UNIVERSITAT POLITÈCNICA DE VALÈNCIA

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1 UNIVERSITAT POLITÈCNICA DE VALÈNCIA ESCUELA TÉCNICA SUPERIOR DE INGENIERIA AGRONÓMICA Y DEL MEDIO NATURAL INGENIERO AGRÓNOMO Himenópteros PLATYGASTROIDEA y CERAPHRONOIDEA en parcelas de cítricos. Aportaciones a su identificación y evolución estacional de su población TRABAJO FIN DE CARRERA ALUMNO: DIRECTOR: TUTOR: Juan Manuel Marín Barea Dr. José María Soler Feliu Dr. Ferrán García Marí VALENCIA, JUNIO 2015

2 ÍNDICE Página INTRODUCCIÓN Importancia del orden Hymenoptera en cítricos Superfamilia Platygastroidea Superfamilia Ceraphronoidea Sistema de producción Food Chain Partnership... 5 JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS... 6 MATERIAL Y MÉTODOS Descripción de las parcelas Gestión de las parcelas en base al sistema Food Chain Partnership Toma de muestras e identificación en laboratorio Recogida e identificación de trampas cromáticas Evolucionarios Caracterización de los géneros y morfoespecies Análisis de datos RESULTADOS Y DISCUSIÓN Inventario y abundancia de los enemigos naturales Evolución estacional de la abundancia de los enemigos naturales Hymenoptera Neuroptera Coleoptera Inventario y abundancia de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea Superfamilia Platygastroidea en cítricos Caracterización morfológica Claves taxonómicas Evolución estacional de la abundancia Biología y relación con el parasitismo Índices de biodiversidad... 53

3 5. Superfamilia Ceraphronoidea en cítricos Caracterización morfológica Claves taxonómicas Evolución estacional de la abundancia Biología y relación con el parasitismo Índices de biodiversidad CONCLUSIONES BIBLIOGRAFÍA ANEJOS... 78

4 ÍNDICE DE FIGURAS Página Figura 1: Distribución geográfica de las fincas objeto de estudio...7 Figura 2: (A) Equipo hidroneumático en funcionamiento; (B) Boquillas Albuz ATR antes de su sustitución por boquillas antideriva Albuz TVI... 8 Figura 3: (A) Trampa cromática adhesiva colocada en las ramas exteriores del árbol, a 1,5 metros de altura aproximadamente, en orientación sur-este; (B) Binocular 40x marca Zuzi Figura 4: (A) Evolucionarios; (B) Huevos de Chrysopidae recolectados...11 Figura 5: (A) Binocular con software para la toma de medidas y fotografías; (B) Recipientes con los ejemplares extraídos de las trampas, en etanol al 70%...12 Figura 6: (A) Antenas insertadas cerca del clípeo, Trissolcus sp.; (B) Antenas insertadas cerca del clípeo, Telenomus sp Figura 7: (A) Antena con 10 artejos y escapo largo, de diferente color, Trissolcus sp.; (B) Antena macho con 12 artejos, Telenomus sp.; (C) Antenas con 7 artejos, Idris sp.; (D) Tibia anterior con 1 espolón, 5 tarsómeros, Trissolcus sp.; (E) Alas anterior y posterior (sin celdas), Telenomus sp.; (F) Ala anterior sin venación, Synopeas sp.; (G) Ala anterior con venación reducida, Telenomus sp Figura 8: (A) Platygastridae, Synopeas sp.; (B) Platygastridae, Platygaster dryomyiae, autor A. Ribes; (C) Scelionidae, Idris spp.; (D) Scelionidae, Idris sp. (E) Scelionidae, Telenomus sp.; (F) Scelionidae, Telenomus sp.; (G) Scelionidae, Telenomus sp.; (H) Scelionidae, Trissolcus semistriatus, autor A. Ribes Figura 9: (A) Aspecto general, familia Platygastridae; (B) Aspecto general, familia Scelionidae; (C) Ala anterior sin venación, Platygastridae; (D) Ala anterior con vena sub-marginal presente, Platygastridae; (E) Ala anterior con venación, Scelionidae Figura 10: (A) Ala anterior con vena submarginal, Inostemma sp.; (B) Ala anterior sin venación, Synopeas sp...36 Figura 11: (A) Gáster con 6 tergos, Inostemma sp.; (B) Protuberancia, Inostemma sp.; (C) Inostemma sp.; (D) Tarsos con 5 segmentos, Inostemma sp Figura 12: (A) Escutelo acabado en espina, Synopeas sp.; (B) Zona ensanchada en el fémur y la tibia de las patas, Synopeas sp.; (C) Zona pilosa en el lateral del propodeo, Synopeas sp.; (D) Manto de pelos sobre tergo 1 y 2, Synopeas sp.; (E) Synopeas sp.; (F) Antena de la hembra acabada en 4 artejos engrosados separados por constricciones, Synopeas sp...37

5 Figura 13: (A) Venación ala anterior, Telenomus sp.; (B) Ocelos, Telenomus sp Figura 14: (A) Tergos del gáster, Telenomus sp.; (B) Antena macho, Telenomus sp.; (C) Antena hembra, Telenomus sp Figura 15: Cresta submarginal del gáster, Baryconus sp...39 Figura 16: (A) Tergos del gáster con T3>T2, Idris sp.; (B) Tergos del gáster, con T3>T2, Baryconus sp.; (C) Ocelo lateral muy cercano al ojo, Idris sp. 40 Figura 17: (A) Antena de la hembra con 7 artejos acabada en una maza no segmentada, Idris sp.; (B) Antena con más de 7 artejos, Baryconus sp Figura 18: (B) Cuerpo de coloración oscura, T1 del gáster traslúcido, Idris sp; (B) Ala anterior con mancha oscura bajo la vena estigmal, Idris sp Figura 19: (A) Cuerpo robusto, cabeza grande, coloración amarilla excepto últimos tergos del gáster, Idris sp.; (B) Primer funículo antenal alargado, Idris sp.; (C) Ocelos negros, Idris sp.; (D) Mejillas con estrías, Idris sp Figura 20: (A) Ala posterior con vena subcostal completa, Baryconus sp.; (B) Frente con una gran depresión, con estrías transversales, Baryconus sp Figura 21: (A) Antena con 12 segmentos, 9 funicular, Baryconus sp.; (B) Ala anterior hialina, vena postmarginal mayor 2x estigmal, Baryconus sp.; (C) Cuerpo de coloración negra, Baryconus sp.; (D) Último tergito del gáster con 2 espinas, Baryconus sp Figura 22: (A) Ala anterior, Trissolcus sp.; (B) Frente rugosa, Trissolcus sp.; (C) Tergos 1 y 2 del gáster con estrías, Trissolcus sp.; (D) Trissolcus sp Figura 23: (A) Macho, Telenomus sp. 2; (B) Hembra, Telenomus sp. 2; (C) Telenomus sp Figura 24: (A) Idris sp.1; (B) Ejemplar de araña, Theridiidae; (C) Idris sp. sobre el ovisaco...51 Figura 25: (A) Ala anterior con pterostigma semielíptico, Megaspilus sp.; (B) Antenas del macho aserradas, Aphanogmus sp.; (C) Ala anterior con pterostigma lineal, Ceraphron sp.; (D) Antenas con 10 artejos, escapo largo y cilíndrico, geniculadas e insertadas cerca del clípeo, Ceraphron sp Figura 26: (A) Tibia anterior con 2 espolones, Ceraphron sp.; (B) Mesoscudo con surco longitudinal, Ceraphron sp., (C) Ceraphronidae, Ceraphron sp.; (D) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (E) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (F) Ceraphronidae, Ceraphron sp.; (G) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (H) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (I) Megaspilidae, Dendrocerus sp.; (J) Megaspilidae, Dendrocerus sp Figura 27: (A) Ceraphronidae; (B) Megaspilidae... 56

6 Figura 28: (A) Gáster estrecho basalmente, Megaspilidae; (B) Gáster ancho basalmente, Ceraphronidae; (C) Ala anterior, Megaspilidae; (D) Ala anterior, Ceraphronidae Figura 29: (A) Tórax en vista lateral, Aphanogmus sp.; (B) Tórax en vista dorsal, Aphanogmus sp.; (C) Antenas del macho con artejos aserrados, Aphanogmus sp.; (D) Antena del macho con artejos no aserrados, Ceraphron sp Figura 30: (A) Cabeza muy ancha, mayor casi 2x tórax, Synarsis sp. (B) Cabeza en vista lateral casi tan larga como el tórax; Synarsis sp.; (C) Synarsis sp.; (D) Ala anterior, Synarsis sp Figura 31: (A) Cabeza sólo ligeramente más ancha que el tórax, Aphanogmus sp., (B) Macho con artejos aserrados y sedas largas, Aphanogmus sp.; (c) Aphanogmus sp.; (D) Antena de la hembra con 10 artejos, los últimos engrosados, Aphanogmus sp...58 Figura 32: (A) Mesoscudo, axilas y escutelo bien separados por surcos, Ceraphron sp.; (B) Alas redondeadas, con vena estigmal larga, Ceraphron sp.; (C) Ojos pilosos, Ceraphron sp.; (D) Antenas del macho con artejos cilíndricos, Ceraphron sp.; (E) Ceraphron sp Figura 33: (A) Estrías en la parte basal de tergo 1, Megaspilus sp.; (B) Ocelos bien desarrollados, Dendrocerus sp.; (C) Alas anteriores con pterostigma semielíptico, Dendrocerus sp Figura 34: (A) Triángulo ocelar, Megaspilus sp.; (B) Triángulo ocelar, Dendrocerus sp Figura 35: (A) Vena estigmal con mancha oscurecida, Megaspilus sp.; (B) Antena de la hembra filiforme, no engrosada, Megaspilus sp.; (C) Escutelo bordeado por surco faveolado, Megaspilus sp Figura 36: (A) Ala anterior con zona infuscada, Dendrocerus sp.; (B) Antena hembra engrosada en sus últimos artejos, Dendrocerus sp Figura 37: (A) Pupa de Semidalis aleyrodiformis con el orificio de salida del parasitoide; (B) Aphanogmus sp. tras emerger de una pupa de Semidalis aleyrodiformis... 64

7 ÍNDICE DE GRÁFICOS Página Gráfica 1: Porcentaje de capturas de enemigos naturales a nivel de orden Gráfica 2: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros afelínidos Cales noacki, Aphytis spp., Aphelinus spp. y Encarsia spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha azul indica el momento de tratamiento con espirotetramat...18 Gráfica 3: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros encírtidos Metaphycus spp., Syrphophagus spp. + Lamennaisia spp. y Anagyrus spp.. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha indica el tratamiento con espirotetramat Gráfica 4: Variación estacional de la abundancia de Braconidae y Aphelinus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 5: Variación estacional de la abundancia de Citrostichus phyllocnistoides. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 6: Variación estacional de la abundancia de los coniopterígidos Semidalis aleyrodiformis y Conwentzia psociformis. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 7: Variación estacional de la abundancia de Chrysopidae. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 8: Variación estacional de la abundancia de los coleópteros coccinélidos Rodolia cardinalis, Propylea quatuordecimpunctata, Scymnus spp. y Stethorus punctillum. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha indica el momento de tratamiento con espirodiclofen Gráfica 9: Variación estacional de la abundancia de la familia Platygastridae. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 10: Variación estacional de la abundancia de la familia Scelionidae, Telenomus sp. 1, Telenomus sp. 2, Idris spp. y Trissolcus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar... 46

8 Gráfica 11: Variación estacional de la abundancia de hembras y machos de la morfoespecies Telenomus sp. 2. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 12: Índice de Shannon (e H ) y sus dos componentes, la riqueza (S) y la uniformidad (F), en función de la zona de muestreo considerando los ejemplares de la superfamilia Platygastroidea capturados. Las barras verticales corresponden al error estándar y subíndices iguales indican que no existen diferencias significativas (P>0,05) mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher (95%) Gráfica 13: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros cerafrónidos Ceraphron spp. y Aphanogmus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 14: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros megaspílidos Megaspilus spp. y Dendrocerus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar Gráfica 15: Índice de Shannon (e H ) y sus dos componentes, la riqueza (S) y la uniformidad (F), en función de la zona de muestreo considerando los ejemplares de la superfamilia Ceraphronoidea capturados. Las barras verticales corresponden al error estándar y subíndices iguales indican que no existen diferencias significativas (P>0,05) mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher (95%)... 67

9 ÍNDICE DE TABLAS Página Tabla 1: Número total de enemigos naturales capturados por las trampas cromáticas utilizadas durante el periodo de abril a noviembre de Tabla 2: Porcentaje de órdenes capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio Tabla 3: Porcentaje de parasitoides capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio Tabla 4: Porcentaje de depredadores capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio Tabla 5: Enemigos naturales representados en gráficas en este punto, junto con sus huéspedes principales Tabla 6: Inventario de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea Tabla 7. Porcentaje de Scelionidae en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio Tabla 8. Porcentaje de Ceraphronidae en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio

10 I. Introducción 1. Importancia del orden Hymenoptera en cítricos Desde principios de la década de 1980, la aplicación de los métodos de control biológico contra las plagas tuvo un gran resurgimiento (Goulet y Huber, 1993). Hoy en día, la combinación de tratamientos químicos y biológicos para el control de plagas es algo cada vez más necesario. En este aspecto, los himenópteros son probablemente uno de los grupos de insectos más beneficiosos para el hombre por la cantidad de géneros parasitoides e hiperparasitoides que engloba. En efecto, el orden Hymenoptera es uno de los grupos con mayor diversidad y abundancia de insectos (Goulet y Huber, 1993). Cuenta con 83 familias (Fernández y Sharkey, 2006) y más de especies a nivel mundial, pero se estima que la riqueza del grupo excede con toda seguridad las y podría llegar a las especies (Gaston, 1991), muchas de las cuales tienen una gran importancia económica, como es el caso de los parasitoides (Sharkey, 2007). En España, este orden cuenta aproximadamente con especies que corresponden al 5% del total de himenópteros en el mundo (Martin-Piera y Lobo, 2000). Los parasitoides himenópteros son extremadamente abundantes en la mayoría de hábitats terrestres (Masner, 1993), incluidas las regiones citrícolas, en donde suelen representar más del 80% del total de enemigos naturales presentes en estos cultivos (Soler, 2000; Alonso, 2003; Laborda, 2012). La hembra parasitoide adulta oviposita en el cuerpo del hospedador y su descendencia, en su fase larvaria, vive y se alimenta de él. A continuación, se originan los adultos de vida libre (Godfrey, 1994; Jacas et al., 2008). A menudo, estas especies se consideran reguladoras del equilibrio de los ecosistemas, por cuanto controlan las poblaciones de insectos, principalmente las especies plaga cuando son sus hospedadores (Bañol, 2012). Los parasitoides desempeñan también un papel importante en los ecosistemas, por lo que son bioindicadores de la diversidad de artrópodos fitófagos a los que atacan (Sharkey, 2007). En los adultos de Hymenoptera los rasgos que se hallan presentes en todos los componentes del grupo, son los siguientes: partes bucales de tipo mandibulado, dos pares de alas membranosas, dos anteriores y dos posteriores, las posteriores más cortas que las anteriores, con muchas menos venas que otros insectos, ovipositor articulado, usualmente el abdomen aparente (metasoma) está unido al tórax (mesosoma) por una conexión muy angosta: cintura de avispa. La determinación del sexo normalmente es por haplodiploidía, es decir, los huevos no fertilizados (haploides) poseen la mitad de cromosomas que los huevos fertilizados (diploides), desarrollándose ambos tipos de huevos. Los machos normalmente son haploides y las hembras, siempre diploides. De esta forma, las hembras regulan la tasa del sexo. A pesar de su importancia, en algunos casos su biología y taxonomía siguen siendo poco conocidas y su identificación es difícil, como sucede con las dos superfamilias estudiadas en este trabajo: superfamilia Platygastroidea y superfamilia Ceraphronoidea. 1

11 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 1.1 Superfamilia Platygastroidea La superfamilia Platygastroidea (Hymenoptera) es la tercera más grande de las superfamilias parasitarias después de Ichneumonoidea y Chalcidoidea (Huber, 2009). Estos himenópteros son parasitoides muy abundantes en las capturas con trampas amarillas colocadas en cultivares de cítricos, aunque generalmente no se clasifican en función de su género o especie debido a la falta de claves taxonómicas y estudios al respecto. De hecho, antiguamente estaban clasificados dentro de la superfamilia Proctotrupoidea. Fue necesario el análisis filogenético sustentado por un profundo estudio morfológico para justificar y reconocer la superfamilia de forma independiente (Masner, 1993). Se han descrito alrededor de una especies para el mundo (Masner, 1993), incluidas en 238 géneros (Arias, 2002) y clasificados en dos familias, Scelionidae y Platygastridae. La fauna real se estima en unas especies (Masner, 1993). Familia Platygastridae La familia Platygastridae contiene aproximadamente 78 géneros (Arias, 2002), con especies descritas para el mundo; se estiman miles de especies sin describir. Se reconocen dos subfamilias: Sceliotrachelinae y Platygastrinae (Masner y Huggert, 1989). El nivel de especificidad del huésped en subfamilias de este grupo es uno de los más altos entre los parásitos Hymenoptera, con cada subfamilia o tribu asociada a una sola familia, subfamilia o tribu de huéspedes (Austin et al., 2005). Algunas especies se desarrollan de manera similar a Scelionidae, como endoparasitoides idiobiontes solitarios (el desarrollo del parasitoide se completa en un estado del hospedero) en huevos de varios insectos (Coleoptera, Hemiptera), o parasitoides de larvas de Coccoidea o Aleyrodidae (Hemiptera). Sin embargo, la mayoría de los Platygastridae son cenobiontes, parasitan los huevos Cecidomyiidae pero se desarrollan después de que el hospedero está cerca de su completo desarrollo (pre-pupa o pupa). Algunas especies son poliembriónicas: dos o más individuos se desarrollan a partir de un huevo fertilizado (Masner, 1993). Se encuentra ampliamente distribuida y es muy común, pese a ser una de las familias pobremente estudiadas dentro de Hymenoptera. Pocas especies de Platygastridae han sido utilizadas en control biológico clásico (Masner, 1993). Para cítricos, diversos autores (Jacas et al., 2007; Duncan et al., 2007) constatan el parasitismo de la especie Fidiobia dominica (Platygastridae) sobre huevos de la plaga invasora Diaprepes abbreviatus Linnaeus (Coleoptera: Curculionidae) que afecta a cítricos de Florida, Texas y California (EEUU). Otro especie de esta familia, Allotropa burrelli fue introducida de Japón a Estados Unidos para controlar una cochinilla, Pseudoccocus comstocki Kuwana. La actividad combinada de esta especie, con tres especies de Encyrtidae (Hymenoptera) presentó resultados excelentes en la reducción de la infestación de P. comstocki (Clausen, 1978). 2

12 I. Introducción Familia Scelionidae Se han descrito alrededor de especies de Scelionidae para el mundo (Masner, 1993), incluidas en 168 géneros (Arias, 2002) y clasificados en 3 subfamilias: Scelioninae, Teleasinae y Telenominae. Pero la fauna real se estima en alrededor de especies (Masner, 1993). Esta familia, concretamente la sub-familia Telenominae, ha sido usada con éxito en programas de control biológico clásico, dirigido principalmente contra plagas de Hemiptera y Lepidoptera (Masner, 1995). En cítricos, estudios como el de Pascual-Ruiz et al. (2007) en la provincia de Valencia, muestran porcentajes de parasitismo de especies de esta familia (Telenomus acrobates Giard) del 50% sobre pupas de crisópidos. Esto, unido a la gran abundancia de capturas de ejemplares de esta familia en cítricos, indican la necesidad de profundizar en su estudio. Los adultos de Scelionidae se encuentran en lugares abiertos, ocupando una notable diversidad de hábitats. Son endoparásitos idiobiontes solitarios (todo el desarrollo del parasitismo se completa dentro del hospedero) de huevos de insectos y arañas (Araneae), evitando fuertemente el hiperparasitismo y el superparasitismo; algunos esceliónidos son gregarios, donde más de un individuo se desarrolla dentro del mismo hospedero (Masner, 1993, 1995). Muchas especies muestran especificidad alta con el huésped, estando la mayoría restringidas a una especie o familia huésped; sin embargo, esa aparente especificidad puede simplemente reflejar la falta de estudios al respecto (Masner, 1993). Existen registros ocasionales de esceliónidos ovipositando en huevos de especies de diferentes familias, pero en estos casos el hospedero siempre pertenece al mismo orden (Johnson, 1984; Masner, 1995). Son parasitoides primarios, aunque se han reportado algunas especies de Europa como hiperparasitoides facultativas (Viktorov, 1964). Muchas especies son solitarias y la mayoría evitan fuertemente el superparastismo (Masner, 1993). 1.2 Superfamilia Ceraphronoidea Al igual que ocurre con la superfamilia Platygastroidea, la superfamilia Ceraphronoidea agrupa a familias de insectos con gran abundancia de capturas en trampas cromáticas amarillas. Su elevada presencia en las explotaciones citrícolas contrasta con la escasez de estudios, más concretamente en los cítricos mediterráneos, sobre el papel desempeñado por los representantes de esta superfamilia. A escala mundial se han descrito 800 especies, pero se estiman alrededor de Masner y Dessart (1967) removieron las familias Ceraphronidae y Megaspilidae de Proctotrupoidea, agrupándolas en una misma superfamilia llamada Ceraphronoidea, además de proporcionar datos de interrelaciones y morfología en el grupo. Otros autores también aceptan la agrupación de estos taxones en superfamilia (Konigsmann, 1978; Muesebeck en Krombein et al., 1979; Gauld y Bolton, 1988). Gibson (1986) establece que Ceraphronoidea es un grupo monofilético con base en los siguientes caracteres: 3

13 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos forma del músculo depresor mesotrocanteral y la localización del apodema del músculo oclusor. Whitfield (1988) establece evidencias de la monofilia de Ceraphronidae y Megaspilidae basados en la forma de la región del metapostnoto (Gauld y Hanson, 1995). Familia Ceraphronidae La familia es cosmopolita con alrededor de 360 especies ubicadas en 14 géneros, aunque se estiman que pueden existir hasta 100. Ocho géneros son monotípicos, y el estado de la mayoría es incierto (Dessart y Cancemi, 1986). Se han estimado aproximadamente especies (Masner, 2006). Para el Nuevo Mundo se registran 6 géneros, de los cuales Aphanogmus y Ceraphron contienen el mayor número de especies (Goulet y Huber, 1993). Ceraphronidae es un grupo con muy pocos datos disponibles en registros de hospederos e interacciones con éstos. La información está restringida en su mayoría a algunas especies de dos géneros, Aphanogmus y Ceraphron. Sin embargo, los datos muestran que el rango de huéspedes de Ceraphronidae es grande y abarca al menos 5 órdenes: Diptera, Hymenoptera, Thysanoptera, Hemiptera y Neuroptera (Masner, 1993). Poco se conoce de las especies hiperparasitoides Aphanogmus y Ceraphron, pero al parecer son ectoparasitoides idiobiontes, de capullos de Braconidae e Ichneumonidae (Masner, 1993; Muesebeck en Krombein et al., 1979) Bethylidae y Drynidae (Dessart, 1988). Algunas especies de Aphanogmus se pueden considerar plagas, ya que por una parte parasitan a dípteros Cecidomyiidae, especies depredadoras de áfidos, cochinillas y ácaros (Oatman, 1985; Dessart, 1992; (Gilkeson et al., 1993), y por otra, se comportan como hiperparásitos. Algunas especies de los géneros Aphanogmus y Ceraphron son hiperparasitoides primarios de insectos de importancia comercial. Por ejemplo, Cotesia plutellae (Braconidae) se utiliza para el control biológico de Plutella xylostella (Plutelidae), pero esta especie puede verse afectada negativamente por Aphanogmus fijiensis. Familia Megaspilidae Los Megaspilidae son un grupo cosmopolita que comprende aproximadamente 450 especies descritas para el mundo, incluidas en 9 géneros y clasificadas en dos subfamilias: Lagynodinae y Megaspilinae. La fauna mundial se estima en unas especies (Masner, 2006). Lagynodinae contiene 4 géneros: Archisynarsis y Typholagynodes (monotípicos) restringidos al viejo mundo, Holophleps (monotípicos) en Norteamérica y Europa, y Lagynodes cosmopolita. La sub-familia Megaspilinae es la más grande, con 5 géneros: Conostigmus y Dendrocerus cosmopolitas y con muchas especies, Trichosteresis monotípica y cosmopolita, y los géneros pobremente definidos Megaspilus y Platyceraphron, de Norteamérica y Europa (Dessart y Cancemi, 1986). 4

14 I. Introducción 2. Sistema de producción Food Chain Partnership Los trabajos experimentales de este proyecto se han desarrollado en parcelas de cítricos gestionados mediante el sistema de producción sostenible Food Chain Partnership. Este es un sistema de producción agrícola que ha sido desarrollado y patentado por la empresa Bayer CropScience S.L. Adopta la sostenibilidad como aspecto prioritario, empleando indicadores objetivos y medibles, para una correcta gestión de las explotaciones de cítricos de acuerdo con las buenas prácticas agrícolas y la obligatoriedad de la implementación de la GIP (Reglamento CE Nº 1107/2009 y la Directiva 2009/128/CE del Parlamento Europeo y Consejo), y Real Decreto 1311/2012). Este sistema de producción requiere más exigencia que cualquier otra entidad u organización como puede ser GlobalGap, ISO, Nature Choice, AENOR, etc. Para lograrlo, se aplican una serie de indicadores de sostenibilidad con el objetivo de producir y comercializar frutas y hortalizas saludables, de gran calidad y exentas de plagas y lesiones, todo ello cumpliendo con los estrictos criterios de las grandes cadenas agroalimentarias, algunas de las cuales en los últimos años han aumentado los niveles de exigencia a sus proveedores reduciendo a un tercio los LMR permitidos, limitando el número de sustancias activas de 4 a 3 y exigiendo que la suma de las dosis agudas de referencia (ARfD) de todas las materias activas sea inferior al 100%. Los indicadores de sostenibilidad aplicados en este sistema se fundamentan en cuatro pilares básicos: Regulación de los equipos hidroneumáticos para la correcta aplicación de los productos fitosanitarios, minimizando las aplicaciones excesivas de producto y las pérdidas por deriva del mismo, utilizando equipos de boquillas con efecto antideriva. Muestreos periódicos en campo, en los momentos adecuados para cada plaga, para una correcta vigilancia de los niveles umbrales de las mismas. Seguimiento de la entomofauna auxiliar presente en la parcela, para la identificación y cuantificación de los posibles enemigos naturales. Recomendación de tratamientos fitosanitarios sólo cuando sea estrictamente necesario, en función del nivel umbral de cada plaga y la posible presencia de sus enemigos naturales, y usando siempre productos respetuosos con la entomofauna auxiliar. Deberán ser productos con bajos niveles de residuo en fruta. Además, se realizan muestreos finales en fruta para evaluar la presencia y los daños producidos por las plagas, análisis de residuos en fruta post-cosecha, y control de los costes económicos derivados de las estrategias para el control de plagas. El objetivo final es lograr una rentabilidad sostenible para el agricultor, esto es, la cosecha de fruta de calidad y saludable para su exportación respetando siempre el ecosistema propio de las parcelas de cítricos, algo básico en la lucha biológica frente a plagas. 5

15 II. Justificación y Objetivos Las estrategias a implementar para el control de las plagas bajo los principios de la GIP, pasan por la combinación de tratamientos fitosanitarios solamente cuando sean estrictamente necesarios y el apoyo de control biológico. En este sentido, conocer en profundidad los diferentes aspectos relacionados con los insectos presentes en las parcelas citrícolas, es una tarea necesaria para la optimización de las estrategias futuras para el control de plagas. Los insectos de las superfamilias Platygastroidea (Hymenoptera) y Ceraphronoidea (Hymenoptera) se observan con abundancia en las parcelas de cítricos del este peninsular. Sin embargo, se tienen escasos conocimientos sobre su biología y el papel que están jugando (apenas existen datos sobre las especies presentes y su evolución estacional). En consecuencia, los objetivos del presente trabajo son: 1. Identificar, aportando claves taxonómicas, la identidad de los géneros o especies de estas dos superfamilias presentes en parcelas de cítricos de la Comunidad Valenciana. 2. Determinar la evolución estacional de las dos superfamilias. 3. Analizar a través de los índices de diversidad su riqueza y diversidad de especies en las diferentes zonas geográficas estudiadas. 4. Aportar información sobre el conocimiento de su biología en relación con el parasitismo, con la aportación de posibles datos de interés. 5. Aportar nuevos datos a los ya existentes sobre la evolución estacional de la abundancia de los principales enemigos naturales de las plagas de cítricos en la Comunidad Valenciana. 6

16 III. Material y Métodos 1. Descripción de las parcelas Los trabajos experimentales se desarrollaron en 10 fincas citrícolas en régimen de explotación comercial en pleno rendimiento productivo, abarcando el territorio desde el municipio de la Vall D'Uixò (comarca de la Plana Baja, Castellón), hasta Pego (comarca Marina Alta, Alicante), incluyendo toda la provincia de Valencia (Figura 1). Figura 1: Distribución geográfica de las fincas objeto de estudio. En estas 10 fincas se escogieron un total de 18 parcelas para realizar el seguimiento de la entomofauna auxiliar. Las variedades seleccionadas fueron tanto de naranjo (nueve parcelas), como de mandarino (siete parcelas) e híbrido (dos parcelas). Todas ellas fueron gestionadas mediante el sistema de producción Food Chain Partnership, que se explicará en el punto 2. En la tabla 1.A del Anejo I se detallan todas las características de las parcelas experimentales, indicando su localización comarcal, su municipio, su tipo de cultivo y variedad, así como sus coordenadas de localización y su superficie medida en hectáreas. Todas las parcelas son propiedad de productores con tradición exportadora y altos parámetros de exigencia en la calidad de sus frutas. Los planos de las parcelas se pueden ver en el Anejo II. 7

17 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 2. Gestión de las parcelas en base al sistema Food Chain Partnership Todas las parcelas fueron gestionadas según el sistema Food Chain Partnership. Este sistema de producción se basa en una serie de indicadores de sostenibilidad que se aplicaron a lo largo del periodo experimental. A continuación se detallan las acciones llevadas a cabo en todas las fincas donde se situaban las parcelas objeto de estudio. Regulación de los equipos hidroneumáticos Para optimizar la aplicación de los productos fitosanitarios se procedió a la calibración y regulación de los equipos hidroneumáticos disponibles en cada finca, teniéndose en cuenta la estructura de la finca y la arquitectura del árbol: marco de plantación, diámetro de copa y altura del árbol. Las regulaciones se llevaron a cabo en los primeros meses de periodo de estudio, entre abril y junio, antes de los tratamientos con espirotetramat con la llegada del verano. El objetivo fue adecuar la cantidad justa de producto necesaria para evitar problemas de mojado, sin utilizar demasiados litros de caldo. Además, se buscó minimizar las pérdidas de producto por deriva. Para ello se evaluaron diferentes parámetros de trabajo del equipo hidroneumático, como son la velocidad de avance (km h -1 ), la presión de trabajo (bar), el caudal de las boquillas (L min -1 ) y el volumen total de caldo utilizado(l ha -1 ). Previamente a la regulación, se comprobó que cada equipo de aplicación de fitosanitarios cumplía con las medidas de seguridad y funcionalidad que la normativa europea obliga (EU, 2009). Para evitar pérdidas por deriva atmosférica y vertical, se sustituyeron las boquillas convencionales de los equipos hidroneumáticos (Figura 2.B) por boquillas con efecto anti-deriva de inyección de aire Albuz modelo TVI. Éstas se recomiendan para tratamientos fungicidas e insecticidas. Se denomina deriva vertical a las pérdidas por escurrimiento de los productos empleados. A B Figura 2: (A) Equipo hidroneumático en funcionamiento; (B) Boquillas Albuz ATR antes de su sustitución por boquillas antideriva Albuz TVI. 8

18 III. Material y Métodos Muestreos de plagas en campo Durante el periodo experimental, se realizaron muestreos periódicos de las principales plagas en las parcelas objeto de estudio. Para el procedimiento se empleó un aro entomológico de 56 cm de diámetro y un cuenta hilos de diez aumentos (10x). El objetivo de estos muestreos fue conocer la abundancia poblacional de las plagas, evitando superar un determinado umbral característico para cada plaga, con el propósito de recomendar los tratamientos en caso de que fueran necesarios. Los muestreos se realizaron en las épocas adecuadas para cada plaga, de forma quincenal salvo en los casos en los que la abundancia de la plaga se encontraba cercana al umbral, en cuyo caso se repitió el muestreo a la siguiente semana. Con estos muestreos periódicos se optimiza el momento de tratamiento, evitando usos innecesarios de materias activas que pudieran afectar a la entomofauna auxiliar, además de evitar el sobrecoste por hectárea para el agricultor. Las principales plagas muestreadas fueron las siguientes: Aphis spiraecola Patch y Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) Pezothrips kellyanus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae) Aonidiella aurantii Maskell (Hemiptera: Diaspididae) Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) Planococcus citri Risso (Hemiptera: Pseudococcidae) Aleurotrhixus floccosus Mask (Hemiptera: Aleyrodidae) Tratamientos fitosanitarios de las parcelas En la tabla A.2 del Anejo I se detallan los tratamientos que se aplicaron en las parcelas experimentales. En cítricos los tratamientos suelen centrarse en controlar pulgones (A. spiraecola y A. gossypii) y trips (P. kellyanus) en primavera, y primera generación de piojo rojo de California (A. aurantii) en junio. También otras plagas como cotonet (P. citri) y ácaros tetraníquidos en verano, además de otros tratamientos menos comunes contra la mosca de la fruta, Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae). Los productos fitosanitarios para el control de plagas se seleccionaron teniendo en cuenta los criterios desarrollados en la GIP, amparados por su Registro oficial, baja toxicidad para el aplicador y el medioambiente, bajo riesgo de contaminación del suelo y aguas freáticas, compatibilidad con los enemigos naturales de las plagas y finalmente, la curva de disipación para mínimos residuos en fruta. Las materias activas utilizadas en los productos comerciales que figuran en la tabla 2.A del Anejo I son las siguientes: espirotetramat 15% (Movento), espirodiclofen 24% (Envidor), dimetoato 40% (Dafene), abamectina 1,8% (Laotta, Apache), hexitiazox 10% (Diablo), spinosad 0,024% (Spintor Cebo), flonicamida 50% (Teppeki), acetamiprid 20% (Epik), aceite parafínico 83% (Citrol-ina), metil clorpirifos 22,4% (Reldan), metiocarb 4% (Mesurol) y tebufenpirad 20% (Comanche). 9

19 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 3. Toma de muestras e identificación en laboratorio 3.1 Recogida e identificación en trampas cromáticas Para la captura de los enemigos naturales de las plagas de los cítricos, se utilizaron trampas cromáticas adhesivas de color amarillo, de 10x20cm, fabricadas por la empresa Sanidad Agrícola Econex S.L. Se colocaron dos trampas por parcela, en la zona exterior del árbol, orientación sur-este y a una altura de 1,5 metros (Figura 3.A). La separación entre las trampas fue la suficiente para abarcar la mayor parte de la parcela. De forma semanal se procedió a la recogida, sustitución e identificación de 36 trampas, distribuidas en las 18 parcelas experimentales. A lo largo de los ocho meses de periodo experimental se identificaron en total cerca de 900 trampas cromáticas adhesivas. Todas las trampas, una vez recogidas, fueron recubiertas con el mismo papel satinado que incorporan inicialmente. Se rotularon en su parte posterior indicando la parcela donde estaban ubicadas, la fecha de colocación, la fecha de recogida, y el número de trampa. Para la identificación se utilizó un binocular (40x) (Figura 3.B) y las claves taxonómicas elaboradas por expertos de la Universidad Politécnica de Valencia (2013, no publicadas). Además de identificar los insectos auxiliares presentes en cada trampa, se señalaron y extrajeron los insectos pertenecientes a las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea para su posterior revisión, con el objetivo de identificar adecuadamente los diferentes géneros y morfoespecies. A B Figura 3: (A) Trampa cromática adhesiva colocada en las ramas exteriores del árbol, a 1,5 metros de altura aproximadamente, en orientación sur-este; (B) Binocular 40x marca Zuzi. 10

20 III. Material y Métodos 3.2 Evolucionarios Durante el periodo experimental se recogieron y almacenaron diversas pupas y huevos de posibles huéspedes de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea. En concreto, se recogieron 15 pupas pertenecientes a Chrysopidae (Hymenoptera) (Figura 4.A), 15 ovisacos de diversas especies de araña, 10 agrupaciones de huevos pertenecientes a Pentatomidae (Hemiptera), 15 pupas de Conwentzia psociformis Curtis (Neuroptera: Coniopterygidae), y 15 pupas más de Semidalis aleyrodiformis Stephens (Neuroptera: Coniopterygidae). Todas las muestras se almacenaron en evolucionarios, consistentes en un recipiente de plástico PVC de 5cm de altura por 6cm de diámetro, recubiertos con una tela transpirable (Figura 4.A), debidamente almacenados en condiciones adecuadas de temperatura (24-26ºC), humedad relativa (60%) y luz (foto-periodo de 12h). Se supervisaron cada 2-3 días con el objetivo de recoger los posibles imagos de parasitoides e hiperparasitoides emergidos. Para la captura de los insectos emergidos, los evolucionarios se colocaron en un congelador a temperatura -5º con el objetivo de disminuir su actividad. Posteriormente, se almacenaron en recipientes de cristal en etanol al 70% para su posterior identificación en el laboratorio. A B Figura 4: (A) Evolucionarios; (B) Huevos de Chrysopidae recolectados. 3.3 Caracterización de los géneros y morfoespecies Para la caracterización de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea, así como para la elaboración de las claves taxonómicas, se identificaron y aislaron cinco insectos característicos de cada género o morfoespecie, extraídos de las trampas cromáticas adhesivas. Todo ellos fueron analizados morfológicamente en el laboratorio. En primer lugar, se aplicó una gota de disolvente Histo-Clear sobre el insecto en la propia trampa adhesiva, para extraerlo de la misma sin daños en su morfología tras unos 15 minutos de espera. Posteriormente, con la ayuda de un pincel de pelo de nutria se colocó en un recipiente con disolvente durante 30 minutos para eliminar los restos de pegamento que pudiera tener. Una vez disuelto todo el pegamento, los insectos fueron 11

21 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos almacenados en pequeños recipientes de cristal con etanol al 70%, identificando cada recipiente correctamente (Figura 5.B). Una vez obtenidas y almacenadas todas las muestras, se procedió a su caracterización mediante un binocular Nikon SMZ 1500 conectado a un ordenador y con el software NIS-Br Basic Research Imaging, adecuado para el visionado, medición y toma de fotografías (Figura 5.A). Se tomaron medidas y fotos de todas las partes relevantes del cuerpo, incidiendo en los caracteres de mayor utilidad para la elaboración de las claves taxonómicas. A B Figura 5: (A) Binocular con software para la toma de medidas y fotografías; (B) Recipientes con los ejemplares extraídos de las trampas, en etanol al 70%. 4. Análisis de datos Para analizar la abundancia y diversidad de especies y géneros de cada superfamilia en función de las diferentes zonas citrícolas estudiadas, se ha realizado un análisis de varianza unifactorial (ANOVA), previa transformación de los datos en la función log (x+1). Se han calculado los índices S (riqueza de especies), F (índice de uniformidad de Hill) y H (índice de diversidad de Shannon). Para el análisis estadístico se utilizó el software Statgraphics Centurion XVI. El índice de diversidad de Shannon se calculó como donde pi es la proporción de individuos de cada especie capturados durante el periodo experimental. Para una mejor interpretación, se ha utilizado la potencia e H para representar el índice de diversidad, ya que de esta manera su comprensión es mucho más fácil (e H = S, cuando la uniformidad es máxima, F=1). Este índice contempla la cantidad de especies presentes en el área de estudio (riqueza de especies), y la cantidad relativa de individuos de cada una de esas especies (abundancia). La uniformidad F mide la homogeneidad entre la abundancia de las especies. Adquiere valores entre cero, cuando hay una sola especie, y el logaritmo de S, cuando todas las especies están representadas por el mismo número de individuos. Se ha calculado a partir de la fórmula F= (1/Σ pi2)-1 /( e H 1), en la cual H es el índice de diversidad de Shannon (Cerdá et al., 2009). 12

22 IV. Resultados y Discusión 1. Inventario y abundancia de los enemigos naturales En la tabla 1 se observa el total de enemigos naturales capturados durante ocho meses de periodo, comprendido entre abril y noviembre de 2014, en las 18 parcelas experimentales, mediante el uso de trampas cromáticas adhesivas. Se han ordenado los datos separando parasitoides (orden Hymenoptera) y depredadores (órdenes Coleoptera y Neuroptera). Se han identificado un total de 36 géneros o especies de enemigos naturales, englobados en un total de 11 familias taxonómicas (Encyrtidae, Eulophidae, Aphelinidae, Platygastridae, Scelionidae, Ceraphronidae, Megaspilidae, Braconidae, Coccinellidae, Chrysopidae, Coniopterygidae). Tabla 1: Número total de enemigos naturales capturados por las trampas cromáticas utilizadas durante el periodo de abril a noviembre de ORDEN HYMENOPTERA SUPERFAMILIA CHALCIDOIDEA FAMILIA ENCYRTIDAE Anagyrus spp. 236 Metaphycus spp Syrphophagus spp. + Lamennaisia spp FAMILIA EULOPHIDAE Citrostichus phyllocnistoides FAMILIA APHELINIDAE Aphytis spp Cales noacki 654 Encarsia spp. 264 Aphelinus spp. 792 Coccophagus spp. 18 SUPERFAMILIA PLATYGASTROIDEA FAMILIA PLATYGASTRIDAE 106 FAMILIA SCELIONIDAE SUPERFAMILIA CERAPHRONOIDEA 725 FAMILIA CERAPHRONIDAE 583 FAMILIA MEGASPILIDAE 142 SUPERFAMILIA ICHNEUMONOIDEA 239 FAMILIA BRACONIDAE 239 ORDEN COLEOPTERA FAMILIA COCCINELLIDAE Scymnus spp. 767 Rodolia cardinalis Propylea quatuordecimpunctata Rhyzobius 28 Clitostethus arcuatus 1 Delphastus catalinae 2 Stethorus punctillum 269 ORDEN NEUROPTERA 349 FAMILIA CHRYSOPIDAE 168 SUPERFAMILIA CONIOPTERYGOIDEA 181 FAMILIA CONIOPTERYGIDAE 181 Conwentzia psociformis 108 Semidalis aleyrodiformis 73 TOTAL ENEMIGOS NATURALES

23 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Los parásitos representaron el 87% del total de capturas, siendo los más abundantes entre los capturados, con ejemplares, del orden de siete veces más que los depredadores (13%), con capturas. En la gráfica 1 se observa la proporción de capturas según los distintos órdenes, donde se aprecia la dominancia del orden Hymenoptera. Dentro de los depredadores, el orden Coleoptera (12%, ejemplares) fue mucho más abundante que Neuroptera (1%, con 349 ejemplares). Estos resultados son comparables a los obtenidos por otros autores en diversos trabajos sobre enemigos naturales en cítricos valencianos, como se observa en la tabla 2. Los himenópteros representan el grupo más abundante en todos los casos comparados, si bien se observan diferencias con los primeros trabajos de Soler (2000) y Alonso (2003) en donde la proporción de coleópteros era menor. En los trabajos más recientes, desde Laborda (2012), se aprecia una disminución de la proporción de neurópteros. HYMENOPTERA COLEOPTERA NEUROPTERA Gráfica 1: Porcentaje de capturas de enemigos naturales a nivel de orden Tabla 2: Porcentaje de órdenes capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio. PORCENTAJE DE ÓRDENES CAPTURADOS Soler, 2000 Alonso, 2003 Laborda, 2012 Bayer, 2013 Genovard, 2013 Bayer, 2014 Marín ORDEN Parasitoides Hymenoptera Neuroptera Depredadores Coleoptera

24 IV. Resultados y Discusión Parasitoides himenópteros Dentro del orden Hymenoptera se identificaron 4 superfamilias y 8 familias, destacando por su abundancia las superfamilias Chalcidoidea (82%) y Platygastroidea (16%). Entre las familias, destaca como la más abundante Encyrtidae, representando el 64% del total de himenópteros, seguido de Scelionidae (15%) y Aphelinidae (11%). Las familias Eulophidae (6%), Ceraphronidae (2%), Braconidae (1%), Megaspilidae (<1%) y Platygastridae (<1%) fueron menos abundantes. En la tabla 3 se han comparado con otros autores los resultados obtenidos para las superfamilias Chalcidoidea e Ichneumonoidea, en parcelas de cítricos valencianos. Las superfamilia Platygastroidea y Ceraphronoidea se comentarán más ampliamente en el punto 4.3. Los datos de la tabla muestran un claro descenso en proporción de la familia Aphelinidae, que en los primeros trabajos de Soler (2000) y Alonso (2003) representaba más del 90%. En nuestro estudio esta familia supuso un 11% de los insectos identificados, probablemente por la disminución de la abundancia de la especie Cales noacki Howard (Hymenoptera: Aphelinidae). Los datos para la familia Aphelinidae de Bayer (2014), con un 36%, son superiores por la mayor presencia del citado C. noacki y del género Aphelinus (Hymenoptera: Aphelinidae) en las parcelas muestreadas en el norte de la Comunidad Valenciana. La familia Encyrtidae muestra un aumento en su proporción, debido al incremento de la abundancia del género Metaphycus, cuyas capturas fueron con diferencia las más abundantes tanto en nuestro caso ( en 18 parcelas), como en Bayer (2014), con ejemplares en 26 parcelas. No ocurre lo mismo en los primeros trabajos de Soler (2000) y Alonso (2003), en donde Metaphycus spp. fue mucho menos abundante que C. noacki. La familia Eulophidae muestra una proporción menor que en los trabajos de Genovard (2013) y Bayer (2013), donde se situaba en torno al 15%, si bien en Bayer (2014) y en el presente estudio su proporción es similar. La superfamilia Inchneumonoidea presenta valores similares para todos los trabajos citados, a excepción de Genovard (2013) donde representó de forma extraordinaria un 23%, dato muy diferente al resto de autores. SUPERFAMILIA Chalcidoidea Tabla 3: Porcentaje de parasitoides capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio. PORCENTAJE DE PARASITOIDES CAPTURADOS FAMILIA Soler, 2000 Alonso, 2003 Laborda, 2012 Bayer, 2013 Genovard, 2013 Bayer, 2014 Marín Encyrtidae Eulophidae Aphelinidae Ichneumonoidea Braconidae 1 1 *sd

25 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Depredadores En cuanto a los depredadores, se identificaron dos órdenes. El 91% de las capturas pertenecen a la familia Coccinellidae, orden Coleoptera. Mientras, el 9% pertenece al orden Neuroptera, siendo similares las capturas de las familias Coniopterygidae (superfamilia Coniopterygoidea) y Chrysopidae (superfamilia Hemerobioidea), con un 5% y 4% respectivamente. El coccinélido Rodolia cardinalis Mulsant fue el más abundante de entre los depredadores con ejemplares, seguido del también coccinélido Propylea quatordecimpunctata Linnaeus. Datos diferentes obtuvieron en sus primeros trabajos Soler (2000) y Alonso (2003), en donde Conwentzia psociformis Curtis (Neuroptera: Coniopterygidae) fue el depredador más abundante, seguido de Chrysopa spp. en Soler (2000) y de R. cardinalis en Alonso (2003). Datos más recientes de Bayer (2014) coindicen con los nuestros, con R. cardinalis como el depredador de mayor abundancia. Esto se explicaría por la mayor proporción de los neurópteros en los primeros trabajos realizados en cítricos valencianos. Genovard (2013) realizó un estudio sobre la influencia de la cromaticidad de las trampas utilizadas para las capturas, en donde se constató una mayor abundancia de capturas para la familia Coniopterygidae en las trampas de color blanco (más utilizadas años atrás) en comparación a las amarillas usadas en este estudio. En la tabla 4 se comparan los datos de diversos autores para cítricos de la Comunidad Valenciana, en donde se aprecia el gran descenso de la proporción de los coniopterígidos. Tabla 4: Porcentaje de depredadores capturados en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio. PORCENTAJE DE DEPREDADORES CAPTURADOS Soler, 2000 Alonso, 2003 Laborda, 2012 Bayer, 2013 Genovard, 2013 Bayer, 2014 Marín SUPERFAMILIA FAMILIA Cucujoidea Coccinellidae Coniopterygoidea Coniopterygidae Hemerobioidea Chrysopidae

26 IV. Resultados y Discusión 2. Evolución estacional de la abundancia de los enemigos naturales La evolución estacional de la abundancia de los enemigos naturales capturados en trampas cromáticas adhesivas se ha representado gráficamente. Para ello, se han promediado los insectos por trampa y semana capturados en el global de las parcelas experimentales. Los enemigos naturales representados se indican en la tabla 5, distribuidos taxonómicamente por género y/o especie. Se han añadido sus principales huéspedes. En algunos casos puntuales, debido a su escasa representatividad, esto es, su reducido número de capturas, no se han representado en gráficas. Son los casos del afelínido Coccophagus spp. (18 capturas en todo el periodo de muestreo) y los coccinélidos Rhyzobius lophanthae Stephens (28 capturas), Clitostethus arcuatus Rossi (una captura) y Delphastus catalinae Horn (dos capturas). En el resto de casos, el número de capturas fue más numeroso, aunque muy inferior a los resultados obtenidos por la Red de Monitoreo Online de Bayer en Este hecho se explicaría como consecuencia de la estrategia establecida para el control de plagas en las parcelas experimentales, con tratamientos muy eficaces, los cuales habrían reducido considerablemente sus presas o huéspedes. Todas las parcelas pertenecen a productores con vocación exportadora y con exigencias de calidad de la fruta muy alta, por lo que la presencia de plagas fue mínima y muy controlada. Se detallan todos los tratamientos realizados en cada una de las parcelas en la tabla A.2 del Anejo I. Tabla 5: Enemigos naturales representados en gráficas en este punto, junto con sus huéspedes principales. Orden Familia Género/Especie Huésped principal Hymenoptera Neuroptera Coleoptera Aphelinidae Aphytis spp. Cales noacki Encarsia spp Aphelinus spp. Coccophagus spp Encyrtidae Anagyrus spp. Metaphycus spp. Cochinillas diaspídidos Mosca blanca algodonosa Aleiródidos, diaspídidos Pulgones Cochinillas lecánidos (cóccidos) Cotonet, otros pseudocóccidos Cochinillas lecánidos (cóccidos) Syrphophagus spp. + Lamennaisia spp. Pulgones vía bracónidos afidiínos Eulophidae Citrostichus phyllocnistoides Ichneumonoidea Braconidae Coniopterygidae Conwentzia psociformis Semidalis aleyrodiformis Chrysopidae Chrysoperla carnea Coccinellidae Scymnus spp. Rodolia cardinalis Propylea quatuordecimpunctata Rhyzobius lophanthae Clitostethus arcuatus Delphastus catalinae Stethorus punctillum Minador de las hojas Pulgones, lepidópteros Ácaros rojo de cítricos Ácaros rojo de cítricos Polífago Pulgones, pseudocóccidos Cochinilla acanalada Pulgones Piojo rojo de California Mosca blanca algodonosa Hemípteros aleiródidos Araña roja 17

27 Insectos / trampa / semana Insectos / trampa / semana Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 2.1 Hymenoptera Familia Aphelinidae En la gráfica 2 se ha representado la variación estacional de la abundancia de los afelínidos Cales noacki, Aphytis spp., Aphelinus spp. y Encarsia spp.. Destaca una mayor abundancia de C. noacki y Aphytis spp. sobre Aphelinus spp. y Encarsia spp. 4,00 Aphytis spp. Cales noacki 3,00 2,00 1,00 0,00 1,50 Aphelinus spp. Encarsia spp. 1,00 0,50 0,00 Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Gráfica 2: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros afelínidos Cales noacki, Aphytis spp., Aphelinus spp. y Encarsia spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha azul indica el momento de tratamiento con espirotetramat. El género Aphytis incluye varias especies, todas ellas parasitoides de cochinillas diaspinas como se ha indicado en la tabla 5, tales como: A. melinus De Bach y A. chrysomphali Mercet (parasitoides del piojo rojo de California Aonidiella aurantii), A. hispanicus Mercet (parasitoide del piojo gris Parlatoria pergandii Comstock) o A. lepidosaphes Mercet (parasitoide de serpeta gruesa Lepidosaphes beckii Newman) (García-Marí, 2012). Nuestros datos reflejaron una ligera presencia en primavera y un máximo poblacional en otoño, con muy poca abundancia durante el verano, lo que contrasta con los datos observados por otros autores tales como Soler (2000), que registra un máximo poblacional en junio, un descenso de la abundancia en julio, y un posterior aumento en agosto, manteniéndose en valores similares hasta noviembre; Alonso (2003) observa mayor abundancia durante el verano y un máximo poblacional en agosto, momento en el que la abundancia comienza a disminuir progresivamente hasta noviembre; Genovard (2013) cuyos datos reflejaron gran abundancia en los meses finales de la primavera e inicio del verano (mayo-junio), un descenso hasta mínimos poblacionales en agosto y un posterior aumento con la llegada del otoño en septiembre. En el caso de Laborda (2012), sus datos reflejan más similitud con los nuestros, al 18

28 IV. Resultados y Discusión constatar escasa presencia durante el verano y un máximo poblacional en otoño. Esta ausencia de capturas durante el verano, pese a coincidir con la primera generación de piojo rojo de California, se explicaría como ya se ha comentado anteriormente, por el efecto de los tratamientos sobre esta cochinilla. Espirotetramat aplicado a mediados de junio en primera generación ha resultado muy eficaz para el control de la plaga. Se observa no obstante un pequeño aumento en el mes de junio, coincidiendo con la primera generación del huésped, pero con valores muy alejados del máximo poblacional del otoño. Este ligero incremento de la abundancia en otoño, se explicaría probablemente por la colonización de la plaga desde parcelas contiguas. El máximo poblacional tras el verano podría ser debido a una tercera generación de piojo rojo de California con la llegada del otoño, en donde no se aplican tratamientos. En cuanto a Cales noacki, en comparación con algunos autores (Soler, 2000; Soler et al., 2002), se observa un desplazamiento temporal del máximo de la abundancia estacional en el otoño, de septiembre a noviembre. Sin embargo, este máximo observado en otoño coincide con otros autores (Garrido et al., 1975; Soto et al., 2001; Laborda, 2012; Genovard, 2013). También se observa presencia del afelínido en el mes de mayo, aunque en menor abundancia. En general, los meses finales de la primavera e inicio del verano suelen presentar valores altos de este himenóptero (Soler 2002, Genovard 2013), paralelamente con lo que sucede con su huésped, la mosca blanca algodonosa, Aleurothrixus floccosus Mask. En nuestro caso, probablemente debido al efecto de los tratamientos (espirotetramat en junio), la presencia de mosca blanca algodonosa fue muy reducida, observándose únicamente con la llegada del otoño. Esto probablemente explicaría dos aspectos: el desplazamiento temporal del máximo estacional de septiembre a noviembre, y el escaso número de capturas obtenidas. El género Encarsia engloba insectos parasitoides de la mosca blanca Dialeurodes citri Ashmead (Hemiptera: Aleyrodidae) por Encarsia strenua Silvestri y de los hemípteros diaspídidos piojo gris P. pergandei, piojo blanco Aspidiotus nerii Bouche y serpeta fina Lepidosaphes gloverii Packard por Encarsia inquirenda Silvestri, Encarsia citrina Crawford y Encarsia herndoni Girault respectivamente (García-Marí, 2012). Encarsia perniciosi Tower también parasita al diaspídido Aonidiella aurantii en el cultivo de los cítricos (Pina y Verdú, 2007), sin embargo, en la Comunidad Valenciana sólo se observa parasitando a A. aurantii en la comarca de La Marina (Sorribas et al., 2008). Como se observa en la gráfica, la abundancia estacional fue muy baja en comparación con otros afelínidos, por lo que no se puede explicar su evolución estacional. Aphelinus spp. es parasitoide primario de pulgones (Hemiptera: Aphididae) tales como Aphis spiraecola o Aphis gossypii. García-Marí (2012) constata el máximo número de brotes atacados por ambas especies de pulgones en los meses de abril y mayo. En el caso de Aphis spiraecola también se registra un aumento de brotes atacados en otoño. Laborda (2012) también registra poblaciones máximas de pulgones en primavera y otoño, con mínimas en verano, siendo las de primavera muy superiores a 19

29 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos las del otoño. Martins et al. (2002), en un estudio de la entomofauna del limonero en Portugal, y Soler (2000) en cítricos de Castellón y Valencia, también observaron las mayores poblaciones de pulgones en primavera, siendo mucho menos acusado el máximo de otoño. Todos estos datos probablemente expliquen el máximo poblacional en primavera que se aprecia en nuestra gráfica, así como el aumento de la abundancia tras el verano con la llegada del otoño. Alonso (2003) refleja también este máximo primaveral en abril. Datos similares son los proporcionados por Soler (2002) y Genovard (2013), si bien en estos trabajos el máximo se observó durante el mes de junio. Familia Encyrtidae En la gráfica 3 se ha representado la evolución estacional de la abundancia de los encírtidos Metaphycus spp., Anagyrus spp. y Syrphophagus spp. + Lamennaisia spp.. Se ha optado por representar conjuntamente los géneros Syrphophagus y Lamennaisia debido a su gran similitud morfológica y a la ausencia de claves para su diferenciación taxonómica. Cabe destacar la escasa abundancia del género Anagyrus respecto a los otros dos géneros representados. El género Metaphycus engloba diversas especies tales como las autóctonas Metaphycus flavus Howard y Metaphycus lounsburyi Howard, y otras introducidas como Metaphycus helvolus Compere. Este género es el más abundante en nuestras capturas, con datos similares registrados en los trabajos de Genovard (2013), Bayer (2013) y Bayer (2014). Laborda (2012) constata que es la especie M. flavus la más abundante en los cítricos valencianos. Datos diferentes obtuvieron Soler (2002) y Alonso (2003), donde la especie con la mayor abundancia fue el afelínido C. noacki. Sus huéspedes principales son algunas de las principales plagas de cóccidos, tales como Saissetia oleae Olivier, Ceroplastes sinensis DelGuercio, Coccus hesperidium Linnaeus o Coccus pseudomagnoliarum Kuwana (Tena y García-Marí, 2008). La gráfica refleja una abundancia estacional constante en todo el periodo experimental, desde la primavera hasta el otoño. Estos datos coinciden con los aportados por Soler (2002), Laborda (2012) y Genovard (2013). La explicación podría ser su parasitismo sobre varias especies de cóccidos o la existencia de varias especies que atacan distintos estadios de desarrollo de sus hospedantes (García-Marí, 2012). El género Syrphophagus, y en concreto la especie S. aphidivorus, son parásitos de pulgones vía braconidae aphidiinae (hiperparasitoide de Lysiphlebus testaceipes Cresson - Imenes et al., 2002; Buitenhuis et al., 2004). Lamennaisia spp., presenta una biología poco estudiada, aunque en su estudio sobre abundancia y diversidad de especies himenópteras en cultivos ecológicos de cítricos en Tarragona, Bañol et al., (2015) mencionan a Lamennaisia ambigua Nees como parásitos de Bruchus brachialis Fahraeus (Coleoptera: Bruchidae) e Icerya purchasi Maskell (Hemiptera: Margarodidae). En nuestra gráfica se observa un máximo poblacional en primavera, con 20

30 IV. Resultados y Discusión valores estables hasta la llegada del verano en junio. Su abundancia a lo largo del verano y en otoño registra valores mucho menores que en primavera, lo que probablemente se explique por la mayor presencia de bracónidos en los meses primaverales. Estos datos concuerdan con los presentados por Genovard (2013), cuyos datos reflejan mayor abundancia en primavera, hasta llegar al verano en junio donde su presencia es más bien escasa. Anagyrus spp. es un encírtido parasitoide de pseudocóccidos tales como el cotonet, Planococcus citri. Las densidades poblacionales más altas de cotonet en nuestras latitudes se observan en primavera y principios de verano, mientras que las altas temperaturas estivales combinadas con vientos secos pueden ser causa de mortalidad en los estadios juveniles (Tena et al., 2007). La escasa presencia en nuestros datos de Anagyrus spp. por esas fechas, podría ser indicativo de la influencia sobre P. citri del tratamiento con espirotetramat a principios del mes de junio, indicado en la gráfica. Gráfica 3: Variación estacional de la abundancia de los himenópteros encírtidos Metaphycus spp., Syrphophagus spp. + Lamennaisia spp. y Anagyrus spp.. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha indica el tratamiento con espirotetramat. 21

31 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Familia Braconidae En la gráfica 4 se ha representado la evolución estacional de la abundancia de los ichneumónidos bracónidos afidiínos, gen. Braconidae. Estos himenópteros, al igual que el también representado afelínido Aphelinus spp., son parasitoides de pulgones como Aphis spiraecola o Aphis gossypii. Como ya hemos comentado anteriormente, los pulgones suelen presentar un máximo número de brotes atacados por ambas especies en los meses de abril y mayo, y en el caso de A. spiraecola también se registra un aumento de brotes atacados con la llegada del otoño. Esto explicaría la evolución estacional de los bracónidos reflejada por nuestros datos, con un máximo poblacional registrado en primavera, mes de abril, y un descenso paulatino de su presencia con la llegada del verano hasta los mínimos registrados en agosto. La ya comentada presencia de A. spiraecola en otoño podría explicar el ligero aumento de las capturas de bracónidos en octubre y noviembre. Soler (2000) señala que esta familia tiene tres máximos poblacionales a lo largo del año, enero-febrero, abril-mayo y octubre-noviembre coincidiendo con las brotaciones del árbol y poblaciones de pulgón. Alonso (2003) registra su máximo poblacional también en primavera, mes de abril, mientras que Guaita (2013) y Genovard (2013) lo sitúan en el mes de mayo. Cabe destacar la similitud de la curva poblacional de los bracónidos con el género Aphelinus que como ya hemos comentado antes, también es parasitoide de pulgones. En la gráfica se ha optado por representarlos conjuntamente para destacar esta circunstancia. Gráfica 4: Variación estacional de la abundancia de Braconidae y Aphelinus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 22

32 IV. Resultados y Discusión Familia Eulophidae En cuanto a la familia de los eulófidos (Hymenoptera: Eulophidae), en la gráfica 5 se ha representado la variación estacional de la abundancia de Citrostichus phyllocnistoides Narayan, hectoparásito de segundo y tercero estadio larvario del minador de las hojas de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) (García-Marí et al., 2004). Se observa una presencia casi nula durante la primavera, con un progresivo aumento al inicio del verano hasta su máximo en el mes de agosto. Con la llegada del otoño se mantienen valores estables, si bien inferiores a los registrados en verano. Otros autores indican que el P. citrella presenta máximos en los meses de agosto (Soler et al., 2002; García-Marí, 2012) y septiembre (Soto, 1999), lo que probablemente explica el máximo en ese mismo mes de C. phyllocnistoides. Resultados similares obtuvieron Laborda (2012) y Genovard (2013) donde, tras su escasa presencia en los meses primaverales e iniciales del verano, alcanza su máximo poblacional en el mes de agosto. Gráfica 5: Variación estacional de la abundancia de Citrostichus phyllocnistoides. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 23

33 Insectos / trampa / semana Insectos / trampa / semana Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 2.2 Neuroptera En las gráficas 6 y 7 se han representado la variación estacional de la abundancia de los neurópteros Conwentzia psociformis y Semidalis aleyrodiformis Stephens (ambos pertenecientes a la familia Coniopterygidae) y Chrysopidae spp. (familia Chrysopidae). Se observan tendencias similares en los tres depredadores. Familia Coniopterygidae Conwentzia psociformis se alimenta, tanto en su estadio adulto como larvario, de ácaros como Panonychus citri McGregor, además de los aleiródidos Aleurothrixus floccosus y Dialeurodes citri (García-Marí, 2012). Algunos estudios (Alvis Dávila, 2003) encuentran una correlación positiva entre su abundancia y la de P. citri. Su densidad poblacional también está muy relacionada con el grado de infestación por A. floccosus, que en nuestras parcelas de estudio fue muy bajo. En cuanto a S. aleyrodiformis, también se alimenta de ácaros tetraníquidos como Panonychus citri (en todos su estadios), y aleiródidos como Dialeurodies citri. 0,40 Semidalis aleyrodiformis 0,30 0,20 0,10 0,00 0,40 Conwentzia psociformis 0,30 0,20 0,10 0,00 Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Gráfica 6: Variación estacional de la abundancia de los coniopterígidos Semidalis aleyrodiformis y Conwentzia psociformis. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 24

34 IV. Resultados y Discusión En las gráficas, C. psociformis presenta un máximo primaveral en mayo mientras que en S. aleyrodiformis se desplaza al mes de junio. Con la llegada del verano, ambos presentan un progresivo descenso hasta los mínimos del mes de septiembre, momento en el que su abundancia aumenta a lo largo del otoño. Esta abundancia otoñal coincide con la mayor presencia por esas fechas del huésped común a los dos coniopterígidos, el ácaro tetraníquido Panonychus citri (García-Marí, 2012). Estos resultados son similares a los ofrecidos por Soto (1999), que apunta máximos poblacionales hacia finales de la primavera y al inicio del otoño. Soler (2002) presenta resultados también muy similares, con máximos de mayo a junio, y de octubre a noviembre. Familia Chrysopidae En cuanto a Chrysopidae spp., son activos depredadores tanto en fase larvaria como adulta alimentándose de áfidos, aleuródidos, coccinélidos, huevos y larvas de lepidópteros, trips, ácaros, etc (Viggiani, 1994). Posiblemente debido a esta polifagia, así como su gran movilidad y resistencia a plaguicidas, suele encontrarse bien distribuido por la mayoría de parcelas de cítricos (García-Marí, 2012). En la gráfica su abundancia comienza a aumentar en primavera hasta su máximo en el mes de junio. Durante el verano su presencia disminuye, para llegar a valores mínimos en septiembre, con abundancia muy reducida durante el otoño. Los resultados concuerdan con los publicados por García-Marí (2012), que presenta un incremento en el mes de mayo hasta el máximo en junio, con un descenso durante el verano y escasa presencia en el otoño. Soler (2002) presenta datos similares, aunque el máximo poblacional se produce en el mes de julio. Gráfica 7: Variación estacional de la abundancia de Chrysopidae spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 25

35 Insectos / trampa / semana Insectos / trampa / semana Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 2.3 Coleoptera Familia Coccinellidae En la gráfica 8 se ha representado gráficamente la variación estacional de la abundancia de los coleópteros coccinélidos Rodolia cardinalis, Propylea quatuordecimpunctata, Scymnus spp. y Stethorus punctillum Weise. Las dos primeras especies presentan una abundancia mucho mayor que el género Scymnus spp. y S. punctillum, representados abajo con diferente eje de abscisas. 2,50 2,00 Rodolia cardinalis Propylea quatuordecimpunctata 1,50 1,00 0,50 0,00 1,00 0,80 Scymnus spp. Stethorus punctilllum 0,60 0,40 0,20 0,00 Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Gráfica 8: Variación estacional de la abundancia de los coleópteros coccinélidos Rodolia cardinalis, Propylea quatuordecimpunctata, Scymnus spp. y Stethorus punctillum. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La flecha indica el momento de tratamiento con espirodiclofén. El coccinélido Rodolia cardinalis es el principal depredador de la cochinilla acanalada Icerya purchasi, la cual presenta dos generaciones anuales; la primera en el periodo mayo-agosto, y la segunda desde agosto hasta mayo del siguiente año. García- Marí (2012) indica dos máximos poblacionales para este margaródido, uno en el mes de junio, y un segundo hacia el mes de septiembre. En relación con esta variación estacional de su principal presa, R. cardinalis suele presentar una abundancia elevada hacia finales de la primavera, alcanzando un máximo con la llegada del verano en junio, momento en el que comienza a descender su presencia hasta un mínimo en agosto. Posteriormente, en otoño, la curva poblacional vuelve a crecer hasta el máximo alcanzado en noviembre, como se puede apreciar en nuestra gráfica. Resultados similares en junio obtienen Soler (2002), Alonso (2003), Laborda (2012), Guaita (2013) y Genovard (2013), registrando un máximo poblacional en este mes inicial del verano. Sin embargo, el máximo observado en octubre-noviembre difiere de los resultados de 26

36 IV. Resultados y Discusión Soler (2002), con un segundo máximo en agosto, y Genovard (2013), cuyo segundo máximo se produce en septiembre. El género Scymnus se cita comúnmente como depredador de pulgones, aunque autores como Kaydan (2006) asocian a este género con la depredación de ciertos pseudocóccidos. Beltrà y Soto, (2012) lo citan como depredador de Phenacoccus peruvianus Granara de Willinc (Hemiptera: Pseudococcidae). También es mencionado como depredador de cochinillas diaspididae y coccidae (GIP del Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias, 2015). En la gráfica se observa un incremento de su abundancia en el mes de mayo hasta alcanzar un máximo en el mes de junio, con un posterior descenso ya entrado el verano, y un pequeño aumento otoñal en el mes de noviembre. En efecto, los coccinélidos del género Scymnus suelen presentar una evolución estacional con incrementos en mayo, y con máximos en junio y julio (García- Marí, 2012) pese a la ausencia de pulgones por estas fechas, lo que podría indicarnos la influencia de los pseudocóccidos en su abundancia estacional. El ya mencionado P. peruvianus presenta poblaciones altas en primavera e inicio del verano (Beltrà y Soto, 2012), mientras que las altas temperaturas estivales combinadas con vientos secos pueden ser causa de mortalidad en los estadios juveniles de algunos pseudocóccidos (Tena et al., 2007). Por otra parte, el ligero aumento en otoño parece deberse exclusivamente a la especie Scymnus interruptus Goeze (Alvis Dávila et al., 2002); Alvis Dávila, 2003). Otros autores como Soler (2000) y Laborda (2012), presentan datos similares, con el máximo poblacional en el mes de junio, y un segundo aumento tras el verano con la llegada del otoño, si bien Soler (2000) lo indica en noviembre en lugar de octubre. Por su parte, Propylea quatordecimpunctata suele presentar una variación estacional asociada a la presencia de pulgones, esto es, con dos máximos poblacionales en primavera y otoño (García-Marí, 2012). Sin embargo, en la gráfica se puede apreciar sólo una ligera presencia en primavera (mes de mayo), manteniéndose en niveles inferiores hasta el mes de agosto, en verano, donde vuelve a aumentar su abundancia por encima de los valores registrados en primavera. En los meses del inicio del otoño se mantiene en valores mayores, con su máximo en noviembre. Genovard (2013) señala un incremento desde el mes de mayo hasta junio, manteniéndose en niveles poblacionales estables durante todo el verano hasta la llegada del otoño en septiembre. Laborda (2012) sí que constata los dos máximos poblacionales en primavera y otoño, con escasa presencia durante el verano. Guaita (2013) registra tres máximos poblacionales, finales de la primavera e inicio del verano (mayo-junio), finales de verano e inicio del otoño (agosto-septiembre) y en el mes de noviembre. Estos datos en apariencia no relacionados con la abundancia de sus presas áfidas podría explicarse por razones climáticas, como sugiere García-Marí (2012). 27

37 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Por último, Stethorus punctillum es un coccinélido cuya evolución estacional muestra una correlación positiva significativa con la abundancia de los tetraníquidos Tetranychus urticae y Panonychus spp. (Laborda, 2012). Genovard (2013) nos muestra una menor abundancia y una curva poblacional muy constante desde mayo hasta la llegada del verano, con valores mínimos en agosto y una ligero aumento en septiembre. García-Marí (2012) constata una escasa presencia de este depredador desde marzo hasta agosto, sin apenas cambios en su curva poblacional, con dos máximos, uno al inicio del mes de septiembre, y otro en otoño, a finales del mes de octubre. En nuestra gráfica, su presencia es escasa en comparación con otros coccinélidos, aunque constante a lo largo de todo el periodo de estudio abril-noviembre. Sin embargo, presenta un máximo poblacional en el mes de abril, seguido de un descenso en mayo para mantenerse en niveles estables hasta el mes de septiembre, donde su abundancia aumenta de nuevo ligeramente. A lo largo del otoño su presencia vuelve a disminuir hasta valores similares a los del verano. Su escasa presencia en las parcelas objeto de estudio pudo ser debida al estricto control llevado a cabo para el control de ácaros tetraníquidos, mediante el uso con la llegada del verano de espirodiclofén. Autores como Espinha y Torres (1995) señalan que sólo aparece cuando las poblaciones de sus presas son elevadas. El ligero aumento con la llegada del otoño podría explicarse con la recuperación de sus principales presas tras el verano. 28

38 IV. Resultados y Discusión 3. Inventario y abundancia de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea Se identificaron un total de insectos pertenecientes a las dos superfamilias de himenópteros. La superfamilia Platygastroidea fue la más numerosa con capturas, mientras que en Ceraphronoidea se identificaron 725 ejemplares. Se identificaron seis géneros en Platygastroidea pertenecientes a dos familias, Scelionidae y Platygastridae, y cinco en Ceraphronoidea pertenecientes a las dos familias, Ceraphronidae y Megaspilidae. Dentro de algunos géneros se pudieron confirmar varias morfoespecies, si bien no se logró realizar su total identificación debido a la gran dificultad de las actuales claves taxonómicas, y su necesidad de recurrir a microscopía de barrido electrónico. En concreto estos géneros quedan referidos a Telenomus (2 morfoespecies; Telenomus sp. 1, figura 8.F y Telenomus sp.2, figuras 8.E y 8.G) e Idris (2 morfoespecies) de la familia Scelionidae, Aphanogmus de la familia Ceraphronidae (3 morfoespecies), y Dendrocerus, familia Megaspilidae (con 2 morfoespecies). Tabla 6: Inventario de las superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea. ORDEN HYMENOPTERA SUPERFAMILIA PLATYGASTROIDEA FAMILIA PLATYGASTRIDAE 106 Inostemma spp. 50 Synopeas spp. 56 FAMILIA SCELIONIDAE Telenomus sp Telenomus sp Idris spp. 381 Trissolcus spp. 213 Baryconus spp. sd* SUPERFAMILIA CERAPHRONOIDEA 725 FAMILIA CERAPHRONIDAE 583 Ceraphron spp. 286 Aphanogmus sp Aphanogmus sp Aphanogmus sp Synarsis spp. sd* FAMILIA MEGASPILIDAE 142 Megaspilus spp. 65 Dendrocerus sp Dendrocerus sp TOTAL SUPERFAMILIAS

39 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Superfamilia Platygastroidea Dentro de los platigástridos, la familia Scelionidae fue destacadamente la más abundante (3.603 insectos por tan sólo 106 en la familia Platygastridae), debido sobre todo al elevado número de capturas del género Telenomus (las dos morfoespecies de este género sumaron insectos identificados). Este género es habitualmente citado como el más abundante dentro de la superfamilia. Bañol et al. (2015) en su estudio de 5 años sobre cítricos ecológicos de Tarragona (España), constata también la mayor abundancia de Telenomus spp. (citando hasta seis morfoespecies), seguido de Trissolcus spp. (con cinco morfoespecies), Idris spp. (cuatro morfoespecies) y Gryon spp. no encontrado en este estudio (seis morfoespecies). En sus trabajos sobre abundancia de esceliónidos en plantaciones de cacao, García-Rodríguez y Montilla (2005) también constataron la mayor abundancia que suele presentar el género Telenomus, siendo el más numeroso seguido del género Idris. Datos diferentes obtiene Samin et al. (2012), que cita al género Trissolcus como el más dominante en su estudio sobre la abundancia de los escelióndios en Irán, seguido de Telenomus spp. En nuestro caso, los géneros Idris (dos morfoespecies) y Trissolcus fueron los siguientes géneros en abundancia tras Telenomus spp. con 381 y 213 capturas respectivamente. Además, se identificó el género Baryconus, capturado sobre todo en los últimos meses del periodo de estudio, en otoño. En la tabla 7 se compara con otros estudios sobre enemigos naturales en cítricos de la Comunidad Valenciana, el porcentaje total que representa la familia Scelionidae en comparación con otras familias de himenópteros de relevancia en cítricos; Encyrtidae (Chalcidoidea), Aphelinidae (Chalcidoidea), Eulophidae (Chalcidoidea) y Braconidae (Ichneumonoidea). Se observa un gran aumento de la proporción de capturas en cítricos de esta familia, respecto a los primeros trabajos de Soler (2000) y Alonso (2003), con un 1% y 3% respectivamente. Los datos más recientes de Bayer (2013) y Genovard (2013) muestran una proporción muy significativa de esta familia respecto a las demás, en torno al 20% del total. Bañol et al. (2015) constata un proporción de la familia Scelionidae respecto a las otras familias antes citadas del 45%. Nieves-Aldrey et al. (2003) obtuvieron datos similares a los nuestros en el inventario de himenópteros realizado en un área natural de la Sierra de Guadarrama, con una proporción de esceliónidos respecto a las familias antes citadas del 28%, si bien estos datos no corresponden exclusivamente a cítricos. En cuanto a la familia Platygastridae, se identificaron dos géneros menos abundantes, Inostemma y Synopeas, con 50 y 56 insectos cada uno, lo que nos indica la poca relevancia de esta familia en las parcelas de cítricos. Bañol et al.(2015) también encuentra a Synopeas spp. como el género más abundante, aunque no identifica ninguna morfoespecie del género Inostemma. 30

40 IV. Resultados y Discusión Tabla 7. Porcentaje de Scelionidae en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio. PORCENTAJE DE SCELIONIDAE CAPTURADOS SUPERFAMILIA FAMILIA Soler, 2000 Alonso, 2003 Bayer, 2013 Genovard, 2013 Marín Platygastroidea Scelionidae Superfamilia Ceraphronoidea Respecto a los cerafrónidos, fue en la familia Ceraphronidae donde se identificaron más insectos, 583 en total, repartidos en tres géneros: Ceraphron (286 capturas), Aphanogmus (297 capturas sumando las tres morfoespecies identificadas) y el menos abundante Synarsis. Bañol et al. (2015) encuentra cuatro especies de Aphanogmus spp.; Aphanogmus steinitzi Priesner (el más abundante) y tres morfoespecies no identificadas. En el mismo estudio se cita una morfoespecie para Ceraphron spp. (Ceraphronidae), segundo género en abundancia de la familia, y otra morfoespecie para el género Synarsis (Ceraphronidae). En la familia Megaspilidae, tan sólo fueron capturados 142 insectos repartidos en dos géneros: Megaspilus con 65, y Dendrocerus con 77 insectos sumando las dos morfoespecies identificadas. El ya citado estudio de Bañol et al. (2015) en cítricos de Tarragona constata la escasa abundancia de esta familia en este tipo de cultivo, aunque identifica las siguientes especies: siete especies para el género de mayor abundancia, Dendrocerus (tres morfoespecies, Dendrocerus aphidum Rondani, Dendrocerus ergensis Ghesquiere, Dendrocerus puppaum Boheman y Dendrocerus serricornis Boheman), dos morfoespecies para el género Conostigmus (no identificado en este estudio), y una morfoespecie para el género Trichosteresis (no identificado en este estudio). En la tabla 8 se compara la proporción de las dos familias de Ceraphronoidea respecto a otras familias de himenópteros de relevancia en cítricos; Encyrtidae (Chalcidoidea), Aphelinidae (Chalcidoidea), Eulophidae (Chalcidoidea) y Braconidae (Ichneumonoidea), en estudios realizados en cítricos de la Comunidad Valenciana. Los datos muestran una proporción baja de esta superfamilia respecto a las familias antes citadas. Alonso (2003) sólo presenta datos de la familia Megaspilidae (1%). La familia Ceraphronidae parece ser más abundante que Megaspilidae; los últimos datos de Genovard (2013) y el presente estudio muestran una relación Ceraphronidae- Megaspilidae de 3 a 1. Tabla 8. Porcentaje de Ceraphronidae en parcelas de cítricos de la Comunidad Valencia. Debajo de cada autor, se indica el número de parcelas muestreadas. Los datos de Marín corresponden al presente estudio. PORCENTAJE DE CARAPHRONOIDEA CAPTURADOS Alonso, 2003 Bayer, 2013 Genovard, 2013 Marín SUPERFAMILIA FAMILIA Ceraphronidae sd* Ceraphronoidea Megaspilidae

41 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 4. Superfamilia Platygastroidea en cítricos 4.1 Caracterización morfológica La superfamilia Platygastroidea (Hymenoptera) se caracteriza por tener el cuerpo pequeño (entre 1 y 2,5 mm), generalmente negro o en algunos casos amarillo oscuro, sin tonos metalizados, y de tonalidades brillantes. Las antenas son siempre geniculadas y se encuentran situadas bajo la cara, cerca del clípeo (Figuras 6.A y 6.B). En los especímenes capturados en cítricos varían desde los 7 hasta los 12 artejos (Figuras 7.A, 7.B y 7.C), presentando las hembras una maza en la zona apical o bien los últimos artejos engrosados. Los machos por su parte suelen presentar antenas con los artejos filiformes, sin engrosamientos en su zona apical (Figura 7.B). El escapo es largo y cilíndrico, y en ocasiones de distinto color que el resto de la antena (Figura 7.A). Respecto a las patas, presentan 5 tarsómeros, y en el caso de la tibia anterior se aprecia sólo un espolón (Figura 7.D). Las alas anteriores se caracterizan por tener una venación muy reducida o incluso ausente, con la vena estigmal, si la hubiera, acabada libre (Figuras 7.E, 7.F y 7.G). La venación del ala posterior generalmente no forma celdas (Figura 7.E). El pronoto del mesosoma se sitúa arriba de las tégulas, lo que en vista lateral les da un aspecto giboso y en ocasiones robusto (Figuras 8.A-8.H). Son especies habitualmente con los laterales del gáster agudos o marginados, con los tergo 1, 2 ó 3 más largos que el resto. Las hembras suelen presentar el séptimo segmento metasomal reducido o ausente, aunque los machos habitualmente presentan 8 tergos. En la maza antenal, generalmente, se aprecian débilmente dos sensilas basicónicas. Es una superfamilia en la que el ovipositor se retrae completamente dentro del metosoma cuando no está en uso. A B Figura 6: (A) Antenas insertadas cerca del clípeo, Trissolcus sp.; (B) Antenas insertadas cerca del clípeo, Telenomus sp. 32

42 IV. Resultados y Discusión A B C D 5 tarsómeros 1 espolón E F G Figura 7: (A) Antena con 10 artejos y escapo largo, de diferente color, Trissolcus sp.; (B) Antena macho con 12 artejos, Telenomus sp.; (C) Antenas con 7 artejos, Idris sp.; (D) Tibia anterior con 1 espolón, 5 tarsómeros, Trissolcus sp.; (E) Alas anterior y posterior (sin celdas), Telenomus sp.; (F) Ala anterior sin venación, Synopeas sp.; (G) Ala anterior con venación reducida, Telenomus sp. 33

43 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos A B C D E F G H Figura 8: (A) Platygastridae, Synopeas sp.; (B) Platygastridae, Platygaster dryomyiae, autor A. Ribes; (C) Scelionidae, Idris spp.; (D) Scelionidae, Idris sp. (E) Scelionidae, Telenomus sp.; (F) Scelionidae, Telenomus sp.; (G) Scelionidae, Telenomus sp.; (H) Scelionidae, Trissolcus semistriatus, autor A. Ribes. 34

44 IV. Resultados y Discusión 4.2 Claves taxonómicas Claves modificadas de L. Masner (1995) y A. Ribes (2013) 1) Ala anterior siempre sin vena marginal, estigmal ni post-marginal (Figuras 9.A y 9.C). En algunas ocasiones, vena submarginal presente ensanchada apicalmente (Figura 9.D)...familia Platygastridae - Ala anterior con vena estigmal presente, con venas sub-marginal y marginal presentes de longitudes variables, vena post-marginal ausente o presente, rara vez sin venación (Figuras 9.B y 9.E)...familia Scelionidae A B C D E Figura 9: (A) Aspecto general, familia Platygastridae; (B) Aspecto general, familia Scelionidae; (C) Ala anterior sin venación, Platygastridae; (D) Ala anterior con vena submarginal presente, Platygastridae; (E) Ala anterior con venación, Scelionidae. Clave taxonómica familia Platygastridae 1) Cuerpo corto y robusto. Maza antenal de la hembra con 3-4 segmentos muy aproximados, casi compacta. Antena del macho con una maza aparente. En algunas especies, vena submarginal apicalmente con una protuberancia, similar a diaprididae (Proctotrupoidea)...subfamilia Sceliotrachelinae - Cuerpo alargado y delgado. Maza antenal de la hembra cilíndrica con 4-5 segmentos perfectamente separados por constricciones. Antena del macho filiforme. Vena submarginal, cuando aparece, sin protuberancia apical...subfamilia Platygastrinae (2) 35

45 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 2) Ala anterior con vena submarginal presente (Figura 10.A)... (3) - Ala anterior sin vena submarginal presente (Figura 10.B)... (4) A B Figura 10: (A) Ala anterior con vena submarginal, Inostemma sp.; (B) Ala anterior sin venación, Synopeas sp. 3) Tarsos con 5 segmentos (Figura 11.D). Propodeo sin membrana traslúcida. Gáster de la hembra con 6 tergos (Figura 11.A), macho 7 tergos. Vena submarginal recta. Peciolo gastral o primer tergo abdominal no traslúcidos y con una gran protuberancia en forma de cuerno (Figura 11.B y 11.C)...gén. Inostemma spp. - Sin esas características...otros géneros A T1 T B Protuberancia en forma de cuerno C D Tarsómeros Figura 11: (A) Gáster con 6 tergos, Inostemma sp.; (B) Protuberancia, Inostemma sp.; (C) Inostemma sp.; (D) Tarsos con 5 segmentos, Inostemma sp. 36

46 IV. Resultados y Discusión 4) Gáster con 6 o más tergos, el tergo apical raramente más alargado que los anteriores. Escutelo modificado acabado en forma de espina corta en vista dorsal (Figura 12.A), separado claramente del mesoscudo por una estría. Fémur y tibias engrosados en su zona final (Figura 12.B). Propodeo con presencia de pelos en vista lateral (Figura 12.C). Gáster con la unión del tergo 1 y tergo 2 cubierta por un manto pelos (Figura 12.D). Antena de la hembra acabada en una maza con 4 artejos de similar tamaño (Figura 12.F). (Figura 12.E)... gén. Synopeas spp. - Sin todas esas características... otros géneros A B C D E F Figura 12: (A) Escutelo acabado en espina, Synopeas sp.; (B) Zona ensanchada en el fémur y la tibia de las patas, Synopeas sp.; (C) Zona pilosa en el lateral del propodeo, Synopeas sp.; (D) Manto de pelos sobre tergo 1 y 2, Synopeas sp.; (E) Synopeas sp.; (F) Antena de la hembra acabada en 4 artejos engrosados separados por constricciones, Synopeas sp. 37

47 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Clave taxonómica familia Scelionidae 1) Vena marginal del ala anterior muy larga, 3-4 veces la vena estigmal. Vena postmarginal ausente o muy reducida. Antenas con 12 segmentos antenales en ambos sexos. Tergo 3 del metasoma el más largo, igual o más que el resto de tergos combinados. Ocelo lateral generalmente más cercano al ocelo medial que al margen de los ojos, en ocasiones equidistantes...subfamilia Teleasinae - Vena marginal del ala anterior a menudo más corta que la estigmal, en caso contrario, como mucho 2 veces más larga. Vena postmarginal normalmente presente (Figura 13.A). Ocelos laterales a menudo más cercanos a los ojos que al ocelo medial, raramente equidistantes (13.B). Tergo 3 variable en longitud, pero habitualmente más corto que el resto de tergos combinados... (2) A v. marginal B v. submarginal v. postmarginal v. estigmal Ocelos Figura 13: (A) Venación ala anterior, Telenomus sp.; (B) Ocelos, Telenomus sp. 2) Tergo 2 del metasoma distintivamente más largo que los demás, varias veces más largo que el tergo 3 (Figura 14.A). Gáster con cresta submarginal ausente, laterotergos anchos unidos débilmente a los esternos. Usualmente antena de la hembra con 11 segmentos antenales (Figura 14.C), macho con 12, (Figura 14.B)...subfamilia Telenominae (3) - Tergos generalmente de la misma longitud, ocasionalmente T2 ó T3 más largo que el resto. Gáster generalmente con cresta submarginal presente, con laterotergos estrechos y fuertemente unidos a los esternos (Figura 15). Usualmente antena de la hembra con 12 segmentos antenales, ocasionalmente menos (6-11), macho con 12, rara vez menos (8-11)...subfamilia Scelioninae (4) 38

48 IV. Resultados y Discusión A T1 T2 T3 T4 T5 B 12 segmentos antenales C 11 segmentos antenales F3-F4 Figura 14: (A) Tergos del gáster, Telenomus sp.; (B) Antena macho, Telenomus sp.; (C) Antena hembra, Telenomus sp.; Cresta submarginal Cresta submarginal Figura 15: Cresta submarginal del gáster, Baryconus sp. 4) Tergo 2 del metasoma menor o igual que el tergo 3 (Figuras 16.A y 16.B). Ocelos laterales cercanos a los ojos (Figura 16.C)... (5) - Tergo 2 del metasoma más largo que el tergo 3. Ocelos laterales generalmente alejados de los ojos... otros géneros 39

49 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos A B T1 T3 T2 T2 T3 T4 T5 C Ocelo lateral cercano al ojo Figura 16: (A) Tergos del gáster con T3>T2, Idris sp.; (B) Tergos del gáster, con T3>T2, Baryconus sp.; (C) Ocelo lateral muy cercano al ojo, Idris sp. 5) Antena de la hembra con 7 segmentos, acabada en una maza no segmentada (Figura 17.A). Antena del macho con 11 segmentos o menos. Tonos no metálicos... gén. Idris spp. (6) - Antena de la hembra con maza segmentada, con más de 7 artejos. Antena del macho generalmente con 12 segmentos (Figura 17.B)... (7) A B Figura 17: (A) Antena de la hembra con 7 artejos acabada en una maza no segmentada, Idris sp.; (B) Antena con más de 7 artejos, Baryconus sp. 40

50 IV. Resultados y Discusión 6) Gáster con laterotergos estrechos, formando una cresta submarginal bien visible en su unión con los esternitos (Figura 16.A). Coloración oscura, casi negro (Figura 18.A). Antena con los 4 funículos de similar tamaño (Figura 17.A). Tergo 1 del gáster sin cuerno o protuberancia, traslúcido. Vena estigmal del ala anterior con una macha oscura debajo (Figura 18.B)...Idris sp.1 - Mismos caracteres, pero con coloración amarilla, cuerpo robusto, con cabeza muy grande (Figura 19.A). Antena con el primer funículo alargado (Figura 19.B). Últimos tergos del gáster color negro (Figura 19.A). Vena estigmal del ala anterior sin mancha oscura debajo. Ojos y ocelos color negro (Figura 19.C). Mejillas con estrías (Figura 19.D)...Idris sp.2 A B Figura 18: (B) Cuerpo de coloración oscura, T1 del gáster traslúcido, Idris sp; (B) Ala anterior con mancha oscura bajo la vena estigmal, Idris sp. A B F1 alargado Últimos tergos color negro C Ocelos D Mejillas estriadas Figura 19: (A) Cuerpo robusto, cabeza grande, coloración amarilla excepto últimos tergos del gáster, Idris sp.; (B) Primer funículo antenal alargado, Idris sp.; (C) Ocelos negros, Idris sp.; (D) Mejillas con estrías, Idris sp. 41

51 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 7) Vena submarginal del ala posterior completa, alcanza el margen anterior del ala (Figura 20.A)... (8) - Vena submarginal del ala posterior incompleta, no alcanza el margen anterior del ala...otros géneros 8) Frente con una gran depresión, con estrías transversas (Figura 20.B)... (9) - Frente sin una gran depresión central... otros géneros A Vena submarginal B Figura 20: (A) Ala posterior con vena subcostal completa, Baryconus sp.; (B) Frente con una gran depresión, con estrías transversales, Baryconus sp. (9) Antena del macho filiforme, con 12 segmentos, 9 funiculares (Figura 17.B), la hembra con clava de 5-6 artejos. Ala hialina, con vena post-marginal muy larga (mayor x2 estigmal) (Figura 21.B). Cresta submarginal presente (Figura 15). Cuerpo grande (2,5mm de longitud), coloración negra (Figura 21.C). Último tergito abdominal acabado en dos espinas (Figura 21.D)... gén. Baryconus spp. - Mismo caracteres, pero con el último tergito abdominal sin presencia de espinas... gén. Apegus spp. A B C D Figura 21: (A) Antena con 12 segmentos, 9 funicular, Baryconus sp.; (B) Ala anterior hialina, vena post-marginal mayor 2x estigmal, Baryconus sp.; (C) Cuerpo de coloración negra, Baryconus sp.; (D) Último tergito del gáster con 2 espinas, Baryconus sp. 42

52 IV. Resultados y Discusión 3) Vena marginal muy corta, varias veces más que la estigmal. Vena post-marginal presente más larga que la estigmal (2x) (Figura 22.A). Frente desde los tórulos hasta los ocelos laterales rugosa, con protuberancias, punteada (Figura 22.B). Mejillas ocasionalmente con estrías. Ojos con pelos muy pequeños, apenas visibles (Figura 22.B). Cuerpo robusto, con escapo no modificado, a menudo con notaulos presentes en la zona baja del mesoscudo, en la zona próxima al escutelo. Gáster corto, más que el mesosoma, con estrías visibles en tergo 1 y <1/4 del tergo 2 (Figura 22.C), con el tergo 2 transverso, más ancho que largo (Figura 22.D)... gén. Trissolcus spp. - Mismos caracteres que Trissolcus spp., pero con frente desde los tórulos hasta los ocelos laterales lisa y brillante (Figura 6.B). Ojos claramente pilosos. Mejillas siempre sin estrías. Cuerpo ligeramente más aplanado, gáster más alargado generalmente con tergo 2 más largo que ancho. Notaulos normalmente ausentes. (Figuras 23.A, 23.B y 23.C)... gén. Telenomus spp. A B Frente rugosa Ojos con pelos muy pequeños Estrías en T1 C D Figura 22: (A) Ala anterior, Trissolcus sp.; (B) Frente rugosa, Trissolcus sp.; (C) Tergos 1 y 2 del gáster con estrías, Trissolcus sp.; (D) Trissolcus sp. 43

53 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos A B C Figura 23: (A) Macho, Telenomus sp. 2; (B) Hembra, Telenomus sp. 2; (C) Telenomus sp. 1 44

54 IV. Resultados y Discusión 4.3 Evolución estacional de la abundancia En este punto se ha representado en gráficas la evolución estacional de la abundancia de los insectos pertenecientes a la superfamilia Platygastroidea, en las 18 parcelas de cítricos objeto de estudio. Debido al escaso número de capturas de la familia Platygastridae, se han representado de forma conjunta los dos principales géneros identificados, esto es, Synopeas e Inostemma. En la familia Scelionidae se han representado de forma separada los géneros Idris, Trissolcus, y las dos morfoespecies Telenomus sp.1 (Figuras 8.F y 23.C) y Telenomus sp.2 (Figuras 8.F, 8.E, 23.A y 23.B). Además, en una de las morfoespecies de Telenomus spp. también se han representado de forma separada la evolución estacional de la abundancia de machos (Figuras 8.E y 23.A) y hembras (Figura 23.B). Familia Platygastridae La gráfica 9 muestra un máximo poblacional de esta familia durante la primavera, en concreto en el mes de abril. Ya en mayo, su curva poblacional desciende bruscamente hasta valores muy bajos, donde se mantiene a lo largo del verano. Con la llegada del otoño, concretamente en el mes de octubre, su presencia aumenta ligeramente, si bien a niveles mucho más bajos que los registrados en el máximo poblacional de primavera. No se disponen de datos de otros autores para su comparación. Esta dinámica poblacional sugiere la escasa relevancia de esta familia en los cítricos valencianos, con valores muy bajos de abundancia en casi todo el periodo de estudio. El máximo poblacional registrado en abril sigue representando una escasa presencia de insectos de esta familia, aunque podría indicar una relación con la mayor presencia de fauna auxiliar durante la primavera. La gráfica sugiere cierto efecto de los tratamientos habituales desde abril hasta septiembre en cítricos, ya sea en los especímenes de la propia familia o en sus hospedantes, generalmente insectos de la familia Cecidomyiidae (Diptera). Gráfica 9: Variación estacional de la abundancia de la familia Platygastridae. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 45

55 Insectos / trampa / semana Insectos / trampa / semana Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Familia Scelionidae En la gráfica 10 se han representado los tres principales géneros identificados de la familia Scelionidae. Destaca por su gran abundancia el género Telenomus, dividido en dos morfoespecies. Los géneros Idris (dos morfoespecies) y Trissolcus presentan menor abundancia. Por otra parte, se ha representado en la gráfica 11 la evolución estacional de la abundancia de la morfoespecie Telenomus sp. 2 dividida por sexos. 2,50 Telenomus sp.1 Idris spp. 2,00 1,50 1,00 0,50 0,00 2,50 2,00 Telenomus sp.2 Trissolcus spp. 1,50 1,00 0,50 0,00 Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Gráfica 10: Variación estacional de la abundancia de la familia Scelionidae, Telenomus sp. 1, Telenomus sp. 2, Idris spp. y Trissolcus spp. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. La morfoespecie Telenomus sp.2 muestra una mayor abundancia en primavera, con su máximo poblacional en el mes de abril. Su curva poblacional presenta un progresivo descenso desde ese momento hasta el mes de agosto, si bien se mantiene en valores altos hasta julio. Su abundancia en el final del verano e inicio del otoño es muy baja en comparación con su máximo poblacional. Mucho menos abundante es la morfoespecie Telenomus sp.1 cuya presencia durante la primavera es más bien escasa en comparación. Con la llegada del verano en junio alcanza su máximo poblacional, aunque ya en julio comienza a descender su abundancia hasta valores casi nulos a mediados de agosto. Su presencia vuelve aumentar a mediados de otoño, en el mes de noviembre, pero con valores inferiores a su máximo del mes de junio. Este género se cita habitualmente como parasitoide de diversas especies de lepidópteros, tales como Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) (Morales et al., 2000), aunque también de pentatómidos como Oebalus insularis (Heteroptera: Pentatomidae) (Zachrisson y Martínez, 2011). Pascual-Ruiz et al. (2007) lo encuentra parasitando huevos de Chrysopidae. 46

56 Insectos / trampa / semana IV. Resultados y Discusión El género Idris, de menor abundancia que Telenomus spp., presenta su máximo poblacional en el mes de julio, un mes después que Telenomus sp.1 aunque con tendencias similares. No obstante, la presencia de este género hacia el final del verano y en otoño es prácticamente nula. Masner (1976) cita al género Idris spp., junto con los también esceliónidos Apobaeus spp., Baeus spp. y Odontacolus spp., todos ellos de la misma tribu Baeni, como estrictos endoparásitos de huevos de araña. Miranda (2007) también constata este tipo de endoparasitismo en este género. Está relación con la presencia de ovisacos de araña podría explicar el máximo poblacional del mes de junio, ya que las principales especies de arañas cazadoras presentes en cítricos muestran en general máximos de población durante los meses más cálidos del año (García-Marí, 2012). Por último, el género Trissolcus se capturó sobre todo en primavera, al inicio del periodo de estudio. Su presencia es también muy baja en comparación con el género Telenomus aunque similar a Idris spp. en cuanto al número de capturas. Desde el máximo poblacional que presenta en el mes de abril, su abundancia va disminuyendo hasta su casi nula presencia durante el verano y el otoño. Estos insectos son parásitos de chinches Pentatomidae (Hemiptera) destacando la especie Nezara viridula. Estos pentatómidos retoman su actividad en la primavera para realizar la primera puesta de huevos sobre las hojas, lo que podría explicar la mayor presencia de Trissolcus spp. en estas fechas. En la gráfica 11 se ha representado la evolución estacional de la abundancia de la morfoespecie Telenomus sp. 2 separada por sexos. Ambas gráficas muestran una dinámica poblacional similar. Las hembras presentan su máximo poblacional en primavera, concretamente en el mes de abril. Los machos sin embargo presentan su máximo un poco más tarde, hacia finales de mayo, algo que podría explicarse por el efecto atrayente de las hembras, presentes en las parcelas un poco antes como ya se ha comentado. Ambos sexos presentan mínimos poblacionales en pleno verano, mes de agosto, tras lo cual la abundancia poblacional de las hembras vuelve a aumentar ligeramente en septiembre, algo que en los machos ocurre en octubre. 2,00 Hembras Telenomus sp. 2 Machos Telenomus sp. 2 1,50 1,00 0,50 0,00 Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sep. Oct. Nov. Gráfica 11: Variación estacional de la abundancia de hembras y machos de la morfoespecies Telenomus sp. 2. Los valores representan el promedio de capturas en las dieciocho parcelas, expresadas en trampa por semana. Las barras verticales indican el error estándar. 47

57 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 4.4 Biología y relación con el parasitismo Durante el periodo de estudio se recolectaron pupas y huevos de diversas especies probables de ser parasitadas por insectos de esta superfamilia. La biología de esta superfamilia está relacionada con el parasitismo de una gran variedad de géneros y especies. Debido al desconocimiento previo de los géneros y especies platigástridas presentes en los cítricos valencianos, y a la gran variabilidad de huéspedes parasitoides que engloba la superfamilia, se optó por reducir las muestras recolectadas a unas pocos grupos de relevancia. Se recogieron 15 muestras de huevos de araña de diversas especies, muy abundantes durante el verano, 15 pupas de neurópteros crisópidos, y 10 pupas de heterópteros pentatómidos, si bien éstos últimos fueron muy escasos en las parcelas muestreadas. Familia Platygastridae La familia Platygastridae se divide en dos sub-familias: la sub-familia Sceliotrachelinae, generalmente citados como parasitoides de heterópteros adultos, huevos de coleópteros, cóccidos, etc (Ribes, 2013) y la mejor estudiada sub-familia Platygastrinae (en donde se encuentran los dos géneros identificados en este estudio) habitualmente citados como parasitoides de los dípteros de la familia Cecidomyiidae (Ribes, 2013). Por una parte, se conocen especies de cecidómidos en cítricos depredando colonias de pulgones (Aphidoletes aphidimyza) y ácaros tetraníquidos (Feltiella acarisuga), y por otra, son también conocidos por sus larvas parásitas de vegetales, los cuales originan unas deformaciones llamadas cecidios o galas (Nieves- Aldrey, 1998). Cuentan con unas 240 especies en la Península Ibérica (Skuhravá et al., 1996) Synopeas spp. No se obtuvieron especímenes de este género de las pupas y huevos recolectados en cítricos. Tampoco se han encontrado referencias al parasitimos de este género en cultivares de cítricos, aunque se conoce que en otras especies vegetales parasitan dípteros de la familia Cecidomyiidae. Abram et al. (2012) estudiaron la biología de la especie Synopeas myles Walker, parasitoide de Contarinia nasturtii Kieffer (Diptera: Cecidomyiidae) en Europa, con porcentajes de emergencia cercanos al 12% (de los cuales cerca de un 20% presentaban superparasitismo), dependiendo de la edad del huésped en el momento de la puesta. Sampson et al. (2006) los encuentran parasitando a Dasineura oxycoccana Johnson y Prodiplosis vaccinii Felt (Diptera: Cecidomyiidae) en cultivares de arándanos. Buhl y Viggiani (2008) los citan como parasitoides del cecidómido Lasioptera berlesiana (Diptera: Cecidomyiidae). Se ha encontrado a la especie Synopeas talhouki Vlug parasitando a Odinadiplosis amygdali Anagnostopoulos (Diptera: Cecidomyiidae) en almendros de Turquía (Doğanlar, 2012). Ribes (2013) también relaciona al género Synopeas con el parasitismo de puestas y larvas de 48

58 IV. Resultados y Discusión cecidómidos en dichas galas, además de indicar 16 especies en la península y 68 al continente europeo. Inostemma spp. Representantes de Inostemma spp. fueron muy escasos en la parcelas objeto de estudio. No se pudo concretar su parasitismo sobre ninguno de los huevos recolectados. Ribes (2013) indica 8 especies en la península, 35 en el continente europeo. Algunas especies de este género se citan como parásitos de cecidómidos, como es el caso de Inostemma mediterraneum Kieffer, parasitando Stefaniella atriplicis (Diptera: Cecidomyiidae) en arbustos autóctonos del mediterráneo (Ribes, 2012). En el citado estudio de Sampson et al. (2006) sobre cultivares de arándanos también confriman a Inostemma spp. parasitando a Dasineura oxycoccana Johnson y Prodiplosis vaccinii Felt (Diptera: Cecidomyiidae). La especie Inostemma discessus Szelenyi, se ha encontrando parasitando a Xerephedromyia ustjurtensisen (Diptera: Cecidomyiidae) (Ribes, 2012). Inostemma seoulis Ko se cita parasitando a Thecodiplosis japonensis (Diptera: Cecidomyiidae), ya sea en larvas recién nacidas o en los huevos justo antes de la eclosión (Jeon et al., 1985). Familia Scelionidae Los insectos pertenecientes a esta familia suelen ser parasitoides de huevos, incluyendo especies de importancia económica como parasitoides de plagas de insectos agrícolas (Bin y Johnson, 1982). En general, en la sub-familia Telenominae, donde se encuentran los géneros Telenomus y Trissolcus, hay especies parásitas de heterópteros, lepidópteros o crisópidos. La subfamilia Scelioninae, donde se engloba el género Idris, suelen ser parásitos de huevos de varios órdenes insectos y arañas. La sub-familia Teleasinae por su parte engloba a parásitos de carábidos (Laborda, 2012). Telenomus spp. El género Telenomus engloba a diversas especies parasitoides de una gran variedad de pupas y huevos de diferentes órdenes. Ribes (2013) indica 12 especies en la península y 160 en el continente europeo, citándolos como parasitoides de huevos de heterópteros y lepidópteros, además de ciertos dípteros y neurópteros. La especie Telenomus acrobates y Telenomus ferganae Johnson se indican como especies muy frecuentes en el continente europeo (Loiácono, et al., 2006). En relación a la especie T. acrobates, Pascual-Ruiz et al. (2007) realizaron un estudio sobre el parasitismo en otoño de este esceliónido sobre huevos de crisópidos en cítricos de la provincia de Valencia (España). Sus resultados arrojaron un porcentaje de parasitismo cercano al 50%, si bien no se pudo asegurar si dichos porcentajes se mantienen en otras épocas del año. Otros estudios como el de Adnan-Babi et al. (2002) también citan a T. acrobates como parasitoide de crisópidos en cultivos de algodón, con porcentajes de 49

59 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos parasitismo entre el 11 y el 65%. Loiácono et al. (2006) también encuentran parasitismo de especies de Telenomus sobre crisópidos en árboles de la familia Salicacae en Mendoza (Argentina), obervando diferencias entre especies por la forma de emergencia de los huevos. Rakhshani et al. (2008) constataron el parasitismo de la especie Telenomus chrysopae sobre huevos de Chrysoperla sp. En nuestro caso, no hemos obtenido ningún especímen de este género en las muestras de huevos crisópidos recogidas, si bien el número de muestras de este tipo recolectadas fue pequeño (15 evolucionarios, con cerca del 80% de huevos solitarios). El interés agronómico de este género como endoparasito de un insecto polífago como son los pertenecientes a Chrysopidae, nos indica la necesidad de profundizar en el estudio de la biología de este esceliónido. En cuanto al parasitismo de lepidópteros por parte de este género, Selfa et al. (2009) encuentran a la especie del noreste peninsular Telenomus thaumetopoeae Buhl parasitando huevos de Thaumetopoea pityocampa (Lepidoptera: Notodontidae). Colazza y Rosi (2001) realizaron un estudio sobre la especie Telenomus busseolae Gahan y su comportamiento para el posible control de Sessamia nonagrioides (Lepidoptera: Noctuidae), con vistas a su introducción en Italia, con buenos resultados. En la región Neotrópica, Polaszek y Foerster (1997) encuentran a la especie Telenomus cyamophylax, n. sp. parasitando huevos de Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae). Guarin (2010) realizó un estudio sobre la biología y ecología de Telenomus spp. en cultivos de palma de Colombia, en donde constató el parasitismo de este género sobre Opsiphanes cassina Felder (Lepidoptera: Nymphalidae), con patrones de emergencia desde los 3 a los 16 adultos por huevo parasitado. La especie Telenomus remus Nixon ha sido estudiada ampliamente, tanto en campo como en laboratorio, para el control del cogollero del maíz, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Sobre esta especie, estudios en campo como el de Hernández et al. (1989), con sueltas masivas de T. Remus, reportaron porcentajes de parasitismo cercanos al 100% en huevos de S. frugiperda. Por su parte, Morales et al. (2000), en su estudio en laboratorio sobre parasitismo del mismo lepidóptero por T. remus (en función de la edad del parasitoide y el número de huevos al que fue expuesto) registraron patrones de emergencia entorno al 70% con la exposición a densidades de huevos elevadas de parasitoides jóvenes (1-2 días). Pérez-Montesbravo indica que Telenomus sp. tiene la capacidad de parasitar los huevos de S. frugiperda y alcanzar poblaciones equivalentes al doble de la de su hospedero, principalmente debido a que su ciclo de vida es mucho más corto que el de este último. Para su uso como control biológico de esta plaga en maíz, el mismo autor recomienda la liberación de unos 3000 individuos de Telenomus por hectárea para controlar o por lo menos mantener en niveles bajos los índices de esta plaga. La cantidad de huevos de lepidópteros en las parcelas estudiadas fue muy baja, por lo que no se tomaron evolucionarios de este tipo, aunque sería conveniente investigar más a fondo el papel de este género como parasitoide de lepidópteros en cítricos. 50

60 IV. Resultados y Discusión También se cita a este género como parasitoide de pentatómidos. El citado estudio de Guarin (2010) sobre la biología y ecología de Telenomus spp. aportó datos de su parasitismo sobre Alcaeorhynchus grandis Le Conde (Hemiptera: Pentatomidae). Por otra parte, Zachrisson y Martínez (2011), en sus estudios sobre la posible adaptación de la especie Telenomus podisi al cultivo de arroz en Panamá para su parasitismo sobre Oebalus insularis Kulghast (Hemiptera: Pentatomidae), obtuvieron buenos resultados encontrando a dicha especie muy apta para su introducción en mencionado entorno. Esta misma especie de Telenomus se encontró parasitando en cultivos de soja a Piezodorus guildinii (Hemiptera: Pentatomidae), una importante plaga de este cultivo que presenta cierta resistencia a los insecticidas (Cingolani et al., 2014). Loiácono y Margaría (2013) también encuentran a T. podisi parasitando varias especies de pentatómidos, a excepción de Nezara viridula Linnaeus, más característica del género Trissolcus spp. como se comentará más adelante. Idris spp. Este género es comúnmente citado como parasitoide de huevos de araña. Ribes (2013) indica 4 especies en la península y 31 en el continente europeo para el género Idris spp.. Masner (1976) cita a este género como estricto parasitoide de huevos de araña. En su estudio sobre insectos depredadores y parasitoides de huevos de araña en Panamá, Miranda (2007) cita dos morfoespecies del género Idris spp. como parasitoides de huevos de las especies arácnidas Senoculus rubicundus (Senoculidae) y Faiditus sp. (Theridiidae). La tribu Baeni en donde se engloba este género se ha propuesto en ocasiones como importante regulador de poblaciones de arañas, ya que presentan una alta especificidad en relación con sus hospederos (Iqhal y Austin, 2000). No se han encotrado estudios en cítricos valencianos sobre el parasitismo de este género. En nuestro caso, se identificó una morfoespecie del género Idris emergiendo de 1 huevo de araña de la familia Theridiidae (Figura 24.A, 24.B y 24.C) para un total de 15 muestras recolectadas. Se constató la emergencia de dos adultos de Idris sp.1 de un mismo huevo. A B C Figura 24: (A) Idris sp.1; (B) Ejemplar de araña, Theridiidae; (C) Idris sp. sobre el ovisaco. 51

61 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Trissolcus spp. Este género es habitualmente citado como parasitoide de pentatómidos y heterópteros. Ribes (2013) indica 40 especies en el continente europeo. Numerosos estudios encontrados sobre este género constatan el parasitismo sobre la chinche Nezara viridula Linnaeus (Hemiptera: Pentatomidae) como Viggiani (1994) y Goulet y Huber (1993). Es su estudio sobre la caracterización de huevos parasitados por platigástridos, Loiácono y Margaría (2013) observaron el parasitismo de Trissolcus basalis Wollaston sobre diferentes especies de pentatómidos con una marcada preferencia por las oviposituras de N. viridula, en las cuales altera las características de sus huevos hacia un color más amarillo, grisáceo o castaño, oscuro a partir de la fase pupal, y enteramente negro al final del desarrolo del parasitoide dentro del huevo. En dicho estudio, además, se constató también el parasitismo de otras dos especies de Trissolcus, T. urichi y T. teretis, sobre diversas especies de chinche pentatómidos. En el anteriormente citado estudio de Zachrisson y Martínez (2011) sobre biología y ecología de Trissolcus spp., se constataron porcentajes de emergencia de adultos en torno al 90% sobre Oebalus insularis Kulghast, en condiciones controladas. En nuestro caso, no obtuvimos especímenes del género Trissolcus en los huevos de pentatómidos recolectados. Cabe destacar que en su estudio sobre las condiciones de emergencia en diversas especies de Telenomus spp. y Trissolcus spp., Orr et al. (1985) constataron la importancia de la temperatura y la humedad relativa en los niveles de emergencia. Otros estudios como el de Powell et al. (1981) en cultivos de soja de Australia, comprobaron la mayor emergencia de T. basalis en condiciones de precipitaciones elevadas. En nuestras parcelas de estudio donde se recogieron los huevos, las precipitaciones fueron muy escasas, lo que podría explicar el bajo índice de emergencia registrado. No obstante, también cabe destacar que la muestra recolectada fue de tan sólo 10 grupos de huevos pentatómidos. Interesaría profundizar más en el parastismo de este género mediante la recolección de una mayor muestra de huevos, concretando en la especie Nezara viridula. 52

62 IV. Resultados y Discusión 4.5 Índices de biodiversidad de la superfamilia Se ha realizado un ANOVA con los índices calculados a partir de los géneros (4) y morfoespecies (4) de la superfamilia capturados. En la gráfica 12 se han representado la riqueza de especies (S), la uniformidad (F) y la diversidad (e H ) en función de las zonas muestreadas. Las zonas 1, 2, 3 y 4 corresponden a parcelas situadas de norte a sur respectivamente, en concreto las siguientes comarcas: Zona 1, comarcas de la Plana Baixa (sur) y Camp de Morvedre; Zona 2, comarcas de Los Serranos, Hoya de Bunyol y Camp del Turia; Zona 3, comarcas de Ribera Baixa y Ribera Alta; y la Zona 4, comarcas de Ribera Alta (sur) y Marina Alta (norte). 8 6 Riqueza (S) ,8 0,6 0,4 0, a a a a Uniformidad (F) a a a a Diversidad (e H ) a a a a Gráfica 12: : Índice de Shannon (e H ) y sus dos componentes, la riqueza (S) y la uniformidad (F), en función de la zona de muestreo considerando los ejemplares de la superfamilia Platygastroidea capturados. Las barras verticales corresponden al error estándar y subíndices iguales indican que no existen diferencias significativas (P>0,05) mediante la prueba de comparación de medias LSD de Fisher (95%). En cuanto a la riqueza de especies (S) si bien no hay diferencias significativas (F= 0,52; G.l.= 3; p= 0,6729 > 0,05) con un nivel de confianza del 95%, se observa una tendencia de aumento desde la zona 1 al norte, comarcas Plana Baixa y Camp de Morvedre (S= 4,7), hasta la zona más al sur, zona 4 (S= 5,8) comarcas Ribera Alta y Marina Alta. Tendencia similar se observa con la diversidad, al obtener un índice de diversidad de Shannon (F= 0,6; G.l.= 3; P= 0,6237 > 0,05) mayor en la zona 4 (e H = 3,89) que en la zona 1 (e H =2,99), lo que quiere decir que teniendo en cuenta la cantidad de especies y géneros de Platygastroidea presentes en el área de estudio (S), y la cantidad relativa de individuos de cada una de esas especies y géneros (abundancia), se observa una mayor biodiversidad, aunque no significativa, en las zonas más al sur de la provincia de Valencia que en las zonas norte (Plana Baixa y Camp de Morvedre ). 53

63 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 5. Superfamilia Ceraphronoidea en cítricos 5.1 Caracterización morfológica La superfamilia Ceraphronoidea (Hymenoptera) la componen insectos con cuerpo de tamaño variable, generalmente grandes en comparación con otros himenópteros (entre 0,5 y 4,5 mm). Su coloración es habitualmente negra, pero también presentan tonos marrón oscuro o amarillo, nunca tonalidades metálicas. Las antenas están siempre insertadas por encima del clípeo, geniculadas y con el escapo largo (Figura 25.D), con 7-11 artejos, en ocasiones los machos con los flagelómeros aserrados y con grandes sedas (Figura 25.B). Las alas anteriores presentan una venación reducida, con la vena estigmal acabada libre y curvada en forma de coma. En las especies capturadas en cítricos, el pterostigma está presente en forma linear o semielíptico, en apariencia partido en su unión con la vena marginal, y con la vena post-marginal siempre ausente (Figuras 25.A y 25.C). Las alas posteriores no presentan celdas (Figura 25.C). Pueden ser braquípteros, si bien no se han capturado especímenes de estas características en cítricos. El pronoto se sitúa arriba de las tégulas, de forma similar a como ocurre en la superfamilia Platygastroidea (Figuras 26.C-26.J). El mesoscudo suele estar dividido en tres partes, y casi siempre con un surco medio longitudinal (Figura 26.B). La tibia de las patas anteriores presenta dos espolones, la mediana uno o dos espolones y la posterior dos espolones (Figura 26.A). A Zona partida B C Zona partida D Figura 25: (A) Ala anterior con pterostigma semielíptico, Megaspilus sp.; (B) Antenas del macho aserradas, Aphanogmus sp.; (C) Ala anterior con pterostigma lineal, Ceraphron sp.; (D) Antenas con 10 artejos, escapo largo y cilíndrico, geniculadas e insertadas cerca del clípeo, Ceraphron sp. 54

64 IV. Resultados y Discusión A B Surco longitudinal 2 espolones C D E F G H I J Figura 26: (A) Tibia anterior con 2 espolones, Ceraphron sp.; (B) Mesoscudo con surco longitudinal, Ceraphron sp., (C) Ceraphronidae, Ceraphron sp.; (D) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (E) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (F) Ceraphronidae, Ceraphron sp.; (G) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (H) Ceraphronidae, Aphanogmus sp.; (I) Megaspilidae, Dendrocerus sp.; (J) Megaspilidae, Dendrocerus sp. 55

65 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos 5.2 Claves taxonómicas Claves modificadas de L. Masner (1995) y A. Ribes (2013) 1) Ala anterior con pterostigma lineal (Figura 27.A). Mesoscudo sin notaulos. Mesosoma estrecho en su unión con el metasoma, formando una constricción a modo de cuello de botella (Figuras 27.A y 28.B)... familia Ceraphronidae - Ala anterior con pterostigma semielíptico (Figura 28.C). Mesoscudo con notaulos. Mesosoma ancho en su unión con el metasoma, sin formar una constricción (Figuras 27.B y 28.A)...familia Megaspilidae A B Figura 27: (A) Ceraphronidae; (B) Megaspilidae. A B C D Figura 28: (A) Gáster estrecho basalmente, Megaspilidae; (B) Gáster ancho basalmente, Ceraphronidae; (C) Ala anterior, Megaspilidae; (D) Ala anterior, Ceraphronidae. 56

66 IV. Resultados y Discusión Clave de la familia Ceraphronidae 2) Mesosoma más alto en vista lateral que ancho en vista dorsal (Figuras 29.A y 29.B). Antena del macho con flagelos más o menos aserrados, con sedas largas, opcionalmente cortas (Figura 29.C)... (3) - Mesosoma casi siempre menos alto en vista lateral que ancho en vista dorsal. Antena del macho con flagelos cilíndricos, con sedas cortas (Figura 29.D)... (4) A B C D Figura 29: (A) Tórax en vista lateral, Aphanogmus sp.; (B) Tórax en vista dorsal, Aphanogmus sp.; (C) Antenas del macho con artejos aserrados, Aphanogmus sp.; (D) Antena del macho con artejos no aserrados, Ceraphron sp. 3) Cabeza comprimida, en vista dorsal unas dos veces el ancho del mesosoma, y en vista lateral casi tan larga como el mismo (Figura 30.A). Gáster y mesosoma comprimidos lateralmente, unas dos veces más alto en vista lateral que ancho en vista dorsal, con los primeros tergos a menudo traslúcidos (Figura 30.B). Alas reducidas, con una zona ligeramente oscurecida bajo la zona partida entre el pterostigma y la vena marginal, con vena estigmal corta (Figura 30.D). Cuerpo a menudo marrón o amarillo oscuro (Figura 30.C)... gén. Synarsis spp. - Cabeza en vista dorsal sólo ligeramente más ancha que el mesosoma y en vista lateral más corta que el mismo (Figura 31.A). Vena estigmal corta, casi recta. Antena del macho a menudo aserrada, con sedas más largas que el ancho del artejo (Figura 31.B), en la hembra con 10 artejos, los últimos engrosados (Figura 31.D). Cuerpo a menudo negro, pequeño (Figura 31.C)... gén. Aphanogmus spp. 57

67 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos A B C D Figura 30: (A) Cabeza muy ancha, mayor casi 2x tórax, Synarsis sp. (B) Cabeza en vista lateral casi tan larga como el tórax; Synarsis sp.; (C) Synarsis sp.; (D) Ala anterior, Synarsis sp. A B C D Figura 31: (A) Cabeza sólo ligeramente más ancha que el tórax, Aphanogmus sp., (B) Macho con artejos aserrados y sedas largas, Aphanogmus sp.; (c) Aphanogmus sp.; (D) Antena de la hembra con 10 artejos, los últimos engrosados, Aphanogmus sp. 58

68 IV. Resultados y Discusión 4) Mesoscudo, axilas y escutelos separados claramente por surcos (Figura 32.A). Mesoscudo siempre con estría medial. Ambos sexos alados, con el ala anterior sin coloraciones y con el ápice redondeado (no anguloso), con sedas marginales cortas y vena estigmal larga y curvada (Figura 32.B). Ojos claramente pilosos (Figura 32.C). Antena del macho con flagelómeros cilíndricos y pelos cortos. (Figura 32.D). Aspecto alargado (Figura 32.E)... gén. Ceraphron spp. - Sin esas características... otros géneros A B C D E Figura 32: (A) Mesoscudo, axilas y escutelo bien separados por surcos, Ceraphron sp.; (B) Alas redondeadas, con vena estigmal larga, Ceraphron sp.; (C) Ojos pilosos, Ceraphron sp.; (D) Antenas del macho con artejos cilíndricos, Ceraphron sp.; (E) Ceraphron sp. 59

69 Superfamilias Platygastroidea y Ceraphronoidea en cítricos Clave de la familia Megaspilidae 5) Ala anteriores con pterostigma semielíptico, bien definido (Figura 33.C). Ocelos bien desarrollados en ambos sexos (Figura 33.B) Rara vez braquípteros. Base del primer tergo del metasoma con numerosas estrías (Figura 33.A)......subfamilia Megaspilinae (6) - Alas anteriores sin pterostigma semielíptico. Ocelos ausentes en las hembras, desarrollados en machos. En ocasiones braquípteros. Base del primer tergo del metasoma con 3 estrías... subfamilia Lagynodinae A B C Figura 33: (A) Estrías en la parte basal de tergo 1, Megaspilus sp.; (B) Ocelos bien desarrollados, Dendrocerus sp.; (C) Alas anteriores con pterostigma semielíptico, Dendrocerus sp. 6) Mesosoma ligeramente deprimido, más alto en vista lateral que ancho en vista dorsal. Triángulo ocelar isósceles con base ancha (Figuras 34.A y 34.B)... (7) - Mesosoma más ancho en vista dorsal que alto en vista lateral. Triangulo ocelar equilátero o isósceles de base estrecha... otros géneros A B Figura 34: (A) Triángulo ocelar, Megaspilus sp.; (B) Triángulo ocelar, Dendrocerus sp. 60

70 IV. Resultados y Discusión 7) Alas con una zona oscurecida cubriendo la vena estigmal (Figura 35.A). Antena de la hembra filiforme no engrosada, con artejos largos (Figura 35.B), antena del macho subfiliforme. Escutelo bordeado por un surco faveolado (Figura 35.C). Cuerpo grande, de 2,5-5 mm. Gáster sólo ligeramente estrechado basalmente...género Megaspilus spp. A C B Figura 35: (A) Vena estigmal con mancha oscurecida, Megaspilus sp.; (B) Antena de la hembra filiforme, no engrosada, Megaspilus sp.; (C) Escutelo bordeado por surco faveolado, Megaspilus sp. - Ala anterior con sedas marginales y con la vena estigmal más larga que el pterostigma, opcionalmente oscurecida o infuscada debajo del mismo (Figura 36.A). Antena de la hembra con artejos engrosados al centro o al ápice; del macho usualmente aserrada (Figuras 36.B y 26.I). Escutelo no bordeado por surco flaveolado. Gáster a menudo muy estrecho basalmente. Cuerpo más pequeño, 2-3 mm... género Dendrocerus spp. A B Figura 36: (A) Ala anterior con zona infuscada, Dendrocerus sp.; (B) Antena hembra engrosada en sus últimos artejos, Dendrocerus sp. 61