aspectos de su comportamiento, e implementando diversas medidas destinadas al control de su expansión, a la 1/

2 reducción de sus poblaciones y daños, y eventualmente a intentar su erradicación. Los exhaustivos muestreos realizados en toda la zona citrícola valenciana han permitido comprobar que el insecto solo está presente de momento en parcelas de la subcomarca de Les Valls, así como en algunas parcelas de zonas colindantes próximas. Por su parte, en la Universitat Politécnica de València hemos realizado un trabajo de documentación y observaciones experimentales en campo cuyos resultados iniciales exponemos a continuación. Aspectos sistemáticos, taxonómicos y morfológicos El género Delottococcus es originario del África Subsahariana y comprende un total de nueve especies, algunas de las cuales causan daños en plantas cultivadas (Miller y Giliomee, 2011). De todas ellas, únicamente las especies Delottococcus euphorbiae (Ezzat & McConnell) y Delottococcus proteae (Hall) han sido localizadas en Europa, hallándose en Francia, Italia y Madeira, donde se consideran plagas de plantas ornamentales (Pellizzari y Germain, 2010; Franco et al., 2011). Por su parte, Delottococcus aberiae se localiza únicamente en algunos países de África central y meridional: Kenia, Mozambique, Suazilandia, Sudáfrica, Tanzania y Zimbabue (Ben-Dov et al., 2013). Por tanto, la introducción de este pseudocóccido en la zona de Les Valls podría estar relacionada con la importación de cítricos o plantas ornamentales procedentes de algún país del África Subsahariana. Las hembras adultas de D. aberiae presentan forma oval y su coloración es variable, encontrándose especímenes con tonos desde grisáceos a rojizos cubiertos por una capa cerosa blanquecina (Fig. 1). Presenta 18 filamentos laterales que bordean todo el cuerpo, de los cuales el último par de filamentos anales es algo más largo que los otros y mide aproximadamente una octava parte del cuerpo. Cuando entra en estado de gravidez, el ovisaco se sitúa debajo del abdomen. Distinción de otras especies de pseudocóccidos Su distinción con respecto a otros pseudocóccidos comunes en cultivos citrícolas de la Cuenca Mediterránea es dificultosa, ya que el aspecto de las diversas especies es muy similar. En la citricultura mediterránea existen cuatro especies de pseudocóccidos que están más o menos difundidas por todas las zonas, aunque generalmente en niveles poblacionales muy bajos (Garcia-Marí, 2012). Son Planococcus citri (Fig. 2), longispinus Targioni- Tozzetti (Fig. 3), calceolariae (Maskell) (Fig. 4) y viburni (Signoret) (Franco et al., 2004) (Fig. 5). Planococcus citri es la plaga más importante y es una especie ampliamente distribuida por muchos cultivos en todo el mundo. Según Franco et al. (2000), las hembras adultas de los cuatro pseudocóccidos se pueden distinguir en campo a simple vista o con una lupa de mano. Junto a las características citadas por Franco et al. (2000), añadimos otras como la localización de los ovisacos o la presencia en la zona ventral de una sutura denominada círculo ventral (Fig. 6) que pueden facilitar la distinción de los cuatro pseudocóccidos entre sí y con la nueva especie D. aberiae (Tabla 1). Existe una gran similitud entre D. aberiae y P. citri, la especie más abundante en los cultivos de cítricos de la Península, siendo ambas frecuentemente indistinguibles. Debido a que los caracteres diferenciales no son siempre reconocibles es necesario examinar varios ejemplares de hembras adultas en las colonias, aunque para la realización de una identificación precisa es imprescindible efectuar el montaje y la observación bajo microscopio. Hospedantes y descripción de los daños Delottococcus aberiae es un insecto polífago citado tanto en cultivos tropicales, café y guayabo, como en subtropicales y templados, olivo y peral (De Lotto, 1961). En nuestro caso ha sido hallado en naranjo dulce y clementino, aunque anteriormente nunca había sido señalado en cítricos. No obstante, otra especie del mismo género, Delottococcus elisabethae (Brain), sí ha sido reportada como causante de daños ocasionales en cítricos en Sudáfrica (Hatting et al., 1998; Pieterse et al., 2010). Ambas especies son muy similares morfológicamente y por ello D. aberiae podría haber sido identificado de forma errónea como D. elisabethae (Miller y Giliomee, 2011). Debemos también destacar que D. elisabethae está considerado como especie de cuarentena en Israel, Corea del Sur y EEUU (Anónimo, Tabla 1. Caracteres morfológicos para la diferenciación de hembras adultas de pseudocóccidos comunes en cítricos de la Península Ibérica (basado en Franco et al. 2000, con modificaciones). nº líneas Ovisaco Relación penúltimo par Relación último par Círculo dorsales filamentos/cuerpo* filamentos/cuerpo* ventral Delottococcus aberiae 0 Bajo abdomen corto como los otros 1/4 Ausente Planococcus citri 1 Bajo abdomen corto como los otros 1/4 Presente calceolariae 2 Bajo abdomen 1/9 1/2 Presente longispinus 1 Ausente 1/2 1 Presente viburni 0 Cubre cuerpo 1/4 1/2 Presente * Se indica la relación aproximada entre la longitud del penúltimo y último par de filamentos céreos anales y la longitud del cuerpo cuando dicho filamento es más largo que los restantes filamentos laterales. /2

3 2005a; 2005b; 2006). Nos encontramos por tanto con una especie de la cual apenas existen datos en ningún país del mundo en relación a daños en cítricos, siendo prácticamente desconocida en el ámbito citrícola ya que no figura en ninguno de los numerosos estudios publicados sobre plagas del cultivo. Los daños producidos por D. aberiae son bastante graves. Los daños más importantes se producen en el fruto, ya que cuando éste es pequeño, el insecto es capaz de causar fuertes deformaciones que comportan su completa depreciación comercial (Fig. 7-10). Por otra parte, al igual que el resto de pseudocóccidos, se alimenta de savia y emite melaza que causa la proliferación de hongos saprofitos y fumagina (Fig. 11). Estos hábitos alimenticios conllevan una disminución de la fotosíntesis y la pérdida del vigor de la planta. Observaciones preliminares de la biología y comportamiento de D. aberiae Tras la detección del insecto se realizaron una serie de estudios preliminares sobre la biología y daños del pseudocóccido. Estos muestreos se llevaron a cabo en dos periodos diferentes, uno inicial que comprendió desde mayo del año 2009 hasta abril del año 2010, y un segundo desde abril hasta agosto del año En el primer periodo se muestreó una parcela de tres hanegadas de naranjo dulce situada en la localidad de Benifairó de les Valls (Valencia). Posteriormente, en el año 2011 el área de estudio se amplió a cuatro parcelas de cinco hanegadas situadas en Benifairó de les Valls, Faura y Quart de les Valls (Valencia): dos de naranjo Navel, una de clementino Clemenules y una de híbrido Ortanique. En dos de estas parcelas se llevaron a cabo tratamientos químicos a finales del mes de junio de Los muestreos se realizaron en distintos órganos de la planta, quincenal o mensualmente según la época del año. Con el objetivo de conocer la dinámica poblacional del insecto, en el primer periodo se cogieron 50 frutos y 30 hojas por muestreo, contándose el número de pseudocóccidos presentes. Por otra parte, el proceso de invasión del fruto y la evolución de los daños se estudiaron en el segundo periodo de muestreo. Para ello se observaron directamente en campo entre 50 y 200 flores o frutos por muestra según su disponibilidad y se anotó la presencia o ausencia del pseudocóccido así como la presencia de daños asociados al insecto. Además durante el mes de junio, estos frutos se llevaron al laboratorio donde se midió su tamaño y se relacionó el número de pseudocóccidos presentes con los daños ocasionados. Las primeras observaciones indican que el insecto se localiza principalmente en las hojas y los frutos, siendo muy común su presencia bajo el cáliz del fruto (Fig. 12). También han sido visualizados pseudocóccidos en el tronco, donde pueden aprovechar los recovecos de la superficie para realizar la puesta. Durante los muestreos se halló una asociación del pseudocóccido con las poblaciones de otros artrópodos como la mosca blanca de los cítricos Aleurothrixus floccosus (Maskell) y diversos arácnidos. Este tipo de asociaciones han sido también registradas para otros pseudocóccidos que encuentran en las telas de araña protección a los cambios bruscos de humedad (Browning, 1959). Por otra parte, cabe destacar que en los periodos de muestreo se observó la interacción del pseudocóccido con las hormigas Lasius grandis Forel y Pheidole pallidula (Nylander). Las poblaciones de D. aberiae en hojas y frutos alcanzaron su máximo en el momento inicial del muestreo, con densidades muy altas en primavera (Fig. 13). Los niveles disminuyeron durante el verano, hallándose valores bajos tras el mes de agosto. Esta caída de las poblaciones es común en áreas de clima mediterráneo, ya que los cóccidos sufren una alta mortalidad en periodos calurosos con baja humedad relativa y son muy sensibles a los días de vientos secos (Browning, 1959; Tena et al., 2007). Posteriormente, las densidades poblacionales volvieron a crecer y alcanzaron cotas relativamente elevadas a principios de invierno, lo que parece indicar que el insecto resiste bien las bajas temperaturas. En el año 2010 el retraso en la llegada de la primavera evitó el incremento de las poblaciones hasta el mes de abril, momento en que se realizó un tratamiento químico. En cuanto a la infestación de los frutos, no se observaron pseudocóccidos en las flores de los cítricos y la migración se produjo en el mes de mayo tras la caída de pétalos alcanzando su máximo en junio. El porcentaje de frutos infestados se redujo durante el verano posiblemente condicionado por las condiciones climáticas, coincidiendo con la bajada poblacional del año 2009, y la aplicación de plaguicidas (Fig. 14). Por otra parte, el periodo de tiempo en que se produjeron las deformaciones coincidió con el inicio del desarrollo del fruto entre mayo y junio (Fig. 14). Estas deformaciones se observaron en frutos de tamaños variables, siendo habituales en frutos recién cuajados de pequeño tamaño. Además, densidades bajas de pseudocóccidos fueron suficientes para ocasionar los daños, concretamente los frutos con un único pseudocóccido presente tuvieron daños asociados en más del 30% de los casos en el mes de junio. Gestión de la plaga No se encontraron síntomas de parasitismo en ninguno de los pseudocóccidos muestreados, aunque en numerosos casos se observaron lar- 3/

4 vas de Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae) y otros coccinélidos depredando al pseudocóccido. Aun así, el control por parte de los depredadores se mostró insuficiente y las poblaciones de D. aberiae fueron muy elevadas durante algunos periodos del año. Este hecho implica que a corto plazo las estrategias de manejo se deben centrar en el uso de plaguicidas. Las observaciones preliminares de la biología del pseudocóccido, sugieren que los tratamientos se deberían llevar a cabo tras la caída de los pétalos. Por ello, en las zonas con presencia de pseudocóccido recomendamos muestrear 100 frutos semanalmente o quincenalmente a partir de mayo hasta finales de junio. Aunque no hemos llevado a cabo estudios específicos sobre el umbral de tratamiento de esta especie, teniendo en cuenta los existentes para plagas que causan daño directo al fruto depreciándolo de forma sustancial o total como los diaspídidos o los trips, sugerimos un umbral del 3-5% de frutos infestados si se pretende evitar daños directos. Este umbral debería reducirse al 1% (presencia) si el objetivo es evitar la dispersión de la plaga a zonas en las que no está presente. Por otra parte, el impacto ecológico y económico del control químico y la posible interferencia con el control biológico de otras plagas hacen necesario el estudio de alternativas para el manejo de D. aberiae. El control biológico clásico, consistente en la introducción de enemigos naturales específicos que se encuentran en la zona de origen del insecto, ha sido particularmente estudiado en los pseudocóccidos por su capacidad de mantener relaciones específicas con parasitoides encírtidos de su misma área de origen (Charles, 2010), lo que ha permitido llevar a cabo numerosos programas de control biológico exitosos con bajo riesgo ecológico (Moore, 1988). Por tanto, la introducción de enemigos naturales específicos desde su zona de origen es posiblemente la mejor estrategia de control de la plaga a largo plazo Con esa finalidad ya hemos realizado las primeras prospecciones en Sudáfrica para identificar especies de enemigos naturales que puedan ser candidatas para su introducción. REFERENCIAS Anónimo. 2005a. Import plant quarantine requirements of fresh sweet orange fruits from the Republic of South Africa. Anónimo. 2005b. USA Citrus Export Program. snda.doc Anónimo Bilateral Quarantine Arrangement between the Department of Agriculture of the Republic of South Africa (DoA SA) and the Plant Protection and Inspection Services of Israel (PPIS) regarding the Conditions for the Importation of fresh persimmon fruit (Diospyros kaki) from the Republic of South Africa into Israel. doadev/topmenu/services/doc/protocol_export_pers immons.pdf Ben-Dov, Y., Miller, D.R., Gibson, G.A.P ScaleNet, Delottococcus aberiae. 20 Mayo ottococcusaberiae.htm Browning, T The long-tailed mealybug, adonidum (L.) in South Australia. Aust. J. Agric. Res. 10: Charles, J Using parasitoids to infer a native range for the obscure mealybug, viburni, in South America. Biocontrol. Publicación online: 17-Oct-2010 De Lotto, G New Pseudococcidae (Homoptera: Coccoidea) from Africa. Bull. Br. Mus. (Nat. Hist.) 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5 Fig. 1. Hembra adulta de Delottococcus aberiae. Fig. 2. Hembra adulta de Planococcus citri. Fig. 3. Hembras adultas de longispinus. Fig. 4. Hembra adulta de calceolariae. Fig. 5. Ninfas y hembras adultas de viburni. Fig. 6. Circulo ventral en viburni. Fig Deformaciones de frutos causadas por Delottococcus aberiae. Fig. 10. Deformaciones de frutos causadas por Delottococcus aberiae. Fig. 11. Daños ocasionados por la emisión de melazas de Delottococcus aberiae. Fig. 12. Localización de Delottococcus aberiae en el fruto, bajo el cáliz. Floración Caida pétalos Desarrollo del fruto May. Jun. Jul. Agos. Sept. Oct. Nov. Dic. Ene. Feb. Mar Abr. Abril Mayo Junio Julio Fig. 13. Dinámica poblacional de Delottococcus aberiae. Datos procedentes de muestreos realizados en una parcela de Benifairó de les Valls durante los años 2009 y Fig. 14. Porcentaje de frutos dañados y ocupados por Delottococcus aberiae. Datos procedentes de muestreos realizados en una parcela de Benifairó de les Valls durante el año 2009.