Displasia Cortical y epilepsia. Hallazgos histopatológicos.
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- Raquel Padilla Acuña
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1 Displasia Cortical y epilepsia. Hallazgos histopatológicos. Resumen: El término epilepsia se emplea para definir una condición en la cual una persona tiene convulsiones recurrentes debido a un proceso crónico subyacente, es una enfermedad multicausal. Las malformaciones del desarrollo cortical (MDC) son causa importante de epilepsia. Las displasias corticales focales (DCF) se encuentran ubicadas como una rama de las MDC. En este trabajo se describen los principales hallazgos histopatológicos encontrados en las displasias corticales. Palabras Clave: Displasia cortical, histopatología, epilepsia. Abreviaturas: Capítulo2 Orlando Rodas Pernillo Victor Cifuentes Castillo DCF: Displasias corticales focales. H&E: Hematoxilina / Eosina. IRM: Imágenes de Resonancia Magnética. MDC: Malformaciones del desarrollo cortical. SNC: Sistema nervioso central. orlandorodaspernillo@gmail.com Epilepsia y sus alteraciones neuropatológicas El término epilepsia se emplea para definir una condición en la cual una persona tiene convulsiones recurrentes debido a un proceso crónico subyacente. La epilepsia es una enfermedad multicausal (Lowenstein, 2012). Se ha notado que las malformaciones del desarrollo cortical (MDC) son causa importante de epilepsia. Diferentes estudios que han mostrado que del 12% al 38% de la población pediátrica y adulta con epilepsia recurrente se encuentran asociados a malformaciones corticales. (E Brannon Morris III Y Colaboradores 2006) Las displasias corticales focales (DCF) se encuentran ubicadas como una rama de las MDC y fueron descritas por Taylor & Falconer (1971), quienes describen 10 casos de 300 pacientes con síndromes epileptogénicos resistentes al tratamiento, a quienes les realizaron resección del área de corteza afectada, que evaluados macroscópicamente no parecían tener alguna anormalidad evidente, pero presentaban formaciones que semejaban neuronas de Betz, algunas incluso con binucleación, de gran tamaño, sustancia de Nissl desorganizada en áreas no correspondientes a su localización, siempre rodeadas por gliosis reactiva. A partir de entonces han surgido varias clasificaciones, siendo de las últimas la clasificación sugerida por lümckeen el 2011,
2 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V luego de lo cual surgió un estudio realizado por Yoon-SungBae y colaboradores en el cuál consideraron sus limitaciones y ventajas comparadas con la clasificación anterior sugerida por Palmini (Tabla 1) (Taylor &Falconer, 1971; Morris y cols., 2006; Blümcke y cols., 2011; Bae y cols., 2012). Tabla 1. Sistema de clasificación de Palmini de displasia cortical Tipo Subtipo Características neuropatológicas principales MDC leve Tipo I Tipo II Heterotopia/exceso de neuronas en capa I Heterotopia/exceso de neuronas fuera de la capa I DCF tipo I Tipo Ia Tipo Ib Únicamente deslaminación cortical Deslaminación cortical + neuronas gigantes o inmaduras DCF tipo Tipo IIa Deslaminación cortical + neuronas dismórficas II Tipo IIb Deslaminación cortical + neuronas dismórficas y células balonizadas. MDC, malformaciones de desarrollo cortical; DCF, displasia cortical focal Una serie de 117 pacientes realizada en el Hospital Severance en Seúl, Korea, incluía71 pacientes de género masculino y 46 de género femenino, los cuales fueron evaluados bajo la clasificación propuesta por Blumcke Tabla 2, resultando en 16 casos reclasificados, siendo en la primera clasificación (Palmini) más común la MDC, y los casos reclasificados correspondían al tipo DFCIIIa (Bae y cols., 2012).. Tabla 2. Clasificación de Blümcke de displasia cortical focal DCF tipo I (aislada) DCFIa DCF con laminación cortical radial. DCFIb DCF con laminación cortical tangencial DCFIc DCF con laminación cortical tangencial y radial. DCF tipo II (aislada) DCFIIa DCF con neuronas dismórficas DCFIIb DCF focal con neuronas dismórficas y células balonizadas DCF tipo III (asociada con lesión principal) DCF tipo IIIa Anormalidades de laminación corticales en el lóbulo temporal con esclerosis del hipocampo DCF tipo IIIb Anormalidades de laminación corticales adyacentes a un tumor glial o glioneuronal DCF tipo IIIc Anormalidades de laminación corticales adyacentes a malformación vascular DCF tipo IIId Anormalidades de laminación corticales adyacentes a cualquier otra lesión adquirida durante la vida temprana, ej: encefalitis, lesión isquémica, trauma, entre otras DCF, displasia cortical focal (Kabat&Król, 2012) 22
3 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. I Axones y dendritas; algunos cuerpos celulares. II. Células estrelladas compactamente unidas; unas cuantas células piramidales pequeñas III Células estrelladas laxamente unidas; células piramidales de tamaño intermedio. IV. Bandas de células estrelladas compactamente unidas; ninguna célula piramidal. V. Células piramidales de gran tamaño; unas cuantas células estrelladas laxamente unidas. VI. Células piramidales de diversos tamaños; células estrelladas laxamente unidas. Figura 1. Tomado de: Displasia Cortical Focal Tipo I De acuerdo a la clasificación hecha por Blümcke la DCF tipo I se refiere a malformaciones en las capas corticales (arquitectural) comprometiendo la migración radial y maduración neuronal o la composición tangencial de 6 capas del neocortex (Figura 1). Estas se detallarán más adelante (Morris y cols., 2006; Blümcke y cols., 2011; Estupiñan y cols., 2014). 23
4 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V Cabe mencionar que las DCF tipo I con sintomatología leve y aparición tardía son más comunes en adultos con cambios observables en el lóbulo temporal (Kabat&Król, 2012). Displasia cortical con laminación radial anormal (DCF Tipo IA) En esta se puede encontrar organización microcolumnar abundante de las capas 2 a 4 con un ordenamiento microcolumnar de neuronas pequeñas. Siendo definida una microcolumna como más de 8 neuronas en dirección vertical perpendicular a la superficie meníngea. La correlación radiológica es bastante importante para las lesiones de SNC, sin embargo este tipo de DCF se correlaciona la mayor parte de las veces con hallazgos normales de Imágenes de Resonancia Magnética (IRM), o puede verse un borramiento de la unión Sustancia Blanca/Sustancia Gris (SB/SG) (Blümcke y cols., 2011). Figura No. 2. Biopsias cerebrales muestran la presencia de deslaminación algunas neuronas de tamaño grande, dismórficas, algunas mal orientadas, compatible con displasia neuronal. (Dr. Orlando Rodas Pernillo). 24
5 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. Figura No. 3. Se aprecian cuerpos neuronales dismórficos sin evidencia de células globoides. (Dr.Orlando Rodas Pernillo). Displasia Cortical Focal con laminación tangencial anormal (DCF tipo IB) Caracterizada por un patrón tangencial de 6 capas del isocortex, lo cual es un punto clave de este tipo de displasia. El patrón arquitectónicopuede ser irreconocible exceptuando la capa 1, puede haber depleción de la capa 2. Se observa difuminación del gradiente de la capa 1 y 2 así como de la capa 2 y 3. Puede haber ausencia de capa 4 del neocortex o puede haber borramiento menos distinguible de las capas 3 y 5. Un punto importante es que la mayor parte de las veces no se encuentra tan bien definido el borde entre la sustancia gris y la blanca por el incremento en el número de neuronas. Las anormalidades encontradas en este tipo pueden ser neuronas inmaduras de diámetro pequeño o neuronas piramidales hipertróficas no contenidas en la capa 5 (Figura 3) (Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012; Estupiñan y cols., 2014). En un consenso publicado en enero del 2011 donde participaron BlumckeyPalmini entre otros, se incluyó la clasificación DCFtipo Ic, la cual se refiere a lesiones aisladas con laminación radial y tangencial (Blümcke y cols., 2011; Estupiñan y cols., 2014). 25
6 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V Displasia Cortical tipo II Esta clasificación es similar la propuesta porpalmini, se caracteriza por laminación cortical distorsionada exceptuando la Capa 1 también presenta anormalidades citológicascaracterísticas. Displasia Cortical Focal con neuronas dismórficas (DCF tipo IIA) Figura No. 4. Se aprecia tejido cerebral con presencia de cuerpos neuronales dismórficos. (Dr.Orlando Rodas Pernillo). El punto clave es la presencia de neuronas dismórficas, las cuales secaracterizanpor cuerpos celulares y núcleos aumentados de tamaño, malorientados, con distribución aberrante de la sustancia de Nissl y acumulación de proteínas neurofilamentosas. La única capa que no se ve tan afectada es la capa I, por lo contrario no hay excepción en esta anormalidad en ninguna de las demás capas. 26
7 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. Las neuronas dismórficas suelen ser bastante grandes, pueden estar presentes en disposición laminar y ocasionalmente pueden verse aisladas en cortezas aparentemente normales adyacentes a las áreas lesionales, pueden verse en grupos migrando hacia la sustancia blanca. Se ha visto que en algunos casos las neuronas dismórficas predominan en las capas III y V. Las dendritas pueden verse tortuosas y con dimorfismo. El tamaño de las neuronas puede variar de 16 a 43µm a diferencia de los 12 a 25µm que es el tamaño normal de una neurona localizada en la capa III de células piramidales. Los núcleos también se encuentran aumentados de tamaño midiendo de 15 a 28 µm, cuando los de una neurona de capa III normalmente suelen medir 10 a 18 µm. La orientación anatómica también se encuentra perdida, ylos bordes adyacentes a la neocorteza de apariencia normal no se encuentran bien demarcados. La unión entre sustancia gris y sustancia blanca normalmente se encuentra difuminada por el incremento de neuronas heterotópicas en la sustancia blanca. Displasia Cortical Focal con neuronas dismórficas y células balonizadas (FCD tipo IIB). Aparte de la presencia de neuronas dismórficas con sustancia de Nissl alterada y acumulación citoplasmática de proteína neurofilamentosa sin diferencia citológica con la DCF tipo IIA, también se pueden observar células balonizadas. Se correlacionan estos hallazgos con un incremento del grosor cortical involucrando todas las capas corticales exceptuando la capa I, acompañado de hipomielinización de la sustancia blanca. Las células balonizadas tienen cuerpos neuronales redondeados con citoplasma vidrioso u opaco en la tinción de hematoxilina y eosina. La opacidad citoplasmática es debida a la ausencia o pérdida de la sustancia de Nissl, Estas células pueden presentar también multinucleación (Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012). Las células balonizadas (Figura 3) pueden llegar a tener un diámetro de 20 a 90 µm o más. El núcleo localizado a la periferia) siempre con un citoplasma vidrioso como se mencionó anteriormente, las células balonizadas carecen de botones axonales y pueden estar localizadas en cualquier parte de la neocorteza incluyendo la capa I en pequeños agregados o sueltas y dispersas en tejido cerebral (de apariencia normal) adyacente. 27
8 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V En cuanto a la deslaminación cortical, lo más importante que cabe notar es que el borde de la capa I permanece siempre visible. Los límites entre la materia gris y blanca suelen estar borrados. La sustancia blanca subyacente suele mostrar signos de hipomielinización, lo cual puede ser comprobable con tinciones de Luxol-Fast-Blue (Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012). Figura No. 5. En esta fotografía microscópica con tinción H&E se pueden observar las características citológicas de las células balonizadas con núcleos grandes y vesiculosos, nucléolo prominente, citoplasmas eosinófilos vidriosos rodeadas por algunas células gliales con un neurópilo abierto (Dr.Orlando Rodas Pernillo). Displasia Cortical Focal tipo III (DCF tipo III) En un estudio llamado New classification of focal cortical displasia: application to practical diagnosis, Yoon-SungBae y colaboradores aplicaron la reciente clasificación (Blümcke) a 117casos previamente diagnosticados con la clasificación de Palmini, luego de lo cual los previamente diagnosticados como malformación del desarrollo cortical fueron los más reclasificados, ya que se encontraron displasias corticales focales asociadas a otras patologías la cuales se detallan a continuación. 28
9 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. Tabla 3 Variantes de Displasia Cortical Focal tipo III (DCF tipo III) Variante Clasificación Tipo IIIa Displasia cortical focal asociada a esclerosis mesial temporal. Tipo IIIb Displasia cortical focal asociada a neoplasias. Tipo IIIc Displasia cortical focal asociada a malformaciones vasculares. Tipo IIId Displasia cortical focal asociada a lesiones adquiridas en la vida temprana. Displasia Cortical Focal asociada a esclerosis mesial temporal (FCD tipo IIIA) De acuerdo a Blümcke y colaboradores, las alteraciones arquitectónicasy citoarquitectónicas que componen el lóbulo temporal se encuentran en esta categoría. Mencionan que ocurre en pacientes con esclerosis mesial temporal la cual es definida como pérdida neuronal y gliosis en hipocampo y fue descrita por primera vez en 1825 por Bouchet y Cazauvielh; posteriormente en 1880 Sommer la asoció a pérdida neuronal en regiones del hipocampo. Ha sido asociada a crisis epilépticas y a trastornos del espectro autista. Morfológicamente se ha asociado a deslaminación cortical temporal y a presencia de neuronas hipertróficas fuera de la capa V en pacientes con esclerosis del hipocampo, en cuanto a los patrones morfológicos se pueden reconocer 5 variantes (Thom y cols., 2008; Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012; Estupiñán y cols., 2014): Tabla 4 VARIANTES MORFOLÓGICAS RECONOCIDAS EN LA DCF tipo IIIA 1. Esclerosis mesial temporal (EMT) con anormalidad en la arquitectura del lóbulo temporal. 2. Esclerosis mesial temporal con esclerosis del lóbulo temporal (ELT) 3. Esclerosis mesial temporal con esclerosis del lóbulo temporal y presencia de neuronas heterotópicas en la sustancia blanca subyacente. 4. Esclerosis mesial temporal con esclerosis del lóbulo temporal y pequeñas heterotopias lentiformes en la sustancia blanca subcortical. 5. Esclerosis mesial temporal con pequeñas heterotopiaslentiformes en la sustancia blanca subcortical. En cuanto a las neuronas hipertróficas de las piezas obtenidas de pacientes con esclerosis mesial, éstas acumulan proteínas neurofilamentosas y pueden ser observadas en las capas II, III y IV, cuando únicamente se encuentran en la capa V en la corteza cerebral normal. 29
10 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V La esclerosis del lóbulo temporal se observa como una banda de neuronas pequeñas, agrupadas y granulares en un 10% de los especímentes quirúrgicos. Puede observarse pérdida de neuronas en las capas II y III con gliósis laminar y pueden observarse grupos de axones mielinizados horizontales. Las heterotopias pequeñas lentiformes y/o las neuronas heterotópicas en la sustancia blanca pueden no ser detectadas por IRM, es característica su orientación radial a lo largo de la unión entre sustancia gris y blanca, están constituidas por proyecciones neuronales. Displasia Cortical Focal asociada a neoplasias (DCF tipo IIIB) Se caracteriza por presentar deslaminación cortical, hipoplasia cortical con pérdida de la estructura normal compuesta por 6 capas del neocortex asociado o no a alteraciones citológicas como neuronas hipertróficas ocurriendo adyacentes a tumores, entre los cuales se pueden contar los Gangliogliomas, tumores neuroepitelialesdisembrioplásticos u otras neoplasias asociadas a epilepsia. Figura No. 5. Se aprecian regular cantidad de cuerpos neuronales agrandados y proliferados con pérdida de la relación entre el neurópilo. (Dr.Orlando Rodas Pernillo). 30
11 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. Figura No. 6. En el tejido clínicamente identificado como neocorteza T4, se aprecian abundantes cuerpos neuronales con severo dismorfismo. (Dr.Orlando Rodas Pernillo). Presentan un patrón similar a la DCF tipo IIIA que no se encuentra de ninguna manera infiltrado por la lesión neoplásica, puede haber alteraciones severas de la arquitectura cortical mostrando hipoplasia y falla en la organización normal 31
12 Rodas Pernillo O & Cifuentes Castillo V de todas las capas del neocortex(thom y cols., 2008; Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012; Estupiñán y cols., 2014; Thom, 2015). Displasia Cortical Focal asociada con malformaciones vasculares y/o cicatrices gliales (DCF tipo IIIC) Se han descrito en este tipo de lesiones hipoplasia cortical deslaminativa u otras alteraciones citoarquitectónicasdel neocortex, las cuales se encuentran cercanas a áreas de malformación vascular (cavernomas, malformaciones meníngeas vasculares, telangiectasias, malformaciones arteriovenosas entre otras). En un estudio realizado por Niehusmann P y cols, en elque evaluaron especímenes de biopsias de 72 pacientes con síndromes epileptogénicos refractarios con malformaciones cavernosas cerebrales encontraronen 47 casos DCFIIIc constituyendo un 4.3% de las lesiones, pero incrementaba considerablemente en pacientes con múltiples malformaciones corticales cerebrales. Displasia Cortical Focal asociada a otras lesiones adquiridas durante la vida temprana (DCF tipo IIId). En esta se ha descrito como bastante importante aparte de las alteraciones en la arquitectura y citoarquitecturadel neocortex que ocurre adyacente a otras lesiones antiguas como por ejemplo lesiones hipóxicas, traumas cerebrales o procesos infecciosos previos (encefalitis de Rasmussen, encefalitis límbica, o por las de etiología viral o bacteriana) (Blümcke y cols., 2011; Kabat&Król, 2012; Thom, 2015). Referencias: (Bae y cols., 2012) BaeYS, Kang HC, Kim HD, Kim SH. New classification of focal cortical dysplasia: Application to practical diagnosis.j Epilepsy Res. (Loweinstein, 2012) Lowenstein DH. Seizures and Epilepsy. In: Longo DL, Fauci AS, Kasper DL, Hauser SL, Jameson JL, Loscalzo J. Harrison s principles of internal medicine. New York. McGraw-Hill; 2012.P (Morris y cols., 2006) Morris EB, Parisi JE, Buchhalter JR. Histopathologic findings of malformations of cortical development in an epilepsy surgery cohort.arch Pathol Lab Med.130, Aug Blümcke I, Thom M, Aronica E, Armstrong D, Vinters H, Palmini A. The clinico-pathological spectrum of Focal Cortical Dysplasias:a consensus classification proposed by an ad hoc Task Force of the ILAE Diagnostic Methods Commission. Epilepsia January ; 52(1): Taylor DC, Falconer MA.Focal dysplasia of the cerebral cortex in epilepsy. J. Neurol. Neuro surg. Psychiat., 1971, 34, Kabat J, Król P. Focal cortical dysplasia-review.pol J Radiol Apr-Jun; 77(2):
13 Displasia cortical y epilepsia: Hallazgos histopatológicos. Estupiñán D BO, Morales C LM, Báez M MM, Lorigados P CL, García M IG, Quintanal C N et al. Displasia cortical focal y epilepsia focal fármacorresistente. 2º.CongresoVirutal de CienciasMorfológicas.Morfovirtual p Thom M, Sisodiya S, Najm I. Neuropathology of epilepsy. In: Love S, Louis DN, Ellison DW/Editores. Florida. Greenfield's Neuropathology Eighth Edition.Hodder Arnold, P Thom M. Neuropathology of epilepsy.chapter 4.SE. United Kingdom. [9/10/2015]. Prayson RA. Brain Tumors in adults with medically intractable epilepsy.am J ClinPathol 2011;136:
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