INTRODUCCIÓN Hhay poca información disponible sobre la

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1 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST CONDICIONES DE MICROHABITAT PARA LA GERMINACIÓN Y ESTABLECIMIENTO DE DOS ESPECIES DE ÁRBOLES DEL BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN MÉXICO Rosa A. Pedraza-Pérez 1 and Guadalupe Williams-Linera 1 Instituto de Genética Forestal. Universidad Veracruzana. Parque el Haya. Apartado Postal Xalapa, Veracruz, México. (rpedraza@uv.mx). Instituto de Ecología. A. C. Apartado Postal Xalapa, Veracruz, México. (lupew@ecologia.edu.mx) ABSTRACT RESUMEN Mixed plantations of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua are appropriate for rehabilitation in the cloud forest region of Veracruz, México. To determine whether direct sowing of seed could be managed in ecological restoration activities, some abiotic and biotic conditions were studied for germination and establishment of these species. The effects of microhabitat (forest interior, edge and clearing), watering, and herbivore exclusion on seed germination and seedling performance were evaluated. In laboratory conditions, Carpinus and Liquidambar differed in germination capacity (33 and 9%, respectively; p<.1), in field conditions, they showed lower, but again different germination percentages (6% and 1%, respectively, p.1), but they germinated in the three microhabitats. Exclusion of herbivores enhanced germination percentages of both species, particularly Carpinus (5%), whereas Liquidambar had 36%. Results suggest that seedling survival and relative growth rate are high at the edge and clearing, but they are higher in the clearings when water is available and herbivores are excluded. The direct seeding method should be done during the wet season (or watering) and seeds should be protected from herbivores. Key words: Carpinus caroliniana, Liquidambar styraciflua, seed germination, seedling establishment, sowing INTRODUCTION Little information for ecological restoration purposes is available on germination and seedling establishment of woody species in tropical montane cloud forest (TMCF). In Chiapas, México, several authors have studied seed and seedling performance in degraded TMCF. Camacho-Cruz et al. () reported that natural recruitment and survival of seedlings is higher in old-growth forests than in severely disturbed pine forests, and some species showed the highest germination when sown in soil from old-growth forest covered with litter. Ramírez-Marcial (3) studied Recibido: Abril, 4. Aprobado: Marzo, 5. Publicado como ENSAYO en Agrociencia 39: Las plantaciones mixtas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua son apropiadas para rehabilitar áreas deforestadas en la región del bosque de niebla en Veracruz, México. Para determinar si la siembra directa de semilla puede usarse en actividades de restauración ecológica, se estudiaron algunas condiciones abióticas y bióticas para la germinación y el establecimiento de estas especies. Se evaluaron los efectos del micro habitat (interior del bosque, borde y claro), riego, y exclusión de herbívoros durante la germinación y desarrollo de las plántulas. Carpinus y Liquidambar tuvieron diferente porcentaje de germinación en el laboratorio (33 y 9%, respectivamente; p.1), en campo tuvieron un menor, pero también diferente porcentaje de germinación (6 y 1%, respectivamente, p.1), pero germinaron en los tres microambientes. La exclusión de herbívoros incrementó el porcentaje de germinación de ambas especies, particularmente de Carpinus (5%), mientras que Liquidambar tuvo 36%. Los resultados indican que la supervivencia de las plántulas y la tasa de crecimiento relativo son altas en el borde y claro, pero son mayores en los claros cuando hay agua disponible y exclusión de herbívoros. El método de siembra directa debe realizarse durante la estación húmeda (o regar) y con protección contra herbívoros. Palabras clave: Carpinus caroliniana, Liquidambar styraciflua, germinación de semillas, establecimiento de plántulas, siembra directa. INTRODUCCIÓN Hhay poca información disponible sobre la germinación y el establecimiento de plántulas de especies leñosas para la restauración ecológica del bosque mesófilo de montaña (BMM). En Chiapas, México varios autores han estudiado el desempeño de semillas y plántulas en BMM perturbado. Camacho-Cruz et al. () encontraron que el reclutamiento natural y la supervivencia de plántulas es mayor en los bosques maduros que en bosques de pino severamente perturbados, y que algunas especies mostraron la más alta germinación cuando se sembraron en suelo 457

2 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 5 the survival and growth of naturally established and transplanted seedlings, and evaluated human disturbance and the resulting changes in microclimatic conditions on increased seedling mortality. He found that the survival of transplanted seedlings differed with species, and browsing damage varied on seedlings located on different facing slopes. In Veracruz, Álvarez-Aquino () found that Fagus grandifolia Ehrh. var. mexicana Little and Symplocos coccinea Humb. and Bonpl. can be used in areas with light disturbance because they are shade tolerant trees, whereas Quercus acutifolia Nee and Carpinus caroliniana Walt. can be used to rehabilitate disturbed fragments and forest edges because they are intermediate tolerant and fast growing species in relation to other trees in TMCF. Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua L. are two of the most important tree species of the TMCF in eastern México, where temperate and tropical trees coexist under the same environmental conditions (Miranda and Sharp, 195; Rzedowski, 197; Williams- Linera, 1997, ). Also, studies on germination and early establishment (De Steven, 1991a, b; Gill and Marks, 1991; Battaglia et al., ; Camacho-Cruz et al., ; Álvarez-Aquino, ; Ramírez-Marcial, 3) can be useful for the management of these two species for rehabilitation of deforested cloud forest areas. Although the most common practice for forest rehabilitation is to plant tree saplings, it should be simpler, easier and economically attractive to sow seeds directly in the field (Camargo et al., ; Guariguata, ; Hooper et al., ). This study is part of a project on rehabilitation of deforested cloud forest areas using mixed plantations of native tree species. Pedraza and Williams- Linera (3) concluded that planting saplings of native trees is appropriate for rehabilitation in this region. However, it is necessary to determine seed germination and seedling establishment of selected tree species to properly determine if they can be sowed and thus used in rehabilitation practices. The objective of this study was to determine some of the biotic and abiotic conditions that promote germination and early establishment of C. caroliniana and L. styraciflua. The addressed questions follow: 1) are these tree species able to germinate and establish in different microhabitats such as the forest interior, edge and clearing; ) how do seed germination and seedling establishment respond to treatments of herbivores exclusion and water availability; 3) is the seeding method efficient for rehabilitation of degraded areas? MATERIALS AND METHODS The study area is located in the tropical montane cloud forest region of central Veracruz, México, where the forest is very fragmented. cubierto de hojarasca del bosque maduro. Ramírez-Marcial (3) estudió la supervivencia y crecimiento de plántulas naturalmente establecidas y trasplantadas, y evaluó la perturbación antropogénica y los cambios en las condiciones microclimáticas resultantes sobre la mortalidad incrementada de plántulas. Él encontró que la supervivencia de las plántulas trasplantadas difirió entre las especies, y el daño por ramoneo varió en plántulas localizadas en pendientes con diferente orientación. En Veracruz, Álvarez-Aquino () encontró que especies tolerantes a la sombra como Fagus grandifolia Ehrh. var. mexicana Little y Symplocos coccinea Humb. y Bonpl. pueden utilizarse en áreas poco perturbadas, mientras Quercus acutifolia Nee y Carpinus caroliniana Walt. pueden utilizarse para rehabilitar fragmentos de bosque perturbados y en los bordes, porque son especies con tolerancia intermedia a la luz y de rápido crecimiento respecto a otros árboles en BMM. Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua L. son dos de las especies de árboles más importantes del BMM en el oriente de México dónde árboles templados y tropicales coexisten bajo las mismas condiciones ambientales (Miranda y Sharp, 195; Rzedowski, 197; Williams- Linera, 1997, ). Además, estudios sobre la germinación y el establecimiento temprano (Streng et al., 199; De Steven, 1991a, b; Gill y Marks, 1991; Battaglia et al., ; Camacho-Cruz et. al, ; Álvarez-Aquino, ; Ramírez-Marcial, 3) también pueden ser útiles para el manejo de estas dos especies en la rehabilitación de áreas deforestadas del bosque de niebla. Aunque la práctica más común para rehabilitar el bosque ha sido plantar arbolitos, debiera ser más simple, fácil y económicamente atractivo sembrar las semillas directamente en el suelo (Camargo et al., ; Guariguata, ; Hooper et al., ). Este estudio es parte de un proyecto de rehabilitación de áreas de bosque de niebla deforestadas utilizando plantaciones mixtas de especies de árboles nativos. Pedraza y Williams- Linera (3) concluyeron que plantar arbolitos de especies nativas es apropiado para la rehabilitación en esta región. Sin embargo, es necesario determinar la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas de árboles de especies seleccionadas para determinar propiamente si pueden sembrarse y así usarse en prácticas de rehabilitación. El objetivo de este estudio fue determinar algunas de las condiciones bióticas y abióticas y que promueven la germinación y el establecimiento temprano de C. caroliniana y L. styraciflua. Las preguntas establecidas fueron: 1) estas especies de árboles son capaces de germinar y establecerse en diferentes micro-ambientes como el interior y el borde del bosque, y el claro? ) cómo la germinación de semillas y el establecimiento de plántulas responden a los tratamientos de exclusión de herbívoros 45 VOLUMEN 39, NÚMERO 4

3 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST In the ecological reserve of the Instituto de Ecología, A.C. (19 3 N, W, 15 m), three microhabitats corresponding to forest interior, edge, and adjacent clearing were selected. The aspect were SW facing, NE facing and flat terrain, respectively. Average temperature is 1 C; total annual precipitation is 15 mm. There are three well-defined seasons: the relatively dry cool season from November to March, a dry warm season during April and May, and the wet warm season from June to October (Williams-Linera, 1997). Soil has been classified as Andosols. Trees species dominant ( 5 cm dbh) in the site are Liquidambar styraciflua, Quercus xalapensis Humb. and Bonpl., Q. germana Cham. and Schldl., Carpinus caroliniana, Clethra mexicana DC. and Turpinia insignis (Kunth)Tul. (Williams- Linera, ). The studied species were Carpinus caroliniana (Betulaceae) and Liquidambar styraciflua (Hamamelidaceae). Hereafter, these species will be referred to by genus only. The selection criteria were their dominance, and the increasing interest in using these tree species in reforestation and forest rehabilitation programs in the area (Pedraza and Williams-Linera, 3). Carpinus and Liquidambar are widely distributed from the eastern North American deciduous forests to Central America. Both species are restricted to the TMCF, commonly in primary but also in secondary forests, and frequently form monospecific stands. Seeds of Carpinus and Liquidambar were collected in the fall of 199 from seven and eight individuals, respectively, located in five forest fragments. Seeds were stored in paper bags two to ten months under dry conditions and 4 C to test whether seed age affected time and seed germination. Seed from all the parent trees were combined into one lot per species and studied in laboratory and under field conditions. To assess germination potential, the laboratory germination experiments were carried out in December 199 and July Four replicates of 1 seeds per species were randomly placed in a Petri dish on sterilized soil. The soil was kept at field capacity during the entire experimental period; temperature was maintained at 4 C with 1 h of light in a plant growth chamber (Lab line Instruments Inc.). Fungal infection was not evident, although drinking water was used. Number of germinated seeds was monitored every other day, following root-emergency criteria. The field germination experiments were randomly established in February 1999 (dry-cool season) and in August 1999 (wet-warm season). To test the effect of microhabitat on seed germination, the seeds were placed in the forest interior, in the edge, and in the clearing. There were no significant differences (p>.5) in photosynthetically active radiation (PAR) and soil temperature, between the dry and rainy season but there were significant differences (p.5) among microhabitats. PAR was estimated with diazo paper (Williams-Linera, 3), and it was higher (χ =53.1; p.1) in the clearing (.7±.1 µm m s 1 ) than in the forest interior and edge (.7±.1 and 1.3±.3 µm m s 1 ) which were similar between themselves. Soil temperature was higher in the clearing (4.9±.5 C) than in the forest interior (16.4±. C) and edge (16.9±.3 C; χ =111.5, p.1). The experimental unit consisted of four plots with two replicates in each microhabitat. Two plots were excluded from vertebrates and insects. The exclosure for vertebrates was a wooden y disponibilidad de agua?; 3) el método de siembra es eficiente para la rehabilitación de áreas degradadas? MATERIALES Y MÉTODOS El área de estudio se localiza en la región del bosque mesófilo de montaña o bosque de niebla en el centro de Veracruz, México donde el bosque está muy fragmentado. En la reserva ecológica del Instituto de Ecología, A.C. (19 3 N, O, 15 m), se seleccionaron tres micro-ambientes correspondientes al interior del bosque, borde, y el claro adyacente. La orientación fue SO, NE y terreno plano, respectivamente. La temperatura media es 1 C; la precipitación anual total es 15 mm. Hay tres estaciones bien definidas: la estación fría relativamente seca de noviembre a marzo, una estación calurosa seca durante abril y mayo, y la estación calurosa húmeda de junio a octubre (Williams-Linera, 1997). El suelo ha sido clasificado como Andosol. Las especies de los árboles dominantes ( 5 cm dap) en el sitio son Liquidambar styraciflua, Quercus xalapensis Humb. y Bonpl., Q. germana Cham. y Schldl., Carpinus caroliniana, Clethra mexicana DC. y Turpinia insignis (Kunth)Tul. (Williams-Linera, ). Las especies estudiadas fueron Carpinus caroliniana (Betulaceae) y Liquidambar styraciflua (Hamamelidaceae). De aquí en adelante, estas especies serán mencionadas sólo por el género. El criterio de selección fue su dominancia, y el creciente interés en el área por utilizar estas especies de árboles en los programas de reforestación y rehabilitación del bosque (Pedraza y Williams-Linera, 3). Carpinus y Liquidambar están ampliamente distribuidas desde los bosques caducifolios del este de Norte América hasta Centroamérica. Ambas especies están restringidas al BMM, normalmente en los bosques primarios pero también en los secundarios, y frecuentemente forman rodales monoespecíficos. Las semillas de Carpinus y Liquidambar se colectaron en el otoño de 199 a partir de siete y ocho individuos, respectivamente, localizados en cinco fragmentos del bosque. Para probar si la edad de la semilla afectaba el tiempo y el porcentaje de germinación, las semillas se almacenaron de dos a diez meses en bolsas de papel en condiciones secas y a 4 C. La semilla de todos los árboles padre se combinó en un lote por especie y se estudió en el laboratorio y en condiciones de campo. Para evaluar el potencial de la germinación, los experimentos de germinación en el laboratorio se llevaron a cabo en diciembre de 199 y julio de Cuatro réplicas de 1 semillas por especie se colocaron en un plato Petri sobre suelo esterilizado. El suelo se conservó a capacidad del campo durante todo el período experimental; la temperatura se mantuvo a 4 C con 1 h de luz en una cámara de crecimiento de plantas (Lab line Instruments Inc.). La infección fúngica no fue evidente, aunque solo se utilizó agua potable en el riego. El número de semillas germinadas se contó cada dos días, siguiendo el criterio de la emergencia de raíz. Los experimentos de germinación en el campo se establecieron en febrero de 1999 (la estación fría seca) y en agosto de 1999 (la estación cálido-húmeda). Para probar el efecto de microhábitat en la germinación de la semilla, las semillas se pusieron en el interior del bosque, en el borde, y en el claro. No hubo diferencia significativa en la radiación fotosintéticamente activa (RFA) ni en la temperatura del PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA 459

4 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 5 box without bottom placed over the soil, 1. m length,.7 m wide and.35 m height, covered with a 3/4 inches metallic mesh; insects were excluded by placing the seed containers on a platform 1 cm above soil level, smeared with tangle-foot (Forestry Suppliers Inc. ) a sticky resin trap which acts as a pest barrier. One of the two plots described was used to test the effect of herbaceous vegetation on seed germination; the other one was weeded by hand with minimal soil disturbance. In each plot, 1 seeds of each species were placed using a 5 5 cm grid. Seeds were placed in groups of ten seeds. The number of germinated seeds was recorded every other day. In February, two months old Carpinus and six months old Liquidambar seedlings obtained from the same experimental seed lots were transplanted in.5 4 m experimental units. Four experimental units were randomly located in the forest interior, four at the edge, and three in the clearing. Each unit was divided into four plots, and in each plot, 3 plants of Carpinus and of Liquidambar were planted. The treatments were: a) watering and no watering; b) exclusion and no exclusion of herbivores. Seedlings were watered twice a week during three weeks of acclimatization to field conditions. Week three was considered to be the beginning of the field experiment: seedlings were counted, total height was measured and treatments started. In every experimental unit, two plots were watered twice a week until the onset of the rainy season. One of the watered and one of the non-watered plots were excluded from herbivores using the same exclosure as in the germination experiment. Seedling survival and height (cm) were determined in May, August and October. The relative growth rate (RGR) based on height was estimated using the following formula (Hunt, 197): RGR = (ln h ln h 1 )/(t t 1 ) where h is height (cm) measured at times 1 and, and t 1 and t are time in months. Statistical analyses were performed using the JMP software package (SAS, 1997). Prior to statistical analysis, data were tested for normal distribution using the Shapiro-Wilk test. Since seed germination data did not achieve a normal distribution after a transformation, a Wilcoxon signed ranks test was used to compare the treatments. Seedling survival curves were analyzed as censored data using the product-limit (Kaplan-Meir) method which is a non parametric test for comparing the shape of the survival curves within treatments, microhabitats, and sites. Wilcoxon statistics were used to test homogeneity between the groups. RGR data were log transformed to achieve normal distribution and treatments were compared using a two-way ANOVA. RESULTS AND DISCUSSION Germination percentage of Carpinus and Liquidambar was higher in laboratory than in field conditions (p.1), where germination started later. suelo, entre la estación seca y lluviosa, pero sí entre microhábitats. La RFA se determinó con papel diazo (Williams-Linera, 3), y fue más alta (χ =53.1, p.1) en el claro (.7±.1 ( µm m s 1 ) que en el interior del bosque y el borde (.7±.1 y 1.3±.3 µm m s 1 ) que fueron similares entre ellos. La temperatura del suelo fue más alta en el claro (4.9±.5 C) que en el interior del bosque (16.4±. C) y borde (16.9±.3 C; χ =111.5; p.). La unidad experimental consistió de cuatro parcelas con dos réplicas en cada microhábitat. Dos parcelas se excluyeron de los vertebrados e insectos. La exclusión de los vertebrados se logró con una caja de madera sin fondo (1. m d longitud,.7 m d ancho y.35 m altura), y se cubrió con una malla metálica de 3/4". Los insectos se excluyeron colocando los recipientes de la semilla sobre una plataforma a 1 cm sobre el nivel del suelo y untada con tangle-foot (Forestry Suppliers Inc. ), una resina pegajosa que actúa como una barrera para las plagas. Una de las dos parcelas descritas se utilizó para probar el efecto de la vegetación herbácea sobre la germinación de la semilla; el otro se desyerbó a mano con una alteración mínima del suelo. En cada parcela se pusieron 1 semillas de cada especie usando una rejilla de 5 5 cm. Las semillas se colocaron en grupos de diez. El número de semillas germinadas se registró cada dos días. En febrero de, plántulas de dos meses de edad de Carpinus y de seis meses de edad de Liquidambar obtenidas a partir de los experimentos de germinación, se trasplantaron a unidades experimentales de.5 4 m. Se colocaron al azar cuatro unidades experimentales en el interior del bosque, cuatro en el borde, y tres en el claro. Cada unidad se dividió en cuatro lotes, y en cada lote, se plantaron 3 plantas de Carpinus y de Liquidambar. Los tratamientos fueron: a) riego y no riego; b) exclusión y no exclusión de herbívoros. Las plántulas se regaron dos veces por semana durante tres semanas para que se aclimataran a las condiciones de campo. La semana tres se consideró como el inicio del experimento en el campo: se contaron las plántulas, se midió la altura total y se establecieron los tratamientos. En cada unidad experimental, dos lotes se regaron dos veces por semana hasta el inicio de la estación lluviosa. Uno de los regados y uno de los no regados se excluyeron de los herbívoros usando la misma exclusión que en el experimento de germinación. La supervivencia de plántulas y la altura (cm) se determinaron en mayo, agosto y octubre de. La tasa de crecimiento relativo (TCR) basada en la altura se calculó usando la fórmula siguiente (Hunt, 197): TCR = (ln h ln h 1 )/(t t 1 ) donde h es la altura (cm) medida en los tiempos 1 y, y t 1 y t son los tiempos en meses. Los análisis estadísticos se realizaron usando el paquete JMP (SAS, 1997). Antes del análisis estadístico, se verificó la distribución normal de los datos con la prueba de Shapiro-Wilk. Dado que los datos de germinación de semilla no se ajustaron a una distribución normal después de la transformación, se compararon los tratamientos con la prueba de Wilcoxon. 46 VOLUMEN 39, NÚMERO 4

5 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST Under laboratory conditions, storage time did not significantly affect either germination time or germination percentage. However, significant differences were found between accumulated seed germination of Carpinus and Liquidambar (χ =11.9; p=.1). Germination was faster for the same lot of seeds stored during 1 months than for those stored for two months (Table 1). Seeds with longer storage period of both species started germination at d, whereas seeds with shorter storage period started germination later (Table 1). Total seed germination of Carpinus was 35% and that of Liquidambar around 9%. Germination percentage of Carpinus and Liquidambar in the laboratory was relatively high in relation with other studies. Rudolph and Phipps (1974) reported that Carpinus seeds from the United States exhibits dormancy and even stratified seeds only reach 1 to 5% germination. Four species of Japanese Carpinus showed % emergence (Shibata and Nakashizuka, 1995). Liquidambar along a latitudinal gradient from México to Illinois reached peaks of germination at different times (Winstead, 1971). Mexican Liquidambar seeds germinated more readily and completely over the range of experimental temperatures, than seeds from USA. The US southerly seed source (Florida) required Table 1. Germination characteristics of Mexican seeds of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua. D 1 is the day when germination started, L 5 is the number of days taken for the germination of the 5% of the seeds, and % is the cumulative germination percent attained at the end of the experiment. Cuadro 1. Las características de germinación de las semillas mexicanas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua. D 1 es el día cuando la germinación empezó, L 5 fue el número de días requerido para la germinación del 5% de las semillas, y % es el porcentaje de germinación acumulada logrado al final del experimento. Laboratory conditions Species Two months old Ten months old D 1 L 5 % D 1 L 5 % Carpinus ± ±.7 Liquidambar ± ±.9 Dry season Field conditions Rainy season Carpinus ± ± 6. Liquidambar ± ± 5.5 Day when germination started. Number of days to germination of 5% of the seeds. Cumulative germination (± standard desviation) at the end of the experiment. Las curvas de supervivencia de las plántulas se analizaron como datos censurados utilizando el método de límite-producto (Kaplan- Meir), que es una prueba no paramétrica para comparar la forma de las curvas de supervivencia dentro de tratamientos, microhábitats y sitios. Se usaron estadísticas de Wilcoxon para probar la homogeneidad entre los grupos. Los datos de la TCR se transformaron logarítmicamente para lograr una distribución normal y los tratamientos se compararon usando ANDEVA de dos vías. RESULTADOS Y DISCUSIÓN El porcentaje de semillas germinadas de Carpinus y Liquidambar fue más alto en el laboratorio que en condiciones de campo (p.1), donde la germinación empezó después. En laboratorio, el tiempo de almacenamiento no afectó significativamente el tiempo o el porcentaje de la germinación. Sin embargo, se encontraron diferencias significativas entre la germinación acumulada de la semilla de Carpinus y Liquidambar (χ =11.9; p=.1). La germinación fue más rápida para el mismo lote de semillas guardadas durante 1 meses que para aquéllas guardadas durante dos meses (Cuadro 1). Las semillas de ambas especies con el período de almacenamiento más largo empezaron a germinar en el día dos, mientras que las semillas con el período de almacenamiento más corto empezaron la germinación después (Cuadro 1). La germinación total de la semilla de Carpinus fue 35% y de Liquidambar alrededor de 9%. El porcentaje de germinación de Carpinus y Liquidambar en el laboratorio fue relativamente alto en relación con otros estudios. Rudolph y Phipps (1974) reportaron que semillas de Carpinus de los EE.UU. exhibieron latencia y que incluso las semillas estratificadas sólo alcanzaron 1 a 5% de germinación. Cuatro especies japonesas de Carpinus mostraron 5.5 a 11.% de emergencia (Shibata y Nakashizuka, 1995). Liquidambar, a lo largo de un gradiente latitudinal de México a Illinois, alcanzó picos de germinación en diferentes tiempos (Winstead, 1971). Las semillas mexicanas de Liquidambar germinaron más pronto y completamente que las semillas de EE.UU. en el intervalo de las temperaturas experimentales, que las semillas de EE.UU. La semilla del sur de EE.UU. (Florida) requirió menos estratificación que la semilla de origen más septentrional (New Jersey e Illinois) (Winstead, 1971). Estas diferencias poblacionales se han explicado por los inviernos menos severos en los hábitats mexicanos las semillas no tienen restricción proteccionista en la germinación debido a los períodos con temperaturas más altas. Dado que la germinación fue más rápida para las semillas de Carpinus y Liquidambar guardadas durante 1 meses (Cuadro 1), es posible que ambas especies exhiban algún tipo de latencia. Las semillas de Carpinus de EE.UU. tienen una latencia fisiológica en el embrión y PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA 461

6 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 5 less stratification than more northerly seed sources (New Jersey and Illinois) (Winstead, 1971). These population differences have been explained by the less severe winters in the México habitats whose seeds have no protective restricting germination due to periods of higher temperatures. Because germination was faster for Carpinus and Liquidambar seeds stored during 1 months (Table 1), it is possible that both species exhibit some sort of dormancy. Carpinus seeds from the United States have a physiological dormancy in embryo and endosperm that may be overcome by stratification treatments (Rudolf and Phipps, 1974). Liquidambar seeds from USA (temperate deciduous forest) exhibit only a slight dormancy related to water availability and temperature; however, germination rate increases considerably by stratification (Bonner, 1974). In contrast, it has been reported that Mexican Liquidambar seeds do not require stratification or light to germinate (Winstead, 1971). Bonner (1974) recommends soaking the Liquidambar seeds in water to enhance germination. Seeds from Chiapas, México, were maintained in water for to 3 d before sowing (Camacho-Cruz et al., ) and reached similar germination percentage than seeds in the field from our study in Veracruz that did not undergo any pregermination treatment. If a slight dormancy trait was exhibited by Mexican Carpinus and Liquidambar growing at mid-altitudes, it would be helpful if seeds persisted after their dispersal during the relatively dry season, when low temperatures are prevalent (Williams- Linera, 1997). Seed germination in the field depends on other factors besides the time of storage of the seeds. Although time of storage and season are confounded factors in our study, apparently, water was a limiting factor, since seeds sowed in the rainy season germinated in fewer days and reached a higher germination percentage (χ =.76; p.1) than seeds sowed during the dry season. Carpinus and Liquidambar had similar germination percentage and started around day 5 in dry season (Table 1). Similarly, germination in Liquidambar was higher and earlier in the wet spring of 194 than in the extreme drought conditions in the spring of 195 in a deciduous forest, North Carolina (De Steven, 1991a). In the dry season, germination in the exclusion treatment was significantly higher (χ =.1; p=.4; Figure 1a, 1b). Also, germination percent was higher and similar in the forest interior and edge than in the clearing (χ =1.53; p.1; Figure 1a, b). During the rainy season, seed germination of Carpinus and Liquidambar started around d 1 (Table 1). Germination percentage was similar among the three microhabitats, but it was significantly higher for the seeds under herbivores exclusion (χ =31.67; p<.1; Figure endospermo que pueden superarse por los tratamientos de estratificación (Rudolf y Phipps, 1974). Las semillas de Liquidambar de EE.UU. (bosque templado caducifolio) exhibieron sólo una ligera latencia relacionada con la humedad disponible y la temperatura; sin embargo, la tasa de germinación aumenta considerablemente con la estratificación (Bonner, 1974). En contraste, se ha reportado que las semillas mexicanas de Liquidambar no requieren estratificación o luz para germinar (Winstead, 1971). Bonner (1974) recomienda empapar las semillas de Liquidambar en agua para mejorar la germinación. Las semillas de Chiapas se mantuvieron en el agua durante a 3 d antes de sembrarlas (Camacho-Cruz et al., ) y alcanzaron un porcentaje de germinación similar a las semillas en campo en nuestro estudio en Veracruz que no experimentó ningún tratamiento de pregerminación. El ligero rasgo de latencia que mostraron las procedencias mexicanas de Carpinus y Liquidambar que crecen a altitudes medias, sería útil si las semillas persisten después de su dispersión durante la estación relativamente seca, cuando prevalecen temperaturas bajas (Williams-Linera, 1997). La germinación de semillas en el campo depende de otros factores además del tiempo de almacenamiento de las semillas. Aunque el tiempo de almacenamiento y la estación son factores confundidos en nuestro estudio, al parecer, el agua fue un factor limitante, dado que las semillas sembradas en la estación de lluvias germinaron en menos días y alcanzaron un porcentaje de germinación más alto (χ =.76; p.1) que las semillas sembradas durante la estación seca. Carpinus y Liquidambar tuvieron un porcentaje de germinación similar y empezaron a germinar alrededor del día 5 en la estación seca (Cuadro 1). De manera similar, la germinación de Liquidambar fue más alta y temprana en la primavera húmeda de 194 que en las condiciones de extrema sequedad en la primavera de 195 en un bosque caducifolio de Carolina del Norte (De Steven, 1991a). En la estación seca, la germinación en el tratamiento de exclusión fue significativamente más alta (χ =.1; p=.4; Figura 1a, 1b). También, el porcentaje de la germinación fue más alto y similar en el interior y borde del bosque que en el claro (χ =1.53; p.1; Figura 1a, b). Durante la estación de lluvias, la germinación de las semillas de Carpinus y Liquidambar empezó alrededor del d 1 (Cuadro 1). El porcentaje de la germinación fue similar entre los tres microhábitats, pero fue significativamente mayor para las semillas bajo exclusión de herbívoros (χ =31.67; p<.1; Figura 1c, 1d). El microhabitat fue un factor importante durante la estación seca, dado que las semillas mostraron un mayor porcentaje de germinación en el interior y borde del bosque, que en el claro. A diferencia de los árboles pioneros o de 46 VOLUMEN 39, NÚMERO 4

7 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST 1 a 3 b Edge Clearing Edge Clearing c 3 d Edge Clearing Edge Clearing Figure 1. Germination percent for seeds of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the forest interior, edge and adjacent clearing of a cloud forest in central Veracruz, México. Lots of seeds were two months old when the experiment was carried out in the dry season (a and b) and 1 months old in the wet season (c and d). Error bars are one SE of the mean. Figura 1. Porcentaje de germinación para las semillas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua en el interior del bosque, borde y claro adyacente de un bosque de niebla en el centro de Veracruz, México. Los lotes de semillas tuvieron dos meses de edad cuando el experimento se llevó a cabo en la estación seca (a y b) y 1 meses en la estación húmeda (c y d). Las barras del error son un ES de la media. 1c, 1d). Microhabitat was an important factor during the dry season, since seeds showed a higher germination percentage in the forest interior and edge, than in the clearing. Unlike pioneer or early successional trees, both species germinate in a wide range of soil temperatures, canopy openness or litter cover (Winstead, 1971; De Steven, 1991a; Camacho-Cruz et al., ). There was no significant effect (p>.5) on seed germination from weeded treatment in either dry or rainy season. But in an eastern deciduous forest (USA), Liquidambar s germination was enhanced in the weeded plots during a dry spring, but not during a wet one (De Steven, 1991a). During the dry season, the lower germination in the clearing may be related to higher soil temperatures and low humidity, and higher germination in forest interior and edge may be related to higher soil humidity (Alvarez and Williams-Linera, unpublished data). sucesión temprana, ambas especies germinan en una gama amplia de temperaturas del suelo, apertura del dosel o cubierta de hojarasca (Winstead, 1971; De Steven, 1991a; Camacho-Cruz et al., ). No hubo efecto significativo (p>.5) del tratamiento de desyerbado sobre la germinación de la semilla en la estación seca y en la de lluvias. Pero en un bosque caducifolio del sureste de EE.UU., la germinación de Liquidambar mejoró en las parcelas desyerbadas durante una primavera seca, pero no en una primavera húmeda (De Steven, 1991a). Durante la estación seca, la menor germinación en el claro puede relacionarse con las más altas temperaturas del suelo y la baja humedad, y la mayor germinación en el interior del bosque y borde puede relacionarse con la mayor humedad del suelo (Álvarez-Aquino y Williams-Linera, datos inéditos). PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA 463

8 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 5 Seedling survivorship curves of Carpinus and Liquidambar were not significantly different (p>.5) (Figure ); however there were significant differences among all treatments. Seedling survival was lower in the forest interior when compared to the edge and clearing (χ =4., p.1; Figure a, b). Survival was higher for watered seedlings (χ = 49.; p.1; Figure c, d). De Steven (1991b) found that Liquidambar survival was largely reduced during an early spring drought in North Carolina. In Chiapas, drought mortality of Liquidambar seedlings was very high (91%) (Ramírez-Marcial, 3). However, in a floodplain forest in Texas, Liquidambar seedling height and survival was significantly greater on mounds (less water) than in pits (water excess) (Battaglia et al., ). In our study, the exclosure of seed and seedlings from vertebrates and insects was a very important factor for seed germination and seedling survival of both species (χ =44.77; p.1; Figure e, f). In central Amazonia, Camargo et al. () found that the success of direct sowing depends on the level of seed predation. The presence of seed and seedling predators affected seed loss and seedling performance of several tree species of eastern deciduous forest (De Steven 1991a; Gill and Marks 1991; Myster and Pickett, 1993). Herbivory was estimated as the third cause of mortality in four Carpinus species in Japan (Shibata and Nakashizuka, 1995). In a floodplain forest in east Texas, flooding, drought, damping-off, proximity to a conspecific adult and herbivory were important causes of the first year seedling mortality for Carpinus and Liquidambar (Streng et al., 199). Mortality by herbivores of Liquidambar was less important in North Carolina (De Steven, 1991b), and in Chiapas (Ramirez-Marcial, 3). Additionally, lower mortality in Liquidambar was related to NE facing slopes (Ramírez-Marcial, 3), as the location of the edge in our study. But in that case the author explains the differences in terms of heterogeneity of substrate and steeper slope at SW facing. Overall, RGR in height was similar between species, but RGR of seedlings was higher in the clearing and similar in the forest interior and edge (F=.5; p.1; Figure 3). Watering or herbivores exclusion did not affect RGR. Higher seedling survival and growth at forest edge and clearing than in the forest interior suggests that Carpinus and Liquidambar seedlings are light demanding. Similarly, in Japan, seedling survival of four co-occurring Carpinus species was lower under a closed canopy (<1%), and higher in canopy gaps (~4%), indicating that light is an important factor for maintaining the first year seedling population of these trees (Shibata and Nakashizuka, 1995). In TMCF fragments in central Veracruz, México, Carpinus seedlings transplanted to a forest interior had a higher survival (5-93%) than in the Las curvas de supervivencia de las plántulas de Carpinus y Liquidambar no fueron significativamente diferentes (p>.5) (Figura ); sin embargo hubo diferencias significativas (p.5) entre todos los tratamientos. La supervivencia de plántulas fue menor en el interior del bosque comparada con la del borde y claro (χ =4.; p.1; Figura a, b). La supervivencia fue más alta para las plántulas regadas (χ = 49.; p.1; Figura c, d). De Steven (1991b) encontró que la supervivencia de Liquidambar fue ampliamente reducida durante una sequía temprana de primavera en Carolina del Norte. En Chiapas, la mortalidad de plántulas de Liquidambar por sequía fue muy alta (91%) (Ramírez- Marcial, 3). Sin embargo, en un bosque inundable en Texas, la altura y supervivencia de las plántulas de Liquidambar fue significativamente mayor en los montículos (menos húmedos) que en las depresiones (exceso de humedad) (Battaglia et al., ). En nuestro estudio, la exclusión de semillas y plántulas de los vertebrados e insectos fue un factor muy importante para la germinación de la semilla y la supervivencia de plántulas de ambas especies (χ =44.77; p.1; Figura e, f). En el centro de la Amazonia, Camargo et al. () encontraron que el éxito de sembrar directamente depende del nivel de depredación de la semilla. La presencia de depredadores de semillas y de plántulas afectó la pérdida de semilla y la respuesta de las plántulas de varias especies de árboles del bosque caducifolio del este de EE.UU. (De Steven 1991a; Gill y MarK 1991; Myster y Pickett, 1993). La herbivoría se calculó como la tercera causa de mortalidad en cuatro especies de Carpinus en Japón (Shibata y Nakashizuka, 1995). En un bosque inundable al este de Texas, la inundación, sequía, pudrición, proximidad a un adulto conespecífico y los herbívoros fueron causas importantes de la mortalidad durante el primer año de las plántulas de Carpinus y Liquidambar (Streng et al., 199). La mortalidad por herbívoros en Liquidambar fue menos importante en Carolina del Norte (De Steven, 1991b), y en Chiapas (Ramírez-Marcial, 3). Adicionalmente, la menor mortalidad en Liquidambar se relacionó con las pendientes con orientación NE (Ramírez-Marcial, 3), como la situación del borde en nuestro estudio. Pero en aquel caso el autor explica las diferencias en términos de la heterogeneidad del substrato y una mayor pendiente en la orientación SO. En conjunto, la TCR en altura fue similar entre las especies, pero la TCR de plántulas fue más alta en el claro y similar en el interior y borde del bosque (F=.5; p.1; Figure 3). El riego o la exclusión de los herbívoros no afectaron la TCR. La mayor supervivencia y crecimiento de las plántulas en el borde del bosque y claro que en el interior del bosque sugiere que las plántulas de Carpinus y Liquidambar son demandantes 464 VOLUMEN 39, NÚMERO 4

9 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST 1 Carpinus a 1 Liquidambar b edge clearing c 1 d water no-water e 1 f exclusion no-exlusion Figure. Survival percent for seedling of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the forest interior, edge and clearing (a and b), under watered and non-watered plots (c and d), and in the excluded, and non excluded plots (e and f). February is month and October is month 1. Error bars are one SE of the mean. Figura. Porcentaje de supervivencia para las plántulas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua en el interior del bosque, borde y claro (a y b), bajo lotes de riego y no riego (c y d), y en los lotes excluidos y no excluidos (e y f). Febrero es mes y octubre es mes 1. Las barras de error son un ES de la media. open (3-43%), althoug RGR was lower in the interior (Alvarez-Aquino, ). de luz. Similarmente, en Japón, la supervivencia de plántulas de cuatro especies concurrentes de Carpinus PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA 465

10 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO RGP (c cm yr Carpinus Liquidambar Edge Figure 3. Relative growth rate (c cm 1 mo 1 ) for seedling of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the forest interior, edge and clearing in a tropical montane cloud forest of central Veracruz, México. Error bars are one SE of the mean. Figura 3. La tasa de crecimiento relativo (c cm 1 mo 1 ) para las plántulas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua en el interior del bosque, borde y claro en un bosque mesófilo de montaña en el centro de Veracruz, México. Las barras del error son un ES de la media. Liquidambar grows taller in the forest interior and edge than Carpinus, but Carpinus grew higher in the clearing in our study. The implication is that Liquidambar is less shade intolerant than Carpinus. Álvarez-Aquino () suggested that less shade-tolerant species (such as Carpinus and Liquidambar) were more tolerant of the environmental conditions in the open area, which makes them more suitable to be used in a forest rehabilitation program. The protection against herbivores is expensive, but when location is remote or transportation very difficult, the seeding method could be applied whenever a cheap herbivore exclosure is available. CONCLUSION Clearing The two tree species are able to germinate and establish in different microhabitats. The seeding method is useful when water is available, and vertebrate and invertebrate herbivores are excluded, since early survival and growth of Carpinus and Liquidambar are higher. In cases where there is high seed predation, it is more practical to raise seedlings in a nursery until they reach a more competitive stage to be planted in the field. A combination of planting both seedlings and seeds may provide advantages and greater overall establishment. Thus, we emphasize that both species are useful in rehabilitation of TMCF degraded areas, and their characteristics suggest that the seeding method may be appropriate when sowing in the rainy season (or watering) and protecting small seedlings from herbivores. fue menor bajo un dosel cerrado (<1%), y mayor en los claros del dosel (~4%), indicando que la luz es un factor importante para mantener la población de plántulas de un año de estos árboles (Shibata y Nakashizuka, 1995). En los fragmentos del BMM en el centro de Veracruz, las plántulas de Carpinus trasplantadas al interior del bosque tuvieron una supervivencia mayor (5-93%) que fuera del bosque (3-43%), aunque la TCR fue menor en el interior (Alvarez-Aquino, ). Liquidambar creció más alto en el interior del bosque y borde que Carpinus, pero Carpinus creció más alto en el claro en nuestro estudio. La implicación es que Liquidambar es menos intolerante a la sombra que Carpinus. Álvarez-Aquino () sugirió que las especies menos tolerantes a la sombra (como Carpinus y Liquidambar) fueron más tolerantes a las condiciones ambientales en áreas abiertas, lo que las hace más convenientes para ser usadas en un programa de rehabilitación forestal. La protección contra herbívoros es cara, pero cuando la localidad es remota o el transporte muy difícil, el método de siembra podría aplicarse si se encuentra un método mas barato de exclusión de herbívoros. CONCLUSIONES Las dos especies de árboles pueden germinar y establecerse en diferentes microhábitats. El método de siembra es útil cuando el agua está disponible, y los herbívoros vertebrados e invertebrados son tempranamente excluidos, entonces la supervivencia y crecimiento de Carpinus y Liquidambar son más altos. En casos dónde hay una alta depredación de semillas, es más práctico cultivar plántulas en vivero hasta que alcancen una fase más competitiva para ser plantados en el campo. Una combinación de trasplantar plántulas y sembrar semillas puede proporcionar ventajas y acrecentar el establecimiento global. Así, enfatizamos que ambas especies son útiles en la rehabilitación del BMM en áreas degradadas, y sus características sugieren que el método de siembra puede ser apropiado cuando se siembre en la estación de lluvias (o regar) y las pequeñas plántulas se protejan de los herbívoros. ACKNOWLEDGMENTS Fin de la versión en Español We are grateful to Marychu Peralta for her assistance during the fieldwork. We thank Jorge López-Portillo and María de Jesús Ordóñez for helpful comments. This work forms part of the BIOCORES project funded by the EC under the INCO IV program, contract no. ICA4-466 VOLUMEN 39, NÚMERO 4

11 MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST CT RAP was under a CONACYT scholarship (grant 11934) when conducting the field work of this study. LITERATURE CITED Álvarez-Aquino, C.. Regeneration of tree species in Mexican cloud forest. Ph. D. Thesis. Institute of Ecology. University of Edinburgh. Edinburgh, UK. 193 p. Battaglia, L. L., S. A. Foré, and R. R. Sharitz.. Seedling emergence, survival and size in relation to light and water availability in two bottomland hardwood species. J. Ecol. : Bonner, F. T Liquidambar styraciflua L. Sweetgum (Hamamelidaceae). In: Seeds of Woody Plants in the United States. Handbook no. 45. Schopmeyer, C. S. (ed.). Forest Service. US. Dept. Agriculture. Washington, DC. USA. pp: Camacho-Cruz, A., M. González-Espinosa, J. H. D. Wolf, and B. H. J. De Jong.. Germination and survival of tree species in disturbed forests of the highlands of Chiapas, México. Can. J. Bot. 7: Camargo, J. L. C., I. D. K. Feraz, and A. M. Imakawa.. Rehabilitation of degraded areas of central Amazonia using direct sowing of forest tree seeds. Rest. Ecol. 1: De Steven, D a. Experiments on mechanism of tree establishment in old-field succession: seedling emergence. Ecology 7: De Steven, D b. Experiments on mechanism of tree establishment in old-field succession: seedling survival and growth. Ecology 7: Gill, D. S., and P. L. Marks Tree and shrub seedling colonization of old fields in central New York. Ecol. Monogr. 61: Guariguata, M. R.. Seed and seedling ecology of tree species in neotropical secondary forests: management implications. Ecol. Appl. 1: Hooper, E., R. Condit, and P. Legendre.. Responses of native tree species to reforestation strategies for abandoned farmland in Panama. Ecol. Appl. 1: Hunt, R Plant Growth Analysis. Studies in Biology No. 96. Edward Arnold (publishers) Ltd. London. UK. 67 p. Miranda, F., and A. J. Sharp Characteristics of the vegetation of certain temperate regions of eastern México. Ecology 31: Myster, R. W., and S. T. A. Pickett Effects of litter, distance, density and vegetation patch type on postdispersal tree seed predation in old fields. Oikos 66: Pedraza, R. A., and G. Williams-Linera. 3. Evaluation of four native tree species for the rehabilitation of deforested areas in Mexican cloud forest. New Forests 6: Ramírez-Marcial, N. 3. Survival and growth of tree seedlings in anthropogenically disturbed Mexican montane rain forests. J. Veg. Sci. 14: 1-9. Rudolf, P. O., and H. Phipps Carpinus L. Hornbeam (Betulaceae). In: Seeds of Woody Plants in the United States. Handbook no. 45. Schopmeyer, C. S. (ed.). Forest Service. US. Dept. of Agriculture. Washington, DC. USA. pp: Rzedowski, J Vegetación de México. Ed. Limusa. México, D. F. 431 p. SAS JMP User s Guide. SAS Institute, Cary, NC. 39 p. Shibata, M., and T. Nakashizuka Seed and seedling demography of four co-occurring Carpinus species in a temperate deciduous forest. Ecol. 76: Streng, D. R., J. S. Glitzenstein, and P. A. Harcombe Woody seedling dynamics in an east Texas floodplain forest. Ecol. Monogr. 59: Williams-Linera, G Phenology of deciduous and broadleavedevergreen tree species in a Mexican tropical lower montane forest. Global Ecol. Biog. Lett. 6: Williams-Linera, G.. Tree species richness complementarity, disturbance and fragmentation in a Mexican tropical montane cloud forest. Biod. & Cons. 11: Williams-Linera, G. 3. Temporal and spatial phonological variation of understory shrubs in a Tropical Montane Cloud Forest. Biotropica 35: -36. Winstead, J. E Populational differences in seed germination and stratification requirements of sweetgum. For. Sci. 17: PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA 467