COMPOSICION Y ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE AVES PRESENTE EN TRES CAMPOS DE GOLF EN LA CIUDAD DE BOGOTÁ, D.C. ADRIANA MABEL RINCÓN BARRAGÁN

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1 COMPOSICION Y ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE AVES PRESENTE EN TRES CAMPOS DE GOLF EN LA CIUDAD DE BOGOTÁ, D.C. ADRIANA MABEL RINCÓN BARRAGÁN TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial Para optar al título de BIOLOGA PONTIFICIA UNIVERSIDA JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGIA Bogotá, D. C. 2009

2 NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución N 13 de Julio de 1946 La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por qué no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia.

3 COMPOSICION Y ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE AVES PRESENTE EN TRES CAMPOS DE GOLF EN LA CIUDAD DE BOGOTÁ, D.C. ADRIANA MABEL RINCON BARRAGAN APROBADO Camilo A. Peraza, Biólogo, Esp. Director Juan David Amaya, MSc Jurado José Ignacio Barrera, PhD. Jurado

4 COMPOSICION Y ESTRUCTURA DEL ENSAMBLAJE DE AVES PRESENTE EN TRES CAMPOS DE GOLF EN LA CIUDAD DE BOGOTÁ, D.C. ADRIANA MABEL RINCON BARRAGAN APROBADO Ingrid Shuller, PhD. Decana Académica Andrea Forero Ruiz, Bióloga Directora de Carrera

5 A Dios por ser la luz en mi camino, A mi Madre por su gran esfuerzo y ayudarme a ser una gran profesional A mi hermano por ser mi gemelo y apoyo Y a aquellos que siempre quisieron verme feliz

6 AGRADECIMIENTOS A Camilo Peraza director de este proyecto, por brindarme su asesoría en la realización de este trabajo de grado y su orientación; por haber creído en mí y ser un apoyo constante en esta etapa del camino; por su apoyo y el del Museo Javeriano de Historia Natural (MPUJ) en el préstamo de materiales y equipos. A las Juntas Directivas del Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre por brindarme la oportunidad de ingresar a sus instalaciones y poder llevar a cabo este estudio y conocer las especies de aves que se encuentran en sus respectivos predios. Al Ingeniero Javier Murillo del Club los Lagartos por su amabilidad y colaboración. A Don Misael y Don Luis, capataces, de los campos de golf Corea y David Gutiérrez, respectivamente, por su compañía y atención dentro de los campos de golf. A Clarita, Diego, Don Pablito y Sandra por su amabilidad en la portería, y a Carlos, Rolando, Mery y Yolanda por su cuidado y compañía en algunos de los trayectos dentro del club. Al Ingeniero Javier Gutiérrez y a Don Víctor Benítez El Mono por su colaboración y atención dentro de los campos de golf del Country Club de Bogotá y por toda la información acerca del club. También, a todo el personal de Portería: Sandra, Arturo, Claudia, Ana María y Jairo, por su amabilidad y ayuda. A la Gerente Administrativa del Carmel Club Campestre, Isabel de Buitrago, por su amabilidad y conocimiento acerca del club. A Don Samuli, capataz del club, por su colaboración y atención dentro del campo de golf. A todas las personas de la portería: VI

7 Jose Pajarito, Alejandro La sufrida, Luis Barato, Arnulfo Parrita, Miguel Buñuelito y Eduard por su amabilidad en el ingreso al club y los tinticos de las mañanas. Finalmente, a los integrantes del Grupo Javeriano de Ornitología (GJO) por su interés, compañía y sugerencias durante todo el proceso de desarrollo de este trabajo. VII

8 TABLA DE CONTENIDO 1. INTRODUCCION MARCO TEÓRICO Y REVISIÓN DE LITERATURA Proceso de urbanización Campos de golf Avifauna de Bogotá, D. C Diversidad alfa y beta Ensamblaje de aves FORMULACION DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACION Problema de investigación Pregunta de Investigación Justificación OBJETIVOS Objetivos General Objetivos Específicos MATERIALES Y METODOS Diseño de la investigación Población de estudio y muestra Variables de estudio Métodos Recolección de la información Análisis de información Composición y diversidad de aves Curvas de acumulación de especies Diversidad alfa Diversidad Beta RESULTADOS Curvas de acumulación de especies Estructura y composición del ensamblaje VIII

9 6.2.1 Diversidad alfa Diversidad beta Coeficiente de similitud de Sørensen cuantitativos (Bray-Curtis) DISCUSION Representatividad del muestreo Estructura y composición del ensamblaje CONCLUSIONES RECOMENDACIONES REFERENCIAS IX

10 Índice de Tablas Tabla 1. Lista de las especies de aves para cada uno de los campos de golf con su clasificación taxonómica (Familia y especie)..25 Tabla 2. Valores del índice de similitud de Jaccard, comparando el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre Tabla 3. Valores del Coeficiente de Bray-Curits, comparando el Club os Lagartos, Country club de Bogotá y el Carmel Club Campestre 31 X

11 Índice de Figuras Figura 1. Club los Lagartos: Transectos del 1 al Figura 2. Country Club de Bogotá: Transectos del 9 al Figura 3. Carmel Club Campestre: Transectos 7 y Figura 4. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Club los Lagartos...23 Figura 5. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Country Club de Bogotá...23 Figura 6. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Carmel Club Campestre...24 Figura 7. Curva de rarefacción para la comparación des especies esperadas, respecto al número de muestras en cada uno de los clubes...27 Figura 8. Intervalos de confianza del 95% para comparar la diversidad de Shannon (H ) en el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre 28 Figura 9. Intervalos de confianza del 95% para comparar la dominancia de Simpson (D) en el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre 29 Figura 10. Índice de similitud de Jaccard (ligamiento simple) para comparar la composición de especies en términos de presencia/ausencia entre el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre, según la información obtenida con los registros visuales en cada uno de los clubes...30 Figura 11. Coeficiente Bray-Curtis (ligamiento simple) para comparar la composición de especies en términos de abundancias entre el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre, según la información obtenida con los registros visuales en cada uno de los clubes...31 XI

12 Resumen Los campos de golf están aumentando alrededor de las áreas urbanas y periurbanas en todo el mundo, por lo que podrían contribuir a conservar especies de aves, debido a que muchos de ellos están siendo vistos como pequeñas islas verdes inmersas en un contexto que es considerado adverso (urbano) para el mantenimiento y conservación de la diversidad. Por lo tanto, se plantea la necesidad de empezar a recopilar datos de la fauna que en ellos se presenta, con el fin de evaluar si realmente podrían estar ayudando al mantenimiento de la diversidad de aves que se pueden encontrar en áreas urbanas, como lo es la ciudad de Bogotá. Teniendo en cuenta lo anterior, este estudio tiene como objetivo caracterizar la avifauna presente en campos de golf inmersos dentro del área urbana de la ciudad de Bogotá. Para cumplir con el objetivo se llevaron a cabo registros visuales en transectos de 2 km, trazados en cada uno de los campos de golf. Los censos fueron realizados entre las 6:00 a 10:00 y las 14:00 a 16:00, tiempos que son considerados como los de mayor actividad de la mayoría de especies de aves. La diversidad encontrada en los clubes, permitió hacer una aproximación sobre objetivo que representan los campos de golf sobre las áreas urbanas, brindado a ciertas especies lugares de descanso, alimento y de reproducción. Palabras claves: Áreas verdes urbanas, avifauna, campos de golf, composición, diversidad, estructura.

13 Abstract The golf courses are increasing in or around urban areas and periurbanas in the entire world, for what is believed that they could help to conserve species of birds, because many of them are being seen as small islands in a context that is considered adverse (urban) for the maintenance and conservation of the diversity. Of this, thinks about the necessity to begin to gather data of the fauna that is presented in them, with the purpose of evaluating if they could really be helping to the maintenance of the diversity of birds that they can be in urban areas. Keeping in mind the abovementioned, this study has as objective to characterize the present avifauna in golf courses inside the urban area of the city of Bogotá. To fulfill the objective they were carried out visual registrations in transects of 2 km, layouts in each one of the golf courses. The censuses were carried out among 6:00 o'clock at 10:00 and the 14:00 at 16:00, times that are considered as those of more activity of most of species of birds. The diversity found in the clubs, allowed to making an approach on the paper that represents the golf courses on the urban areas, toasted to certain species places of rest, food and of reproduction. Key Words: Urban areas, avifauna, golf courses, composition, diversity, structure.

14 1. INTRODUCCION Las áreas urbanas han sido creadas por la acción del hombre y dan como resultado fuertes impactos sobre la biodiversidad ya que se caracterizan por presentar hábitats naturales parcial o totalmente alterados (Stiles 1990). Muchas especies de animales, especialmente aves, han encontrado lugares de refugio para su sobrevivencia en las áreas verdes urbanas tales como: parques, jardines y cementerios, entre otros; por el contrario algunas más han perdido la capacidad de sobrevivir al ser eliminadas algunas características de su hábitat (Stiles 1990, Mendoça-Lima y Suertegaray 2000); debido no solo a cambios en el paisaje original, sino al mosaico de islas verdes de diferentes tamaños, formas y grados de aislamiento presentes en ellos (Cristol y Rodewald 2005). Lo que a su vez permite que el ecosistema urbano ofrezca oportunidades a los ornitólogos para estudiar el ensamblaje de aves presente, y su respuesta ante las modificaciones del ambiente (Mendoça-Lima y Suertegaray 2000, Cristos y Rodewald 2005). Como resultado de la urbanización, se pueden encontrar zonas verdes urbanas, cuyas áreas proporcionan beneficio a cierto tipo de especies. Un ejemplo de estos lugares, son los campos de golf, los cuales, en muchos estudios, son considerados como espacios verdes que proporcionan un hábitat importante para la flora y fauna local, en donde la diversidad de aves puede ser mayor que en paisajes naturales (Terman 1997, LeClerc y Cristol 2005, Cristol y Rodewald 2005, Tanner y Gange 2005). Sin embargo, estos resultados pueden variar si se tiene en cuenta el contexto en donde los campos están inmersos (Ohmart 1994, Savard et al. 2000, Cristol y Rodewald 2005) En la ciudad de Bogotá, se identifican tan solo tres campos de golf dentro de la zona urbana, por lo que sería importante adquirir conocimientos sobre la estructura de la comunidad de aves de los campos de golf de Bogotá, e identificar la riqueza y la diversidad de la avifauna en estas áreas verdes urbanas (Rivera-Gutiérrez, 2006). Y así finalmente, reconocer si los campos de golf como áreas verdes urbanas, pueden 1

15 ser lugares potenciales para el mantenimiento de avifauna de la ciudad de Bogotá, D.C.

16 2. MARCO TEÓRICO Y REVISIÓN DE LITERATURA 2.1 Proceso de urbanización La urbanización es definida como: el asentamiento de la población humana que gradualmente transforma los hábitats naturales en tierras (Marzluff 1997, Marzluff et al. 2001), que incluyen algún grado de presencia humana. Este asentamiento se incrementa cada día más, debido a los procesos de construcción que se llevan a cabo por la actividad del hombre (Hilty et al 2006). Además, la deforestación, la expansión de la frontera agrícola, la actividad ganadera y la urbanización son consideradas como las cuatro principales causas de amenaza para la avifauna colombiana, afectando alrededor de 110 especies (Renjifo et al. 2002). Sin embargo, son pocos los estudios que se han realizado acerca de la avifauna en hábitats urbanos en Colombia (Botero et al. 2005, Morales-Rozo 2005, Marín 2005, Becerra et al. 2005, Delgado et al. 2005, Rivera-Gutiérrez 2006, Muñoz et al. 2007, Delgado 2007, Lara-Vásquez et al. 2007, Delgado y Calderón 2007), de los cuales encontramos el estudio de Rivera-Gutiérrez (2006), el cual estudió la composición y estructura de la avifauna presente en un área suburbana cerca de la ciudad de Cali, registrando 114 especies, obteniendo un acercamiento para reconocer que las áreas suburbanas contribuyen significativamente a las conservación de la biodiversidad. Por otro lado, el número de habitantes en las zonas urbanas de los países en vías de desarrollo podría llegar a ser cerca de cuatro billones para el 2025, lo cual dará como resultado un fuerte impacto sobre los ecosistemas naturales, causando un efecto de homogenización biótica y una perdida de hábitat causada por la deforestación y crecimiento urbano (Marzluff y Swing 2001, Marzluff et al. 2001, Mckinney 2002, Leveau y Leveau 2004, Clergeau et al. 2006, Faggi y Perepelizin 2006, Hilty et al 2006). Para el caso de Colombia, el 64.7% de las concentraciones urbanas se encuentran en la Cordillera de los Andes (Etter y Wyngaarden 2000), lo cual causa un mayor efecto como consecuencia de la adquisición de bienes y servicios ambientales

17 para la población residente (Vitousek et al. 1997), si se tiene en cuenta que solo queda el 31% de los bosques originales de la región (Mendoza y Etter 2002). 2.2 Campos de golf Los ecosistemas urbanos pueden ser entendidos como un paisaje altamente fragmentado y heterogéneo, dominado por construcciones (residenciales e industriales), vías de interconexión (andenes, calles, ferrocarriles, puentes), áreas abiertas (parqueaderos), áreas de espacios verdes (bosques, jardines, parques, campos de golf, cementerios y pastizales) y humedales (Jokimaki 1999, Wheater 1999, McKinney 2002), cuyas zonas se encuentran generalmente organizadas de tal forma que puedan extenderse desde las áreas naturales hacia el interior (McDonell y Pickett 1990, Jokimaki 1999, Leveau y Leveau 2004, Faggi y Perepelizin 2006). Los campos de golf son catalogados como grandes áreas verdes, comparables en algunos momentos con los bosques, jardines y cementerios (Terman 1997, Wheater 1999). Estos, en ocasiones y como consecuencia del crecimiento urbano quedan inmersos dentro de la matriz urbana, comportándose como islas verdes con una alta diversidad de flora y fauna, que pueden servir como refugio para diferentes especies (Terman 1997, Asociación Bogotana de Ornitología 2000, Hodgkinson et al 2007), por estas razones, se ve la necesidad de estudiar desde una perspectiva muy general cada uno de estos factores (Nilon et al. 1999), para llevar a cabo un mejor manejo y planeación de las áreas verdes urbanas (Savard et al. 2000). Por otro lado, el número de campos de golf está creciendo a nivel mundial (Terman 1997, Sorace y Visentin 2007), aumento que implica que si estas áreas se comportan como refugios (Terman 1997, Hodgkinson et al 2007), y son adecuadamente manejados, podrían estar contrarrestando, al menos parcialmente, los efectos de la urbanización y actuar como áreas de mantenimiento para las especies (Mendoça- Lima y Suertegaray 2000, Hodgkinson et al 2007).

18 2.3 Avifauna de Bogotá, D. C. La Sabana de Bogotá cuenta con cerca de 223 especies registradas (Roselli et al. 2007), de las cuales, alrededor de 153 han sido observadas en hábitats netamente urbanos (Juan David Amaya, datos sin publicar). Sin embargo, el conocimiento acerca de las abundancias y dinámicas poblacionales es todavía incipiente, ya que del total de especies registradas, solo se han podido analizar datos para unas 100 especies (44.8%, Roselli et al. 2007). Por otra parte, los estudios ornitológicos que incluyen aves de Bogotá se remontan hasta 1917, pero llegan a ser tan solo cerca de 28 estudios; (Asociación Bogotana de Ornitología 2000) en los cuales la mayoría tratan sobre registros ocasionales de algunas especies y muy pocos se enfocan en estudios a mediano plazo, los cuales siempre son, sobre una sola especie. El estudio más grande que se ha realizado en la Sabana de Bogotá, ha sido un esfuerzo de muchos observadores agrupados alrededor del censo navideño organizado anualmente desde hace 20 años por la Asociación Bogotana de Ornitología (Roselli et al. 2007). Sin embargo, estos datos provienen de conteos de un solo día durante la época de diciembre, que si bien dejan entre ver algunas tendencias, no aclaran mucho acerca de las dinámicas poblacionales a lo largo del año. Además, Bogotá es considerada como un desierto en términos biológicos, en donde predominan tan solo 7 especies de aves (Asociación Bogotana de Ornitología 2000). Sin embargo, los reportes para las áreas verdes de la ciudad, dan cuenta de 72 especies (Cadena 2000), por lo que son reconocidas como áreas que albergan una mayor diversidad de avifauna en el contexto urbano, lo cual es válido tanto para las especies residentes, como para las migratorias (Asociación Bogotana de Ornitología 2000).

19 2.4 Diversidad alfa y beta La diversidad alfa es una función de la cantidad de especies presentes en un mismo hábitat y es el resultado del proceso evolutivo que se manifiesta en la existencia de diferentes especies que se establecen dentro de un hábitat particular (Moreno 2001), y que se caracteriza por presentar cierto valor de importancia, medido a través de atributos como la riqueza específica, la abundancia relativa, la dominancia y la equitabilidad (Magurran 1988, Moreno 2001). La abundancia relativa es el número de individuos de una especie en relación con el número total de individuos de un ensamblaje, en donde su medición permite identificar aquellas especies que por su escasa representatividad en el ensamblaje son más sensibles a las perturbaciones ambientales (Magurran 1988, Moreno 2001). Por otra parte, la riqueza específica se define como el número de especies en un ensamblaje obtenido mediante un censo del mismo, la dominancia se refiere a aquellas especies que presentan altas abundancias del ensamblaje, y finalmente la equitabilidad se define como el grado de igualdad entre las abundancias de las especies del ensamblaje (Magurran 1988, Moreno 2001) La diversidad beta es el grado de reemplazamiento de especies a través de gradientes ambientales, es una dimensión diferente porque está basada en proporciones o diferencia, en donde estas proporciones pueden evaluarse con base en índices o coeficientes de similitud, o buen con índices de diversidad beta propiamente dichos (Moreno 2001) Ensamblaje de aves El estudio de los ensamblajes compromete abordar sus principales atributos ecológicos como los son la estructura (abundancia, diversidad de especies) y composición de especies (riqueza específica), permitiendo establecer su organización dentro de un hábitat determinado (Whittaker 1972, Magurran 1988). Por lo tanto Fauth et al. (1996) define ensamblaje: como un conjunto de especies local y

20 taxonómicamente relacionadas, que usan un grupo de recursos similares, y cuyas poblaciones son coetáneas en tiempo y espacio (Fauth et al 1996). Los ensamblajes de aves terrestres en general, se caracterizan por presentar una diversidad paralela a la complejidad o grado de desarrollo de la vegetación en un hábitat dado (Whittaker 1972), siendo los ensamblajes de aves importantes para el mantenimiento del equilibrio de los ecosistemas en los que habitan, ya que sus especies desempeñan importantes papeles ecológicos como la dispersión de semillas, polinización de las plantas, entre otros (Fauth et al 1996).

21 3. FORMULACION DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACION 3.1 Problema de investigación La tasa actual de crecimiento de la población humana está modificando nuestro entorno a una velocidad más rápida de lo que avanza nuestro conocimiento, para llegar a entenderlo (Vitousek et al. 1997), por lo que la población humana al continuar creciendo y concentrándose en las grandes ciudades, expandiendo la urbanización, provocará un gran impacto sobre los ecosistemas naturales (Marzluff y Swing 2001, Marzluff et al. 2001, Faggi y Perepelizin 2006), dando como resultado un efecto denominado homogenización biótica (Mckinney 2002, Clergeau et al. 2006). Adicionalmente, se ha planteado que los ecosistemas urbanos son similares alrededor del mundo en términos de la estructura, funciones y limitaciones, pero difieren en términos de su ubicación geográfica, su tamaño y el tipo de paisaje que modifican (Savard et al. 2000). De igual forma, en ellos puede encontrarse una variedad de tipos de hábitat, entre los cuales están las construcciones, las vías de interconexión, las áreas abiertas, las áreas de espacios verdes y los humedales (Wheater 1999), haciendo necesario estudiar desde una perspectiva general cada uno de estos factores, si se quiere realizar un mejor manejo y planeación de las áreas urbanas (Savard et al. 2000). Por otro lado, de los elementos del paisaje que se pueden encontrar en un área urbana, se ha planteado que los espacios verdes, son lugares que podrían estar actuando como pequeñas islas para el mantenimiento y conservación de poblaciones de diferentes taxones (McKinney 2002). De estos espacios, los campos de golf han incrementado durante los últimos treinta años alrededor de todo el mundo, y se cree que estos pueden contribuir de forma importante como refugios de biodiversidad local

22 (Hodgkison et al. 2007, Sorace y Visentin 2007), debido a la gran proporción de área urbana que ellos abarcan en el contexto del paisaje (Hodgkison et al. 2007). 3.2 Pregunta de Investigación Cuál es la diversidad de aves asociada a los campos de golf de la ciudad de Bogotá, D. C.? 3.3 Justificación Todos los organismos modifican su entorno, y el hombre no es la excepción. La población humana está creciendo, y muchos de los ecosistemas son alterados directamente por la humanidad a través de cultivos, silvicultura y urbanización, transformando el uso que se le da a la tierra, siendo este cambio una de la primeras razones que conducen a la pérdida de la biodiversidad (Vitousek et al. 1997, Clergeau et al. 2001). Además, las actividades humanas han producido estructuras similares en áreas urbanas (Clergeau et al. 2001), causando un cambio constante de estas áreas y fuertes impactos sobre la comunidad de aves (Chace y Walsh 2006). Por otra parte, el conocimiento y estudio de los efectos de la urbanización sobre las comunidades de aves es pobre (Leveau y Leveau 2004), por lo que se requieren datos básicos sobre la estructura y composición de los ensamblajes de aves, en áreas verdes urbanas, para poder comprender su dinámica en este tipo de ecosistemas (Savard et al. 2000). Sin embargo, reconocer que la cantidad de habitantes aumenta en las áreas urbanas (Leveau y Leveau 2004), permitirá entender que la urbanización aumentará, trayendo como consecuencia un gran impacto sobre los ecosistemas naturales (Marzluff et al. 2001).

23 Dicho lo anterior, se ve la necesidad de tener información para la planeación urbana acerca de los factores que afectan la distribución de las especies y la estructura de sus comunidades, con el propósito de crear mecanismos que permitan mantener la biodiversidad en las áreas urbanas (Clergeau et al. 2001).

24 4. OBJETIVOS 4.1 Objetivos General Caracterizar y comparar la diversidad de aves en tres campos de golf en Bogotá, D.C. 4.2 Objetivos Específicos Determinar la estructura y composición de la avifauna presente en tres campos de golf en Bogotá, D.C. Comparar la estructura y composición de la avifauna presente entre el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre.

25 5. MATERIALES Y METODOS 5.1 Diseño de la investigación Para la realización de este estudio se estableció un diseño de investigación de tipo comparativo, ya que se comparan la diversidad de aves presentes en tres campos de golf de la ciudad de Bogotá. El factor de diseño es el campo de golf, teniendo como niveles del factor de diseño los tres campos de golf. Las variables respuesta son la abundancia, dominancia y riqueza. Las unidades de muestreo son cada uno de los transectos trazados en los clubes, y la unidad de respuesta para cada unidad de muestreo es cada ave observada Población de estudio y muestra La población de estudio fue la avifauna presente en tres clubes de la ciudad de Bogotá, D. C, los cuales se escogieron porque se encuentran rodeados de una matriz urbana y están ubicados en el sector norte de la ciudad. El Club los Lagartos, se encuentra ubicado hacia al noroeste de la ciudad, en la calle 116 con Avenida Boyacá, a muy poca distancia de barrios residenciales y cercano a los cerros de Suba. El Country Club de Bogotá, se sitúa en la calle 129 con carrera 15 cercano a los cerros orientales y el Carmel Club Campestre, se encuentra ubicado en la calle 153 con Autopista Norte Variables de estudio En cada paisaje, se encuentra un número variable de comunidades, por lo tanto para comprender los cambios de la biodiversidad con relación a la estructura del paisaje, los componentes alfa y beta (Whittaker 1972), son de gran utilidad. Según Moreno

26 (2001) los métodos propuestos para evaluar la diversidad de especies se refieren a la diversidad dentro de las comunidades (alfa); diversidad que refleja el número de especies presentes en un mismo lugar (Arellano y Halffter 2003). La diversidad alfa puede ser dividida en dos grandes grupos; 1) Métodos basados en la cuantificación del número de especies presentes (riqueza específica); 2) Métodos basados en la estructura de la comunidad, es decir, la distribución proporcional del valor de importancia de cada especie (abundancia relativa de los individuos, su biomasa, cobertura, productividad, entre otros (Moreno 2001). La medición de la diversidad beta es diferente porque esta basada en proporciones o diferencias, que pueden evaluarse con base en índices o coeficientes de similitud, de disimilitud o de distancia entre las muestras a partir de datos cualitativos (presencia/ausencia de especies) o cuantitativos (abundancia proporcional de cada especie medida como número de individuos, biomasa, densidad, cobertura, entre otros) (Magurran 1988, Moreno 2001). 5.2 Métodos Basados en metodologías que ya se sabían para otros campos de golf a nivel mundial se tomó la decisión de hacer transectos de observación los cuales estuvieron ubicados por las líneas de juego de los campos básicamente para evitar accidentes al observar. Estos transectos se determinaron de 2 km de longitud de tal manera que se redujera el total de transectos para cada uno de los clubes, a cada transecto se le denominó un extremo A y un extremo B, para llevar a cabo un recorrido en sentido A-B en una hora y posteriormente en sentido B-A en la siguiente hora, esto con el fin de compensar los picos de actividad que presentan las aves tanto en las horas de la mañana como en las horas de la tarde, es decir cada uno de los transectos tiene un período de 2 horas de observación. Teniendo en cuenta que los tres clubes son de áreas totalmente diferentes, se sacaron las áreas totales de cada campo y se dividió entre el número total de transectos, de tal manera que cada uno de los transectos cubriera aproximadamente la misma área en

27 términos de muestreo en los tres clubes, por lo tanto en el Club los Lagartos se distribuyeron 6 transectos (Figura 1); para el Country Club de Bogotá cinco (5) (Figura 2) y para el Carmel Club Campestre 2 transectos (Figura 3). Este estudio se llevó a cabo durante 2 meses y medio, en donde los muestreos se realizaron de lunes a jueves, en los dos picos de actividad de las aves, de 6:00-10:00 a.m. y de 2:00-6:00 p.m. Los registros visuales se llevaron a cabo mediante binoculares y para la identificación de las aves observadas se utilizaron la Guía de aves de Colombia (Hilty y Brown 1986) y Aves de Norte América (National Geographic 1991).

28 B A A B T6 T4 T5 B A A T3 B T2 B A T1 Figura 1. Club los Lagartos: Transectos del 1 al 6.

29 . B B A T11 T12 A B B T9 T10 A B A T13 Figura 2. Country Club de Bogotá: Transectos del 9 al 13.

30 B T8 A B A T7 Figura 3. Carmel Club Campestre: Transectos 7 y 8.

31 5.3 Recolección de la información Se realizaron registros visuales y auditivos en los transectos trazados en cada uno de los campos de golf. Para la identificación taxonómica de las especies observadas se llevó a cabo por medio de la Guía de aves de Colombia (Hilty y Brown 1986) y Aves de Norte América (National Geographic 1991). Los registros visuales fueron recolectados en una libreta de campo; donde se registraron detalladamente los siguientes datos: Fecha, número de ruta, hora, nombre de la especie y número de individuos. 5.4 Análisis de información Composición y diversidad de aves Mediante el índice alfa de Fisher, se determinó la riqueza específica para cada uno de los clubes. El cual se basa en el modelo de la serie logarítmica de distribución de las abundancias de las especies, y es independiente del tamaño de la muestra (Magurran 1988), y fue determinado utilizando el programa estadístico PAST (Hammer et al. 2001). S = α ln 1 + N / α Donde: N = número de especies ln = Logaritmo natural α = Índice de la serie logarítmica

32 5.4.2 Curvas de acumulación de especies Se construyeron curvas de acumulación de especies para cada uno los campos de golf por medio del programa Estimates 8.0 (Colwell 2006), con el fin de reconocer si el esfuerzo de muestreo realizado fue suficiente para cada club. Posteriormente los valores de las curvas generadas por el programa Estimates fueron confrontadas con los valores del estimador de riqueza Chao 1, obtenidos por medio de este mismo programa, para saber cuantas especies más de aves se podrían encontrar en cada club Diversidad alfa Abundancia relativa Es el número de individuos de una especie, en relación con el número total de individuos de un ensamblaje y su medición permite identificar aquellas especies que por su escasa representatividad en el ensamblaje son más sensibles a las perturbaciones del medio ambiente (Moreno 2001, Arellano y Halffter 2003). La equidad se calculó utilizando el índice de diversidad de Shannon, dado que presenta una sensibilidad mayor a la presencia de especies raras (Moreno 2001). Donde: H = - p i ln p i Y p i p i : abundancia proporcional de la especie i lo cual implica obtener el número de individuos de la especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra.

33 Por otro lado la dominancia (D) se calculó utilizando el índice de diversidad de Simpson: 2 D = (n i n i ) / (N 2 N) Donde: n i = Número de individuos en la iesima especie N= Número total de individuos en la muestra Este índice considera la probabilidad que dos individuos seleccionados aleatoriamente de un ensamblaje, pertenezcan a la misma especie. A medida que aumenta la riqueza, la probabilidad de que dos individuos sean de la misma especie disminuye en un ensamblaje donde la dominancia es baja (Magurran 1988, Villareal et al. 2006) Diversidad Beta Este índice ha sido evaluado principalmente teniendo en cuenta proporciones o diferencias, y pueden evaluarse con ayuda de índices, así como de coeficientes que nos indican que tan similares o disimiles son dos comunidades o muestras (Villareal et al. 2006) Índice de similitud de Jaccard Este índice relaciona el número de especies compartidas con el número total de especies exclusivas (Villareal et al. 2006). I j = c / a + b c Donde:

34 a= Número de especies en el Sitio A b= Número de especies en el sitio B c= Número de especies presentes en ambos sitios A y B, es decir que estas compartidas El rango de este índice va desde cero (0) cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta uno (1) cuando los dos sitios tienen la misma composición de especie. Este índice mide diferencias en la presencia o ausencia de especies Coeficiente de similitud de Sørensen cuantitativos (Bray-Curtis) Los métodos cuantitativos expresan la semejanza entre dos muestras considerando la composición de especies y sus abundancias, por lo tanto este coeficiente relaciona la abundancia de las especies compartidas con la abundancia total en las dos muestras (Villareal et al. 2006) I Scuant = 2 pn / an bn Donde: an = número total de individuos en el sitio A bn = número total de individuos en el sitio B pn = sumatoria de la abundancia mas baja de cada una de las especies compartidas entre ambos sitios (Magurran, 1988).

35 6. RESULTADOS 6.1 Curvas de acumulación de especies Las curvas de acumulación de especies obtenidas para cada uno de los campos de golf muestran comportamientos similares, aunque se puede evidenciar que no alcanza a tener un comportamiento asintótico. El estimador de riqueza Chao 1 mostró valores que finalizan por encima de los valores observados, comportándose en forma similar para Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre (Figura 4, 5 y 6). Sin embargo, el límite superior de las especies observadas con intervalo de confianza del 95% en cada uno de los clubes arrojó un valor de 41 especies para el Club los Lagartos, especies para Country Club y 28.2 especies para el Carmel Club, acercándose a los valores dados por el estimador Chao1, aunque para el caso del Country Club el estimador de riqueza Chao 1 sobre el límite superior de las especies observadas, indicando que se pudieron encontrar muchas más especies llevando más tiempo de observación en este club. Para las especies observadas, estos datos no estuvieron muy distantes de los esperados, ya que los valores correspondientes arrojados por el estimador, el cual hace referencia a las especies esperadas fue: especies para Club los Lagartos, 24 especies para Country Club y especies para el Carmel Club Campestre. Por lo tanto se evidencia que los datos obtenidos en los muestreos no difieren de los que se pudieron haber obtenido con mucho más tiempo de observación para cada uno de los campos de golf.

36 Figura 4. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Club los Lagartos. Figura 5. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Country Club de Bogotá.

37 Figura 6. Curva de especies esperadas (Chao 1) y observadas (Sobs Mao Tao) en el Carmel Club Campestre. 6.2 Estructura y composición del ensamblaje Diversidad alfa Riqueza El número de especies y parte de la identidad de las mismas varían entre los campos de golf. Para calcular esto se utilizó el Índice de Fisher (S). El valor más alto se alcanzó para el Club los Lagartos (S= 6,338), seguido por el Carmel Club Campestre con un valor de S= 4,284 y por último el Country Club de Bogotá (S= 2,646) Composición del ensamble de aves Durante el estudio se registraron un total de 43 especies de aves para los tres campos de golf, pertenecientes a 20 familias, de las cuales 37 especies fueron registradas para el Club los Lagartos, 18 para el Country Club de Bogotá y 22 para el Carmel Club Campestre (Tabla 1). La familia más representativa fue Ardeidae con 5 especies, seguida por las familias Accipitridae, Icteridae, Rallidae, Thraupidae y Tyrannidae

38 con 4 especies; consecutivamente la familia Turdidae con 3 especies, Fringillidae, Psittacidae con 2 especies y las 11 familias restantes representadas por una sola especie (Tabla 1). Por otro lado, el análisis de rarefacción de Coleman (Figura 7) estimó el número de especies esperado, señalando para los tres clubes el mismo número de individuos (724), el número de especies esperadas(es (N) = 15) para el Country Club de Bogotá fue menor que el del Carmel Club de Bogotá (ES (N) = 22) y el Club los Lagartos (ES (N) = 29,5). Tabla 1. Lista de las especies de aves para cada uno de los campos de golf con su clasificación taxonómica (Familia y especie). CLUB / N de Individuos FAMILIA ESPECIE Lagartos Country Carmel Accipitridae Buteo magnirostris X X Buteo nitidus X Buteo platypterus X X Elanus leucurus X X Ardeidae Ardea alba X X Bubulcus ibis X X X Butorides striata X Egretta caerulea X Nycticorax nycticorax X X X Cathartidae Coragyps atratus X X X Charadriidae Vanellus chilensis X Columbidae Zenaida auriculata X X X Cuculidae Coccyzus americanus X Emberizidae Zonotrichia capensis X X X Fringillidae Carduelis psaltria X X Carduelis spinescens X Hirundinidae Notiochelidon murina X X X Icteridae Crysomus icterocephalus X Gymnomystax mexicanus X Icterus chrysater X Molothrus bonariensis X X Parulidae Dendroica fusca X

39 Podicipedidae Podilymbus podiceps X X Psittacidae Amazona ochrocephala X Aratinga pertinax X Rallidae Fulica americana X X Gallinula chloropus X Gallinula melanops X Porphyrio martinica X X Scolopacidae Tringa solitaria X Thraupidae Diglossa humeralis X X Pipraeidea melanonota X Piranga olivácea X X Thraupis episcopus X Troglodytidae Troglodytes aedon X X X Turdidae Turdus albicollis X X Turdus fuscater X X X Turdus ignobilis X X Tyrannidae Mecocerculus leucophrys X Pyrocephalus rubinus X X Tyrannus melancholicus X X Tyrannus tyrannus X Trochilidae Colibri coruscans X X X TOTAL ESPECIES

40 Figura 7. Curva de rarefacción para la comparación de especies esperadas, respecto al número de muestras en cada uno de los clubes Abundancia relativa Índice de Shannon Al comparar los tres campos de golf, se estimó el valor de la diversidad de Shannon, cuyo valor más alto de diversidad lo presentó el Club los Lagartos (H = 2.459), seguido de una diversidad media el Carmel Club Campestre (H = 2.179) y por último se encuentra el Country Club de Bogotá con una diversidad baja de H = Por lo tanto, estos valores mostraron diferencias significativas al comparar los intervalos de confianza (95%) entre el Club los Lagartos, el Country Club y el Carmel Club (Figura 8).

41 Figura 8. Intervalos de confianza del 95% para comparar la diversidad de Shannon (H ) en el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre. Dominancia de Simpson El análisis de los datos obtenidos con los registros visuales mostraron que el valor más alto de dominancia (D) lo presentó Country Club con D = , seguido por Carmel Club Campestre y el Club los Lagartos. Es importante tener en cuenta que los tres clubes mostraron diferencias significativas, comparando los intervalos de confianza (95%) que presentaron el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre (Figura 9).

42 Figura 9. Intervalos de confianza del 95% para comparar la dominancia de Simpson (D) en el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre Diversidad beta Índice de similitud de Jaccard Al establecer similitudes entre los clubes mediante el índice de similitud de Jaccard, que considera presencia/ausencia de especies, se estableció que los clubes con mayor porcentaje de especies compartidas fueron el Club los Lagartos y el Carmel Club Campestre, seguido por el Country Club de Bogotá con un 33.33% de similitud con los dos clubes anteriormente mencionados (Figura 10).

43 S im ilaridad 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0, , , , Lagartos Carmel Country Figura 10. Índice de similitud de Jaccard (ligamiento simple) para comparar la composición de especies en términos de presencia/ausencia entre el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre, según la información obtenida con los registros visuales en cada uno de los clubes. Tabla 2. Valores del índice de similitud de Jaccard, comparando el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y Carmel Club Campestre. LUGAR INDICE DE JACCARD Carmel Country 0,33333 Carmel Lagartos 0,51282 Country Lagartos 0, Coeficiente de similitud de Sørensen cuantitativos (Bray-Curtis) El coeficiente de Bray-Curtis expresa la semejanza que puede existir entre los tres clubes teniendo en cuenta las abundancias, por lo tanto este coeficiente estableció que

44 los clubes con mayor porcentaje de similitud fueron Club los Lagartos y el Country Club de Bogotá (IS = 58,92%), seguido por el Carmel Club Campestre con un 33,79% de similitud con los dos clubes anteriormente mencionados (Figura 11). Similaridad 0, ,5 0,4 0, , ,7 0,6 0,5892 0,8 0,9 Country Lagartos Carmel Figura 11. Coeficiente Bray-Curtis (ligamiento simple) para comparar la composición de especies en términos de abundancias entre el Club los Lagartos, Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre, según la información obtenida con los registros visuales en cada uno de los clubes. Tabla 3. Valores del Coeficiente de Bray-Curits, comparando el Club os Lagartos, Country club de Bogotá y el Carmel Club Campestre. LUGAR BRAY-CURTIS Carmel Country 0,38533 Carmel Lagartos 0,33796 Country Lagartos 0,58927

45 7. DISCUSION 7.1 Representatividad del muestreo El muestreo realizado para llevar a cabo la caracterización de las aves presentes en cada uno de los campos de golf fue representativo, considerando el comportamiento de las curvas de acumulación de especies obtenidas (Figuras 4, 5 y 6). Para el caso del club los Lagartos se puede observar que el estimador Chao 1 empieza por fuera de los intervalos de confianza del 95%, pero finalmente termina dentro de estos, lo cual quiere decir que los valores del estimador presenta valores muy cercanos a los observados, demostrando que hay un buen muestreo (Villareal et al. 2006). Para el Country Club de Bogotá Chao 1 siempre estuvo dentro del intervalo, terminando fuera de este, lo que significa que las especies observadas pueden aumentar con más tiempo de observación. Finalmente para el Carmel Club Campestre, el estimador siempre se encontró dentro del intervalo, mostrando de igual forma que hay un buen muestreo para esta zona (Villareal et al 2006). Adicionalmente, otra evidencia que sustenta la representatividad del muestreo es el número de especies registradas que fueron un total de 43 spp, por lo que se considera que este inventario es un acercamiento para conocer como se encuentra el ensamblaje de aves en las áreas verdes como los campos de golf en la ciudad de Bogotá. En cuanto a la curva de rarefacción (Figura 7) que nos muestra el ajuste del total de individuos observados versus el número de especies, nos indica que al menor número de especies observadas (724), para el caso del Country Club de Bogotá la curva empieza de cierta forma a alcanzar la asíntota, mientras que para el Club los Lagartos y el Carmel Club Campestre hasta ahora el número de especies registradas no es el suficiente para que las curvas empiecen a tener un comportamiento asintótico Por otro lado, el método de observación directa basado en la obtención de registros visuales, ha sido argumentado como el más efectivo y eficiente para hacer inventarios, además es uno de los métodos más aplicados para conocer la estructura y

46 composición del ensamblaje de aves presentes en una determinada localidad. Este método es efectivo pues permite obtener listas de especies lo más completas y representativas posibles; sin embargo, el conocimiento de las vocalizaciones de las especies de aves también es una herramienta eficiente mediante la cual se puede llevar a cabo inventarios de avifauna en un paisaje o determinada región (Villareal et al. 2006). 7.2 Estructura y composición del ensamblaje La riqueza de especies se utiliza con frecuencia como índice de diversidad, siendo muy importante a la hora de plantear planes de conservación. Por lo tanto al comparar inventarios de avifauna entre diferentes hábitats es una práctica cada vez más extensa para determinar patrones de la riqueza de especies. A menudo, estudios concluyen que un sitio A presenta una mayor riqueza de especies que el sitio B; sin embargo tales comparaciones están sujetas a varias fuentes de error, tales como: no distinguir entre especies propias del área, no tener en cuenta la calidad y cantidad del esfuerzo de muestreo, y por último ignorar la diversidad de hábitats presentes, o la distancia a otros hábitats como posibles fuentes de individuos o extraviados (Remsen 1994). En este estudio, estadísticamente existieron diferencias significativas entre los tres campos de golf con respecto a la riqueza, diversidad, equidad y dominancia de la avifauna, por lo que es importante destacar que los campos de golf siendo un tipo de áreas verdes urbanas pueden mantener un gran número de aves (Cristol y Rodewald 2005); y debido a esto muchos estudios han encontrado que los campos de golf proveen un hábitat para el mantenimiento de la flora y fauna (LeClerc y Cristol 2005, Cristol y Rodewald 2005). Como se menciono anteriormente, el número de especies obtenido en este estudio (43 spp.) (Tabla 1), corresponde al 28% con respecto a las 153 especies que se pueden encontrar en hábitats netamente urbanos (Juan David Amaya, datos sin publicar). Aunque esto no significa que se deban encontrar las especies registradas por Amaya,

47 al contrario nos indica que se necesitan muchos más estudios en las áreas verdes de Bogotá, para hacer un inventario de aves más extenso y poder determinar si los campos de golf como áreas verdes urbanas pueden jugar un papel importante, como refugios para diferentes especies (Terman 1997, Asociación Bogotana de Ornitología 2000, Hodgkinson et al 2007). Por otro lado también debe tenerse en cuenta el listado de aves para la ciudad de Bogotá realizado por Cadena (2000), en el cual tiene en cuenta los parques, jardines, potreros, zonas abiertas y humedales mostrando un inventario de 31 a 72 especies para estos lugares, lo que muestra que no solo los campos de golf pueden ser áreas importantes para el refugio de las aves, sino todas las áreas verdes que se puedan encontrar en la ciudad (Jokimaki 1999, Wheater 1999, McKinney 2002). El inventario realizado en el Club los Lagartos obtuvo un total de 37 especies (Tabla 1), de las cuales se observaron Bubulcus ibis, Ardea alba, Nycticorax nycticorax y Egretta caerulea (Tabla 1) ya que en el interior del club se encuentran grandes espejos de agua, los cuales pueden constituir una gran atracción para las especies de tipo acuático (Mendoça-Lima y Suertegaray 2000). Sin embargo es importante destacar que el Country Club de Bogotá y el Carmel Club Campestre también presentan en su interior lagos de diferentes tamaños, en los cuales también se pudo evidenciar la presencia de las aves anteriormente mencionadas. Por otro lado, el Club los Lagartos presento el valor más alto de diversidad, lo que se puede deber a la presencia de una alta variabilidad de especies de árboles, desde los altos eucaliptos (especie introducida) que bordean en su gran mayoría el club, como los abedules, los sicomoros, urapanes (especie introducida), entre otros. Además, presenta variabilidad de hábitats, entre los cuales se encuentra un pequeño humedal, en el cual se observó a Porphyrio martinica, especie que generalmente se encuentra en este hábitat sobre la vegetación flotante, por otro lado en el Club los Lagartos se registro Aratinga pertinax, seguramente es el resultado de una fuga en cautiverio (Asociación Bogotana de Ornitología 2000). De igual importancia, cabe resaltar que

48 la gran extensión del Club los Lagartos se encuentra cercano a los Cerros de Suba y al Humedal de Córdoba, donde posiblemente exista influencia sobre la diversidad de aves que se pueden encontrar en este club, por ejemplo, un inventario realizado en el Humedal de Córdoba y en áreas aledañas al club comparten 19 especies como Buteo magnirostris, Elanus leucurus, Coccyzus americanus entre otras, sin embargo existe una variabilidad entre el inventario y las especies registradas para este club, ya que el inventario realizado en el Humedal de Córdoba registra 24 especies más que en el Club los Lagartos no se observaron, como Notiochelidon cyanoleuca, Falco sparverius, Mniotilta varia, Vireo olivaceus entre otras. Esta variabilidad en los registros de especies pude sugerir que probablemente hay un recambio de especies entre los lugares, además que los tiempos de observación de aves es diferente en ambos estudios lo que posiblemente también pueda explicar las diferencias de los registros, por lo tanto se puede concluir que los paisajes o hábitat que se encuentren alrededor de los campos de golf pueden ser un gran soporte para la comunidad de aves en los campos de golf (Cristol y Rodewald 2005). Con respecto al inventario realizado en el Country Club de Bogotá se reportaron 18 especies (Tabla 1) de las cuales Gymnomystax mexicanus, Tyrannus tyrannu y Gallinula melanops fueron especies únicamente reportadas para este club. En el caso de G. melanops es una especie endémica del sistema de humedales de la cordillera oriental en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá (Hilty y Brown 1986, Asociación Bogotana de Ornitología 2000), pero por conteos anuales realizados por la Asociación Bogotana de Ornitología en la sabana de Bogotá indican una disminución de la población en los últimos 10 años, por lo tanto se encuentra en peligro critico (CR) en Colombia (López-Lanís 2002). Vanellus chilensis también se registró para este club y es importante resaltar que esta especie no esta registrada para la sabana de Bogotá según la Asociación Bogotana de Ornitología (2000), por lo tanto no se habría esperado encontrarla en ninguno de los clubes, por ser una especie de elevaciones más bajas y quizá ha ido aumentando su presencia en la sabana con el cambio climático.

49 Por otro lado según los valores obtenidos por los índices, el Country Club de Bogotá es el que presenta mayor dominancia, por lo tanto, existe mayor probabilidad de encontrar dos individuos de la misma especie tomados al azar (Moreno 2001). Sin embargo, se podría pensar que el Country Club de Bogotá, llegaría a tener una fuerte influencia de los cerros orientales en la diversidad de la comunidad de especies de aves presentes en el club, pero como fue estudiado por Agudelo (2008) no se evidencia que haya realmente una conexión entre lugares, ya que en su estudio reporta cerca de 78 especies, de las cuales tan solo 13 especies se comparten con el estudio realizado en el Country Club de Bogotá, como Colibri coruscans, Tyrannuns tyrannus entre otras, sugiriendo que no todas las especies que puedan estar en los cerros orientales pueden movilizarse fácilmente a través de un corredor, por lo tanto es importante seguir haciendo estudios en este campo de golf y tener un inventario más detallado de la avifauna presente. Con respecto al inventario realizado en el Carmel Club Campestre en sus predios fueron reportadas 22 especies, de las cuales solo Pripaeidea melanonota es única para este club, es importante también destacar que este club presenta pequeños lagos, los cuales también albergan especies que se asocian a este tipo de hábitat como: Ardea alba, Butorides striata y Nycticorax nycticorax. Por otro lado existe un estudio realizado en áreas aledañas al Carmel Club llevado a cabo por Peraza y Bolaños en noviembre de 2003 y marzo de 2004, en donde registraron 13 especies más que no están registradas en este estudio, pero hay 8 especies que Peraza y Bolaños no registraron como Piranga olivácea, esto puede deberse a que la temporalidad de los estudios es diferente y que toma épocas importantes como la llegada de las aves migratorias. El tener conocimiento sobre la riqueza de especies y el lugar donde se encuentran, es un primer paso que permitirá en un futuro, investigar la disponibilidad que pueden tener los campos de golf en términos de reproducción y alimentación de las

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