Doctoral Thesis (International Mention) Tesis Doctoral (con Mención Internacional)

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1 Doctoral Thesis (International Mention) Campylobacter spp. from farms and slaughterhouse of broilers and from domestic dogs in Andalusia: microbiological and epidemiological study and antimicrobial susceptibility analysis Tesis Doctoral (con Mención Internacional) Campylobacter spp. en granjas y matadero de broilers y en perros domésticos en Andalucía: estudio microbiológico, epidemiológico y de sensibilidad antimicrobiana Alicia Torralbo Montoro Córdoba, 18 de julio de 2013

2 TITULO: Campylobacter spp. en granjas y matadero de broilers y en perros domésticos en Andalucía: estudio microbiológico, epidemiológico y de sensibilidad antimicrobiana AUTOR: ALICIA TORRALBO MONTORO Edita: Servicio de Publicaciones de la Universidad de Córdoba Campus de Rabanales Ctra. Nacional IV, Km. 396 A Córdoba publicaciones@uco.es

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6 ÍNDICE INTRODUCCIÓN... 1 REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA... 9 HISTORIA E IMPORTANCIA ECONÓMICA ETIOLOGÍA EPIDEMIOLOGÍA Distribución geográfica y reservorios Indicadores epidemiológicos y de salud Factores de riesgo relacionados con el hospedador Factores de riesgo relacionados con el manejo y medio ambiente Factores de riesgo relacionados con el agente Contagio PATOGENIA CLÍNICA Y LESIONES DIAGNÓSTICO LUCHA OBJECTIVES/OBJETIVOS MATERIAL Y MÉTODOS POBLACIÓN Y DISEÑO DEL ESTUDIO Granjas de broilers Matadero de broilers Perros en clínicas veterinarias TOMA DE MUESTRAS Granjas de broilers Matadero de broilers Perros en clínicas veterinarias AISLAMIENTO E IDENTIFICACIÓN DE CAMPYLOBACTER EXTRACCIÓN DE ADN Y PCR ESTUDIO DE LA SENSIBILIDAD ANTIMICROBIANA ANÁLISIS ESTADÍSTICOS Granjas de broilers Matadero de broilers I

7 Perros en clínicas veterinarias Sensibilidad antimicrobiana RESULTADOS 97 GRANJAS DE BROILERS MATADERO DE BROILERS Estudio 1: prevalencia y prevalencia relativa de Campylobacter durante el sacrificio y procesado del último lote de la jornada Estudio 2: variación de la prevalencia de Campylobacter a lo largo de la jornada de sacrificio PERROS DE CLÍNICAS VETERINARIAS SENSIBILIDAD ANTIMICROBIANA Granjas de broilers Matadero de broilers Perros de clínicas veterinarias DISCUSIÓN GRANJAS DE BROILERS MATADERO DE BROILERS PERROS DE CLÍNICAS VETERINARIAS SENSIBILIDAD ANTIMICROBIANA Granjas de broilers Matadero de broilers Perros de clínicas veterinarias CONCLUSIONS/CONCLUSIONES SUMMARY/RESUMEN AGRADECIMIENTOS REFERENCIAS II

8 FIGURAS ÍNDICE DE FIGURAS Y TABLAS INTRODUCCIÓN Figura 1. Consumo mundial per cápita de carne de cerdo, pollo y ternera... 5 REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA Figura 2. Publicación y dibujo original del microorganismo en forma de espiral observado por Escherich (1886) en el aparato digestivo de los niños fallecidos por gastroenteritis Figura 3. Distribución de las especies de Campylobacter en diferentes reservorios Figura 4. Prevalencia de Campylobacter spp. en lotes de broilers de la UE en Figura 5. Tasa de incidencia real estimada de la campilobacteriosis humana en la UE Figura 6. Número de casos de campilobacteriosis y salmonelosis humana en España, MATERIAL Y MÉTODOS Figura 7. Mapa de España y Andalucía mostrando cada provincia andaluza Figura 8. Distribución geográfica de la producción de carne de pollo en España en el año Figura 9. Estructura general del trabajo realizado en el matadero desde que un lote de broilers llega desde la granja hasta que su carne está preparada para ser comercializada Figura 10. Esquematización de la toma de muestras en el matadero/sala de despiece Figura 11. Toma de muestras: cloaca y agua del bebedero Figura 12. Colonias de Campylobacter en medio selectivo (izquierda) y en agar sangre (derecha) RESULTADOS Figura 13. Prevalencia de Campylobacter (%) por zonas en muestras de origen animal (estudio 1) Figura 14. Prevalencia de Campylobacter (%) por zonas en muestras ambientales (estudio 1) Figura 15. Prevalencia relativa de C. jejuni y C. coli en cada zona del matadero (estudio 1) Figura 16. Prevalencia relativa de C. jejuni y C. coli según el origen de las muestras (estudio 1) Figura 17. Relación entre la estación del año en la que se realizó el muestreo y la infección con Campylobacter en perros domésticos Figura 18. Relación entre la edad y la infección con Campylobacter en perros domésticos DISCUSIÓN Figura 19. Presencia de perros/gatos en la granja Figura 20. Persianas de lona plegadas durante la limpieza y desinfección de la nave de broilers III

9 TABLAS REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA Tabla 1. Características fenotípicas y bioquímicas de las especies de Campylobacter de significado clínico (Lastovica y Allos, 2008) Tabla 2. Reservorios de Campylobacter spp. en diferentes estudios a nivel mundial Tabla 3. Campylobacter en carne de pollo fresca en España, MATERIAL Y MÉTODOS Tabla 4. Distribución provincial de las granjas de broilers en Andalucía en 2011 según la Consejería de Agricultura y Pesca de la Junta de Andalucía Tabla 5. Descripción del origen de las muestras tomadas en las diferentes zonas del matadero Tabla 6. Distribución provincial de los lotes y las granjas de broilers muestreados en Andalucía Tabla 7. Número y porcentaje de muestras cloacales y ambientales tomadas en granjas de broilers Tabla 8. Número de muestras tomadas durante el seguimiento de cinco granjas Tabla 9. Número y porcentaje de muestras tomadas en cada estudio y en cada zona del matadero/sala de despiece Tabla 10. Número y porcentaje de muestras tomadas durante toda la jornada de sacrificio según el momento de trabajo en el matadero/sala de despiece (estudio 2) Tabla 11. Número y porcentaje según el origen de las muestras tomadas en cada estudio en el matadero/sala de despiece RESULTADOS Tabla 12. Datos descriptivos de las granjas de Andalucía: variables numéricas Tabla 13. Datos descriptivos de las granjas de Andalucía: variables categóricas Tabla 14. Distribución de la proporción relativa de las especies de Campylobacter aisladas en lotes de broilers Tabla 15. Distribución según la edad de la prevalencia intrarrebaño media en los lotes de broilers positivos a Campylobacter Tabla 16. Distribución según la edad de las especies de Campylobacter en los lotes de broilers positivos Tabla 17. Análisis univariable de las variables asociadas con la infección con Campylobacter (p 0,1) en 275 lotes de broilers mayores de 13 días de edad Tabla 18. Estudio univariable de la estación del año en granjas Tabla 19. Modelo de regresión logística de la infección con Campylobacter en 275 lotes de broilers mayores de 13 días en Andalucía Tabla 20. Detección de Campylobacter a partir de las muestras ambientales tomadas en el entorno de las naves de los broilers Tabla 21. Resultados obtenidos en el seguimiento de cinco granjas Tabla 22. Evolución de la prevalencia de Campylobacter por zonas en muestras de origen animal (estudio 1) Tabla 23. Prevalencia de Campylobacter por zonas en muestras ambientales (estudio 1) Tabla 24. Especies de Campylobacter en cada zona del matadero (estudio 1) IV

10 Tabla 25. Prevalencia de Campylobacter según el origen de las muestras tomadas en matadero (estudio 1) Tabla 26. Especies de Campylobacter según el origen de las muestras (estudio 1) Tabla 27. Test de Bonferroni (valor de p) comparando la prevalencia relativa (C. jejuni/c. coli) según el origen de las muestras (estudio 1) Tabla 28. Prevalencia de Campylobacter en cada zona del matadero durante toda la jornada de (estudio 2) Tabla 29. Resultados para cada especie de Campylobacter según el momento del muestreo durante toda la jornada de sacrificio en cada zona del matadero/sala de despiece (estudio 2) Tabla 30. Datos descriptivos del estudio realizado en perros domésticos de clínicas veterinarias Tabla 31. Test de Bonferroni (valor de p) comparando la prevalencia (Campylobacter/C. jejuni/c. upsaliensis) en cada categoría de edad Tabla 32. Test de Bonferroni (valor de p) comparando la prevalencia (Campylobacter/C. jejuni/c. upsaliensis) en cada estación del año Tabla 33. Distribución de frecuencias de las variables independientes y análisis univariable de la infección con Campylobacter en perros domésticos Tabla 34. Distribución de frecuencias de las variables independientes y análisis univariable de la infección con C. jejuni en perros domésticos Tabla 35. Distribución de frecuencias de las variables independientes y análisis univariable de la infección con C. upsaliensis en perros domésticos Tabla 36. Modelos de regresión logística de la infección con Campylobacter en perros domésticos Tabla 37. Concentración mínima inhibitoria (CMI) (mg/l) y sensibilidad antimicrobiana de 50 aislamientos de Campylobacter de granjas de broilers Tabla 38. Distribución de los 50 aislamientos de Campylobacter de granjas de broilers por CMI (mg/l) para cada antibiótico Tabla 39. Concentración mínima inhibitoria (CMI) (mg/l) y sensibilidad antimicrobiana de los aislamientos de Campylobacter (C. jejuni+c.coli) aislados a partir de carne de pollo Tabla 40. Concentración mínima inhibitoria (CMI) (mg/l) y sensibilidad antimicrobiana de las especies de Campylobacter aisladas a partir de carne de pollo Tabla 41. Distribución de los aislamientos de Campylobacter (C.jejuni+C. coli) de carne de pollo por CMI (mg/l) para cada antibiótico Tabla 42. Distribución de los 30 aislamientos de C. jejuni de carne de pollo por CMI (mg/l) para cada antibiótico Tabla 43. Distribución de los 30 aislamientos de C. coli de carne de pollo por CMI (mg/l) para cada antibiótico Tabla 44. Multirresistencia determinada para 30 aislamientos de C. jejuni y 30 de C. coli procedentes de carne de pollo Tabla 45. Resultados de la sensibilidad antimicrobiana de los aislamientos de Campylobacter (C.jejuni+C.upsaliensis) de los perros domésticos Tabla 46. Resultados de la sensibilidad antimicrobiana de las especies de Campylobacter aisladas a partir de los perros domésticos Tabla 47. Multirresistencia determinada para 39 aislamientos de C. jejuni y 50 de C. upsaliensis procedentes de perros domésticos V

11 INTRODUCCIÓN 1

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13 En los últimos años, la ganadería avícola ha alcanzado la mejor productividad global en el sector pecuario, siendo actualmente Estados Unidos y China los mayores productores de carne de ave (MARM, 2010; FAO, 2012; MAGRAMA, 2013). Dentro de esa clasificación, España ocupa el undécimo lugar (MARM, 2010), desempeñando un papel secundario respecto a la exportación e importación, al considerarse en este sentido un país autosuficiente (European Commission, 2011). Al referirnos a los países de la Unión Europea (UE), observamos como Reino Unido es el mayor productor de carne de pollo con el 14,5 por ciento de la producción, seguido de España (12%) y Francia (11,3%) (MAGRAMA, 2013). En España, el pollo representa el veinte por ciento del total de producción de carne, ocupando el segundo lugar después de la carne de cerdo (MARM, 2010). Por comunidades, Cataluña es la primera Comunidad Autónoma productora de carne de pollo (22%), seguida muy de cerca por Andalucía (20%) (MAGRAMA, 2013). En lo referente a su consumo, hay una clara preferencia por el producto fresco (el 90% de la producción total), dejando el pollo congelado principalmente para el desarrollo de productos transformados. Así, Andalucía, con el 18 por ciento del consumo nacional, es la primera consumidora de carne de ave fresca (MARM, 2010). La mayor parte de la carne de pollo proviene de los broilers (Gallus gallus domesticus), pollos criados específicamente para la producción de carne, siendo las líneas Ross y Cobb las más comunes en Andalucía. El Registro General de Explotaciones Ganaderas (REGA) señaló que el número de explotaciones de broilers en España en 2013 fue de Concretamente en Andalucía, aparecen 812 explotaciones, siendo la segunda Comunidad Autónoma con mayor número de explotaciones de pollo para carne, solo por detrás de Cataluña (1.009 explotaciones) y por delante de Galicia (722 explotaciones). Podemos decir que el sector avícola de carne en España se caracteriza por un sistema de producción intensivo (European Commission, 2011). Además, según un informe emitido en 3

14 2006 por la empresa Alimarket S.A. (empresa líder en generación de contenidos de información económico sectorial en España), el noventa por ciento del pollo comercializado en España está controlado por empresas que integran el proceso de producción y transformación. Así, el 65,2 por ciento del mercado español está distribuido entre diez empresas integradoras, tres de ellas cooperativas. De este modo, las granjas de las reproductoras y las salas de incubación suelen ser propiedad de la empresa integradora quien suministra al granjero, además de los pollitos, el pienso y la asistencia técnica y veterinaria necesaria. Así, el granjero trabaja para la compañía integradora realizando en su granja todas las faenas que requiere el cebo durante alrededor de cincuenta días en los que los animales alcanzan el peso suficiente para ser sacrificados. Finalmente, la empresa realiza la carga y el transporte de los pollos desde la granja al matadero y el granjero percibe de la integradora un pago por sus servicios. En la etapa de sacrificio y procesado, el grado de integración vertical es también muy alto. En el matadero los animales son sacrificados y las canales se evisceran, refrigeran y clasifican a la vez que se llevan a cabo exigentes controles de calidad y trazabilidad. Asimismo, las empresas integradas son responsables del transporte de las canales a las salas de despiece, plataformas de distribución o carnicerías tradicionales. El número de mataderos de pollo en España está en torno a los ciento cincuenta, la mayoría de ellos de pequeño tamaño, con una capacidad de producción de unas cinco mil toneladas de canales al año. Por otra parte, los mataderos de mayor capacidad son generalmente propiedad de las empresas integradoras más importantes en España, generando unas toneladas de canales de pollo al año, lo que supone el 65 por ciento de la producción total de carne de nuestro país (European Commission, 2011). Desde el año 2005, la campilobacteriosis representa la zoonosis más importante a nivel mundial (WHO, 2011; EFSA Journal, 2012a; OIE, 2013), alcanzando los casos confirmados en la Unión Europea en el año 2011 (EFSA Journal, 2013). Esta enfermedad se transmite a los humanos sobre todo por el consumo de carne de pollo (WHO, 2011), hecho que condiciona su mayor repercusión a medida que aumenta el consumo de carne de pollo. Las estimaciones para los próximos veinte años a este respecto sugieren un aumento exponencial en el consumo de este tipo de carne superando incluso al consumo de carne de cerdo por lo que se torna urgente el establecimiento de adecuadas medidas para el control de esta enfermedad (Fig. 1) (Aho, 2012). Además del consumo de carne de pollo, el contacto con animales de compañía también supone una importante vía de infección para las personas (EFSA Journal, 2005; Workman y cols., 2005); hecho a destacar puesto que, según datos del 4

15 2009, existen cinco millones de perros censados que conviven como mascota en casi la mitad de los hogares españoles (49,3%) (ANFAAC, 2009). Figura 1. Consumo mundial per cápita de carne de cerdo, pollo y ternera Fuente: Aho, 2012; USDA, 2012 La campilobacteriosis humana es causada principalmente por las especies C. jejuni y C. coli (OIE, 2008) aunque C. lari y C. upsaliensis presenta también una importancia notable (Labarca y cols., 2002; EFSA Journal, 2012a). En los humanos, Campylobacter causa gastroenteritis (WHO, 2011) describiéndose también infecciones extraintestinales especialmente en personas con inmunosupresión (De Vries y cols., 2008). Por el contrario, en los animales, C. jejuni y C. coli no causan enfermedad clínica, excepto en casos esporádicos de abortos en rumiantes y casos muy raros de hepatitis en avestruces (OIE, 2008). En los perros sin embargo, este hecho es controvertido al demostrar algunos estudios que tanto C. jejuni como C. upsaliensis pueden causar gastroenteritis en perros (Olson y Sandstedt, 1987), mientras que otros indicarían lo contrario (Leonard y cols., 2011; Stavisky y cols., 2011). Las diferentes especies del género Campylobacter están ampliamente distribuidas tanto en los animales destinados al consumo humano o productores de alimentos, como en los animales de compañía. De esta forma, es posible encontrar esta bacteria como comensal del tracto digestivo de los broilers (Ansari Lari y cols., 2011), vacas de leche (Englen y cols., 2007), cerdos (Keller y cols., 2007), cabras, patos (Chattopadhyay y cols., 2001), ovejas, pavos, avestruces (Siemer y cols., 2004), ciervos, jabalíes, liebres (Engvall y cols., 2002) y mariscos 5

16 (O Leary y cols., 2011); así como en perros (Koene y cols., 2009) y gatos (Wieland y cols., 2005). En este sentido, Keller y cols. (2007) demostraron que dependiendo del hospedador, podemos encontrar distintas especies de Campylobacter predominantes. Así, las especies aisladas con mayor frecuencia en broilers son C. jejuni y C. coli (Keller y cols., 2007; Ansari Lari y cols., 2011; Henry y cols., 2011), siendo C. jejuni y C. upsaliensis las predominantes en perros (Hald y cols., 2004). Como se apuntaba anteriormente, la carne de pollo cruda o cocinada insuficientemente es la fuente más importante de campilobacteriosis para los humanos (Sheppard y cols., 2009), siendo un destacado factor de riesgo la contaminación cruzada entre la carne de pollo cruda y las manos o utensilios de cocina (cuchillos, tablas de cortar) (Luber y cols., 2006). No obstante, existen otras categorías de alimentos que pueden estar implicadas en la transmisión, tales como la carne de cerdo mal cocinada, la leche mal pasteurizada o cruda, y el agua sin potabilizar. Además, existen otras vías de infección diferentes a la alimentaria que también deben ser consideradas, como el contacto con los animales de abasto, la transmisión persona a persona y el contacto con perros y gatos (EFSA Journal, 2005). Para reducir los niveles de contaminación de Campylobacter en la producción primaria y por consiguiente en la carne de pollo que llegará al consumidor (Rosenquist y cols., 2003) es fundamental profundizar en el estudio de la epidemiología de esta bacteria en las granjas de broilers, pues existen aún lagunas que impiden su comprensión de forma completa (Humphrey y cols., 2007). El hecho de que la transmisión horizontal es responsable de la colonización del aparato digestivo de los broilers se ha demostrado en numerosos estudios (Pérez Boto y cols., 2010; Newell y cols., 2011). Sin embargo, el papel de la transmisión vertical desde los padres a sus descendientes no está claro (Callicott y cols., 2006), siendo poco frecuente que los broilers estén infectados antes de los 14 días de edad (Bull y cols., 2006; Hansson y cols., 2007). Hay estudios que apuntan que son varias las fuentes de infección que pueden jugar un papel importante en la epidemiología de Campylobacter en las granjas de broilers. Así, Ridley y cols. (2011) aislaron Campylobacter en los alrededores de una granja antes de que esta bacteria fuese detectada en los broilers dentro de la nave. Además, Campylobacter se ha aislado en gorriones (Sippy y cols., 2012) y moscas (Choo y cols., 2011) capturados en granjas. Por otra parte, factores tales como la presencia de varias naves en una granja (Lyngstad y cols., 2008; Henry y cols., 2011), la mayor edad de los animales (Ansari Lari y cols., 2011), el suministro de agua sin desinfectar para los broilers (Sasaki y cols., 2011), la falta de limpieza en 6

17 las naves o la presencia de otros animales a menos de un kilómetro de la granja suponen un riesgo para la infección. Por el contrario, cambiarse el calzado con mayor frecuencia antes de entrar en la nave o no llevar a cabo la despoblación parcial de la granja han demostrado ser factores de protección (Hansson y cols., 2010). En el momento del sacrificio y procesado de los broilers, llegan al matadero un elevado número de lotes infectados con Campylobacter (EFSA Journal, 2012a), lo que permite aislar al agente a lo largo de todas las etapas de la cadena del procesado (Melero y cols., 2012). La evisceración y el contacto con las instalaciones y el agua de escaldado contaminada con Campylobacter pueden dar lugar a contaminaciones cruzadas en las canales (Chantarapanont y cols., 2004). Por otra parte, se ha descrito como a lo largo de la cadena en el matadero el número de Campylobacter en las canales puede disminuir por el agua de escaldado o la refrigeración, aunque estas fases del procesado no son efectivas para eliminar por completo el microorganismo en el producto final que llega hasta el consumidor (Rosenquist y cols., 2006). Este hecho explica la alta prevalencia (75,8%) de canales de pollo contaminadas con Campylobacter en la UE en el año 2008 (EFSA Journal, 2010), siendo C. jejuni más frecuente que C. coli (EFSA Journal, 2010). En España, durante ese mismo año la prevalencia de canales contaminadas (92,6%) fue mayor que la media de la UE (EFSA Journal, 2010). En cuanto a los perros domésticos, anteriormente se ha señalado que podemos encontrar Campylobacter en el aparato digestivo de estos animales (Koene y cols., 2009), demostrándose su papel como fuente de infección para los humanos (Workman y cols., 2005). De hecho, diversos estudios consideran que aproximadamente el seis por ciento de los casos de campilobacteriosis humana se deben al contacto con animales domésticos (Tenkate y Stafford, 2001; Rossi y cols., 2008). Por lo tanto, aunque el consumo de carne de pollo es la causa más importante de campilobacteriosis humana, no hay que desestimar que el contacto con perros supone también una posible vía de infección. Por otra parte, al tratarse Campylobacter de un patógeno zoonótico, la aparición de cepas resistentes aisladas a partir de reservorios animales presenta serias implicaciones en salud pública, siendo la eliminación de estas resistencias uno de los principales retos sanitarios del siglo XXI (Moore y cols., 2006). La resistencia de Campylobacter frente a distintos antimicrobianos han sido descritas tanto en cepas aisladas en broilers (Avrain y cols., 2003a) y carne de pollo (Ge y cols., 2003), así como en perros domésticos (Acke y cols., 2009a). Por lo general, Campylobacter presenta menos resistencia frente a la gentamicina y la eritromicina 7

18 (Lee y cols., 2004; Acke y cols., 2009a; Krutkiewicz y cols., 2009), aunque hay estudios que muestran un aumento en el número de aislamientos resistentes a la eritromicina (81,8%) (Tsai y cols., 2007). En general, la resistencia de Campylobacter frente a los antimicrobianos ha aumentado a lo largo de los últimos años, especialmente en el caso de las fluoroquinolonas, tratamiento de elección en humanos, lo que supone importantes consecuencias para la salud pública (Luber y cols., 2003). Dado que la campilobacteriosis es la zoonosis más frecuente a nivel mundial y la principal causa es el consumo de carne de pollo, consideramos de gran interés su estudio, sobre todo al no existir en España trabajos previos sobre las fuentes y factores de riesgo asociados a la infección de Campylobacter en los lotes de broilers en granja. Además, este estudio aporta datos sobre la prevalencia de las distintas especies de Campylobacter, estimándose su frecuencia a lo largo del procesado en el matadero (desde el sacrificio hasta la carne de pollo que llegará al consumidor) y los puntos críticos para la contaminación de las canales. Al mismo tiempo, hemos incluido el estudio de la frecuencia de infección de Campylobacter en perros y los factores de riesgo asociados en esta especie. Por último, debido a su repercusión en salud pública se ha determinado el perfil de resistencia frente a diversos antimicrobianos de los aislamientos de Campylobacter procedentes de broilers, de carne de pollo y de perros domésticos. 8

19 REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA 9

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21 HISTORIA E IMPORTANCIA ECONÓMICA La primera descripción de las bacterias del género Campylobacter podría remontarse al siglo XIX, cuando Escherich observó unos microorganismos con forma de espiral en muestras de heces y en el aparato digestivo de niños que murieron como consecuencia de un proceso de gastroenteritis (Fig. 2) (Escherich, 1886, Butzler, 2004). Estos hallazgos pasaron inadvertidos durante décadas hasta que en 1985 se sugirió que podría tratarse de Campylobacter (Kist, 1985; Butzler, 2004). Figura 2. Publicación y dibujo original del microorganismo en forma de espiral observado por Escherich (1886) en el aparato digestivo de los niños fallecidos por gastroenteritis En veterinaria, los primeros hallazgos datan de hace más de un siglo cuando en 1909 McFadyean y Stockman aislaron una bacteria desconocida parecida a un vibrión en fetos de ovejas (McFadyean y Stockman, 1913). Años más tarde, Smith (1919) encontró en abortos de bovinos una bacteria que describió como un espirilo, llegando a la conclusión de que se trataba del mismo agente encontrado en Así, puesto que la morfología era parecida a un vibrión, Smith y Taylor (1919) propusieron para este microorganismo el nombre de Vibrio fetus. Por otro lado, Jones y cols. (1931) observaron en heces de terneros unos vibriones a los que llamaron Vibrio jejuni y Doyle (1948) se refirió con el nombre de Vibrio coli a bacterias observadas con la misma morfología en cerdos con disentería. 11

22 En humanos, el primer brote de campilobacteriosis documentado data de 1938 cuando se constató la presencia de V. jejuni en 355 personas con gastroenteritis que habían consumido la misma leche (Levy, 1946; Butzler, 2004). El género Campylobacter no se estableció hasta 1963; al encontrarse que en realidad estos microorganismos no tenían las mismas características bioquímicas que los del género Vibrio (Sebald y Véron, 1963). Diez años más tarde, Vibrio jejuni y Vibrio coli pasaron a ser Campylobacter jejuni y Campylobacter coli, respectivamente (Véron y Chatelain, 1973), mientras que Smibert los agrupó a ambos como C. fetus subespecie jejuni en La razón por la que hasta los años 70 existen pocos documentos sobre campilobacteriosis, a la que llamaban vibriosis, fue la ausencia de las técnicas selectivas de cultivo necesarias para el aislamiento de este organismo en heces, por lo que la infección podía ser diagnosticada solo a partir de la sangre de infecciones con bacteriemia, realizando el diagnóstico mediante caldos de cultivo de sangre o la observación directa al microscopio (Butzler, 2004). En la década de los 70, Dekeyser y cols. (1972) publicaron el primer aislamiento de Campylobacter en las heces de una mujer con bacteriemia, demostrándose la infección intestinal como el origen de ésta. Asimismo, se demostró la capacidad de Campylobacter de colonizar el aparato digestivo de los animales, encontrándose una estrecha relación antigénica entre las cepas de Campylobacter aisladas en los animales y los humanos (Butzler, 1974; Hastings, 1978). Más tarde, Skirrow (1977) describió una técnica sencilla para el cultivo de C. jejuni y C. coli a partir de muestras de heces de humanos, desarrollándose a continuación medios selectivos que hicieron posible que el aislamiento de Campylobacter se incluyera en la práctica microbiológica (Butzler y cols., 1983; Bolton y cols., 1984; Goossens y cols., 1986; Karmali y cols., 1986; Goossens y cols., 1989). Finalmente, los estudios de Penner y Hennessy (1980) y Lior y cols. (1982) permitieron la serotipificación de las cepas, técnica que sigue siendo la base de la caracterización de cepas de Campylobacter (Butzler, 2004). No fue hasta los años 80 cuando Campylobacter fue reconocido como la causa más frecuente de gastroenteritis bacteriana en el hombre (Butzler, 2004), señalando como fuente de infección más importante para los humanos el consumo de carne el pollo (Barot y cols., 1983; Lindblom y cols., 1986; Hood y cols., 1988). Desde entonces, además de la preocupación por reducir las tasas de infección por Campylobacter en broilers (Thorén y cols., 1988; Neill y cols., 1984; Lindblom y cols., 1986), se realizaron los primeros estudios sobre la importancia de la contaminación de la superficie de la carne de pollo durante el procesado en el matadero (Simmons y Gibbs, 1979; Barot y cols., 1983; Hood y cols., 1988). 12

23 Al mismo tiempo, Skirrow (1981) se refirió a la transmisión de Campylobacter desde los perros domésticos a las personas como una nueva zoonosis. De esta forma, el nombre de la especie C. upsaliensis, predominante en perros junto con C. jejuni (Hald y cols., 2004), fue propuesto en 1986 por Sandstedt y Ursing, siendo identificada previamente como Campylobacter spp. dentro del grupo de las cepas de Campylobacter catalasa negativas o débilmente positivas (Sandstedt y cols., 1983). A su vez, se mostraba interés sobre la infección de las personas con cepas de Campylobacter resistentes a los antimicrobianos comenzando así los primeros estudios sobre este tema (Taylor y cols., 1981; Vanhoof y cols., 1982; Tenover y cols., 1985). A pesar de la alta prevalencia de infección que las cepas de Campylobacter presentan en animales de producción y de compañía, solamente se trata de un comensal intestinal que no causa enfermedad de forma primaria y sin graves repercusiones económicas (WHO, 2011). De forma esporádica, C. jejuni puede causar abortos en rumiantes (Wagenaar y cols., 2006), así como casos de hepatitis en gallinas (Burch, 2005) y avestruces (OIE, 2008) o procesos de gastroenteritis en perros, procesos estos últimos discutidos al encontrar diversos estudios resultados opuestos (Burnens y cols., 1992; Rossi y cols., 2008; Leonard y cols., 2011; Stavisky y cols., 2011). En los Estados Unidos se ha estimado que reducir la presencia de Campylobacter en los alimentos podría prevenir costes de hasta 5,6 billones de dólares anuales en el tratamiento de la campilobacteriosis en humanos (Buzby y cols., 1997). Asimismo, el coste de esta zoonosis en Nueva Zelanda en base al número de enfermedades agudas, muertes y complicaciones secundarias alcanzó los 4,48 millones de dólares en el año 1995 (Withington y Chambers, 1995). En la UE se estima que hay aproximadamente nueve millones de casos de campilobacteriosis humana por año, suponiendo unos costes anuales de 2,4 billones de euros (EFSA Journal, 2011). Concretamente, en España se consideró que el coste en el año 2001 ascendió a más de 103 millones de euros con casos diagnosticados (García y cols., 2006). ETIOLOGÍA Según la décima edición del Bergey s Manual of Determinative Bacteriology el género Campylobacter pertenece al reino bacteria, filo Proteobacteria, clase Epsilonproteobacteria (Garrity y cols., 2005), orden Campylobacteriales (Garrity y cols., 2003) y familia 13

24 Campylobacteraceae (Vandamme y cols, 2005). Actualmente, se reconocen veintidós especies incluidas dentro de este género: C. fetus (especie tipo), C. hyointestinalis, C. lanienae, C. sputorum, C. mucosalis, C. concisus, C. curvus, C. rectus, C. gracilis, C. showae, C. hominis, C. jejuni, C. coli, C. lari, C. insulaenigrae, C. canadensis, C. upsaliensis y C. helveticus (Debruyne y cols, 2008), sumándose C. avium (Rossi y cols., 2009) y C. cuniculorum (Zanoni y cols., 2009) en el año 2009, así como C. ureolyticus en el 2010 por la reclasificación de Bacteroides ureolyticus (Vandamme y cols., 2010) y C. troglodytis en el 2011 (Kaur y cols., 2011). Así, las especies que constituyen este género son gram negativas, no sacarolíticas, con requerimientos de crecimiento microaeróbico, no forman esporas y tienen bajo contenido de guanina y citosina (entre el 29 y el 47% molar). Su morfología es curvada, en forma de S o espiral, aunque en algunas especies puede predominar la forma recta, con unas dimensiones entre 0,2 a 0,8 μm de ancho y 0,5 a 5 μm de largo (Debruyne y cols., 2008). Además, pueden mostrar forma esférica o cuerpos cocoides en cultivos no recientes, considerándose que son formas degenerativas más que un estado latente del organismo (Ikeda y Karlyshev, 2012). Son bacterias móviles que cuentan con un solo flagelo polar sin vaina en uno o ambos extremos, presentando un movimiento similar al realizado por un sacacorchos (Hendrixson y cols., 2001; Debruyne y cols., 2008; Yamamoto y cols., 2013), excepto las especies C. gracilis (Debruyne y cols., 2008) y C. hominis (Lawson y cols., 2001), no móviles y C. showae (Etoh y cols., 1993) que cuenta con múltiples flagelos. De esta forma, la motilidad mediada por los flagelos se reconoce como uno de los mayores factores que contribuyen a la virulencia de Campylobacter (Guerry, 2007). Campylobacter crece bajo condiciones microaeróbicas si el hidrógeno, el formato o el succinato se añade como fuente de electrones (Debruyne y cols., 2008), pudiendo cultivarse en atmósferas con 3 15 por ciento de oxígeno, 2 10 por ciento de dióxido de carbono y 85 por ciento de nitrógeno (Forsythe, 2000; Garénaux y cols., 2008). No obstante, algunas especies crecen bajo condiciones anaeróbicas con el fumarato o el nitrato como aceptor de electrones (Debruyne y cols. 2008). Además, las especies de este género tienen un metabolismo respiratorio quimioorganotrofo, siendo capaces de obtener energía a partir de los aminoácidos o del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (Debruyne y cols., 2008) y no a partir de los hidratos de carbono que no fermentan ni oxidan pues carecen de la enzima glucolítica fosfofructoquinasa (Dasti y cols., 2010). Tampoco hidrolizan el colágeno, la caseína, el almidón ni la tirosina (Debruyne y cols., 2008). 14

25 Su temperatura de crecimiento varía entre los 3 C y 37 C (Debruyne y cols. 2008), siendo la mayoría de las especies incapaces de crecer a menos de 30 C debido a la ausencia de los genes que codifican las proteínas de choque térmico (Silva y cols., 2011). No obstante, hay especies denominadas termofílicas, como C. jejuni y C. coli, capaces de crecer entre 37 y 42 C, con una temperatura óptima de 41,5 C (Silva y cols., 2011), para las que se sugiere el nombre de termotolerantes por no presentar una verdadera termofilia pues no crecen a partir de 55 C (Levin, 2007). Estas características, junto con la necesidad de crecer en condiciones microaeróbicas, reducen la capacidad de estos organismos para multiplicarse fuera de su hospedador así como durante el procesado y almacenamiento en los alimentos (Park, 2002). Además, su crecimiento óptimo se produce con una actividad de agua (a w ) de 0,997 y con una concentración aproximada de cloruro sódico (NaCl) al 0,5% m/v, no siendo capaz de crecer en ambientes con a w menor que 0,987 y concentraciones de NaCl mayores que 2% m/v. También, es incapaz de crecer con un ph menor a 4,9 y mayor de 9,0, encontrándose su ph óptimo entre 6,5 y 7,5 (Silva y cols., 2011). Sus características bioquímicas son la reducción de fumarato a succinato, la reacción negativa del rojo de metilo y la producción de acetoína e indol; y para la mayoría de las especies, la reducción del nitrato, la presencia de la actividad de la oxidasa (excepto para C. gracilis) y la ausencia de la hidrólisis del hipurato (excepto para C. jejuni) y de la actividad lipasa y lecitinasa (Debruyne y cols., 2008). Así, en la tabla 1 se pueden observar las características fenotípicas y bioquímicas de las especies de Campylobacter de significado clínico (Lastovica y Allos, 2008). En este momento, C. jejuni y C. coli son con diferencia las especies enteropatógenas más importantes en humanos, seguidas de C. lari y C. upsaliensis (EFSA Journal, 2012a). Además, C. jejuni es la causa más frecuente del síndrome de Guillain Barré, trastorno neurológico autoinmune en el que el sistema inmunitario del cuerpo ataca a la mielina que recubre los nervios. Cuando esto sucede, los nervios no pueden enviar las señales de forma eficaz; el resultado es la incapacidad de sentir calor, dolor y otras sensaciones, además de paralizar progresivamente varios músculos del cuerpo (Nobuhiro y Hartung, 2012). Del mismo modo, en el tracto digestivo de los broilers C. jejuni y C. coli son las especies que se aíslan con mayor frecuencia, y en menor proporción C. lari (Di Giannatale y cols., 2010; Ansari Lari y cols., 2011); mientras que en perros lo son C. jejuni y C. upsaliensis (Hald y cols., 2004). 15

26 Tabla 1. Características fenotípicas y bioquímicas de las especies de Campylobacter de significado clínico (Lastovica y Allos, 2008) Producción de H 2 S Crecimiento Hidrólisis Especies o Reducción Ácido Acetato Indoxil Catalasa Arilsulfatasa Pirazinamidasa del Cefalotina H 2 S subespecies de nitrato nalidíxico de TSI 25 C 42 C acetato hipurato rápido plomo H 2 requerido Ureasa C. jejuni subsp. jejuni biotipo 1 C. jejuni subsp. jejuni biotipo 2 C. jejuni subsp. doylei (S) R (S) R (+) S (S) (+) + a C. coli S R C. fetus subsp. fetus + + R S + + ( ) C. upsaliensis (+) + + S S (+) (+) + a C. lari R R + + ( ) + a ( ) C. hyointestinalis + + R S (+) + a C. sputorum + + (+) R S ( ) C. concisus (R) (S) 3+ (+) ( ) ( ) + C. mucosalis + R S 5+ + ( ) + C. curvus R S C. rectus (R) S C. showae ND R S ND ND C. gracilis + ND ND S R ND ND + ND ND ND + +, positivo; (+), la mayoría de las cepas positivas;, negativo; ( ), la mayoría de las cepas negativas; ND, no determinado; R, resistente; (R), la mayoría de las cepas resistentes; S, sensible; (S), la mayoría de las cepas sensibles. a Algunas cepas crecen mejor en condiciones microaerofílicas con hidrógeno. 16

27 La especie C. jejuni se divide en dos subespecies: C. jejuni subsp. jejuni y C. jejuni subsp. doylei, esta última sin papel patógeno conocido. Además se aísla raramente, obteniéndose en su mayoría a partir de muestras clínicas de humanos con bacteriemia, sobre todo en niños (Debruyne y cols., 2008). La mayoría de las técnicas moleculares comunes en la identificación de microorganismos no son adecuadas para la identificación de estas subespecies, sugiriéndose el empleo a tal efecto de una PCR múltiple basada en el locus nap (Miller y cols., 2007). De igual modo, debido a las limitaciones para la diferenciación bioquímica entre las cepas de C. coli y C. jejuni subsp. jejuni, se han desarrollado métodos genotípicos que facilitan esta tarea (Sails y cols., 2001; Amri y cols., 2007). Por otro lado, C. lari se ha aislado a partir de contenidos intestinales de gaviotas (Moore y cols., 2002) y otros animales como los broilers (Di Giannatale y cols., 2010) y el marisco (Endtz y cols., 1997), así como del agua del río (Van Dyke y cols., 2010). En humanos, se ha aislado a partir de heces diarreicas, casos de bacteriemia y otras infecciones extraintestinales (EFSA Journal, 2012a). Las cepas de la especie C. lari se incluyen en el grupo de las especies del género Campylobacter termófilas y fueron diferenciadas de C. jejuni y C. coli por su resistencia al ácido nalidíxico, su crecimiento en anaerobiosis con la presencia de clorhidrato de N óxido de trimetilamina, y más tarde también por la ausencia de la hidrólisis del acetato de indoxil (Debruyne y cols., 2008). Sin embargo, se han identificado cepas sensibles al ácido nalidíxico y/o productoras de ureasa que complican esta diferenciación (Endtz y cols., 1997). De la misma forma, las cepas de C. upsaliensis son organismos termófilos catalasa negativos o débilmente positivos (Debruyne y cols., 2008) y han sido aislados a partir de heces de humanos con gastroenteritis (Couturier y cols., 2012), así como de perros y gatos (Rahimi y cols., 2012). Además, se han descrito cepas de C. upsaliensis asociadas con abortos, abscesos mamarios, infección de prótesis de rodilla y el síndrome urémico hemolítico en humanos (Debruyne y cols., 2008). Asimismo, hay estudios en todo el mundo que implican a C. upsaliensis como patógeno entérico en el hombre, y en algunas regiones es la especie de Campylobacter aislada con mayor frecuencia tras C. jejuni (Lindblom y cols., 1995; Bourke y cols., 1998). Respecto al aislamiento de las especies de Campylobacter, no existe ningún protocolo sencillo para aislar de forma rutinaria todas ellas, siendo la mejor solución metodológica la aplicación simultánea de una atmósfera microaeróbica con hidrógeno, un método de filtración y un medio selectivo (Debruyne y cols., 2008). Sin embargo, las especies predominantes 17

28 implicadas en las infecciones humanas pueden crecer en atmósfera microaeróbica y en medio selectivo sin la necesidad de usar hidrógeno (Baylis y cols., 2000; Silva y cols., 2011). En los últimos años se han desarrollado distintos métodos más o menos rápidos para la detección y confirmación de Campylobacter, tales como la hibridación fluorescente in situ (FISH) (Lehtola y cols., 2006), la aglutinación en látex (Wilma y cols., 1992) o los métodos físicos de enriquecimiento (filtración) (Baggerman y Koster, 1992). Si bien, la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) es el método más eficaz para la confirmación de los resultados (Silva y cols, 2011). EPIDEMIOLOGÍA Distribución geográfica y reservorios La campilobacteriosis humana representa actualmente la zoonosis más importante a nivel mundial (WHO, 2011) y aunque su incidencia está aumentando en todo el mundo, aún es necesaria más información sobre su prevalencia en los países en vías de desarrollo (Coker y cols., 2002). La presencia de Campylobacter como comensal del tracto digestivo de los animales está muy extendida en todo el mundo, encontrándose incluso en pingüinos de lugares tan aislados como la Antártida (Griekspoor y cols., 2009). En Europa, la presencia de Campylobacter en broilers se ha constatado en Suecia (Hansson y cols., 2010), Alemania (Näther y cols., 2009), Gran Bretaña (Ellis Iversen y cols., 2009), Noruega (Lyngstad y cols., 2008) o Italia (Di Giannatale y cols., 2010); a partir de perros domésticos en Reino Unido (Parsons y cols., 2009), Dinamarca (Hald y cols., 2004) o Suiza (Wieland y cols., 2005) y en otros animales como en cerdos (Payot y cols., 2004) o ganado bovino (Châtre y cols., 2010) en Francia y ovejas en Escocia (García y cols., 2010), entre otros. Del mismo modo, en África, donde la mayor parte de los países se encuentran en vías de desarrollo, se ha aislado Campylobacter en distintas regiones como Kenia, donde se han observado en animales de producción como cerdos, pollos, cabras, ganado vacuno, ovejas y patos, así como en perros domésticos (Turkson y cols., 1988); Etiopía, donde se encontró en pollos y cerdos (Kassa y cols., 2007); en ovejas en Nigeria (Raji y cols., 2000) o en broilers y gallinas ponedoras en el sur del continente (Bester y Essack, 2008). 18

29 Por otro lado, en el sureste de Asia se ha encontrado Campylobacter en aves domésticas en Tailandia (Boonmar y cols. 2005), así como en broilers (Saleha, 2002), patos (Adzitey y cols., 2012) y aves silvestres (Ganapathy y cols., 2007) en Malasia. En países de Oriente Medio, se aisló en aves domésticas, vacas, caballos y camellos en Irán (Baserisalehi y cols., 2007) o en pollos en Jordania (Osaili y cols., 2012). Además, en Asia oriental, se obtuvieron aislamientos a partir de broilers en China y Japón (Chuma y cols., 2001; Chen y cols., 2010) y en ganado bovino (Giacoboni y cols. 1993), perros y gatos en Japón (Misawa y cols., 2001). En Oceanía se ha aislado Campylobacter en distintas especies animales en Australia como perros y gatos (Baker y cols., 1999) o ganado bovino y ovejas (Bailey y cols., 2003), y en aves domésticas (Bates y cols., 2004) y terneros en Nueva Zelanda (Grinberg y cols., 2005). Por último, se ha encontrado Campylobacter en los animales ubicados en América del Sur, como perros, gatos (Tamborini y cols., 2012), gallinas y pollos en Argentina (Notario y cols., 2011); en América Central a partir de cerdos en San Salvador (Pinochet y cols., 1988) o en América del Norte en pavos localizados en Estados Unidos (Olah y cols., 2004). Para obtener una visión esquemática de la enorme difusión de Campylobacter como habitante del tracto intestinal en los animales, en la tabla 2 se muestra la distribución mundial de esta bacteria en diferentes hospedadores. 19

30 Tabla 2. Reservorios de Campylobacter spp. en diferentes estudios a nivel mundial Continente Región Broilers/ gallinas ponedoras Perros/ gatos Cerdos Bovinos Peq rumiantes Pavos Caballos Camellos Pingüinos Aves silvestres Antártida Georgia del Sur + Griekspoor y cols., 2009 Alemania + Näther y cols Dinamarca + Hald y cols., 2004 Payot y cols., 2004 Francia + + Châtre y cols., 2010 Autores Europa África Asia Oceanía Italia + Di Giannatale y cols., 2010 Noruega + Lyngstad y cols., 2008 Reino Unido Ellis-Iversen y cols., 2009 Parsons y cols., 2009 García y cols., 2010 Suecia + Hansson y cols., 2010 Suiza + Wieland y cols., 2005 Kenia Turkson y cols., 1988 Etiopía + + Kassa y cols., 2007 Nigeria + Raji y cols., 2000 África del Sur + Bester y Essack, 2008 Tailandia + Boonmar y cols., 2005 Malasia + + Saleha, 2002 Adzitey y cols., 2012 Irán Baserisalehi y cols., 2007 China + Chen y cols., 2010 Japón Australia Nueva Zelanda + + Giacoboni y cols., 1993 Chuma y cols., 2001 Misawa y cols., 2001 Baker y cols., 1999 Bailey y cols., 2003 Bates y cols., 2004 Grinberg y cols., 2005 América del Norte + Olah y cols., 2004 Ámerica América Central + Pinochet y cols., 1988 Notario y cols., 2011 América del Sur + + Tamborini y cols.,

31 El reservorio principal de Campylobacter lo constituyen las aves domésticas y silvestres así como vacas, cerdos, ovejas, perros y gatos quienes albergan al microorganismo en el tracto digestivo (EFSA Journal, 2012a). Estos reservorios se comportan como portadores asintomáticos, presentando la enfermedad clínica en raras ocasiones (OIE, 2008). Además, en cada uno de los reservorios predominan unas especies determinadas de Campylobacter, siendo C. jejuni y C. coli las especies aisladas con mayor frecuencia en broilers (Ansari Lari y cols., 2011, Henry y cols., 2011); mientras que C. jejuni y C. upsaliensis lo son en perros (Hald y cols., 2004). En la figura 3 se muestran las principales especies de Campylobacter aisladas en distintos reservorios, siendo C. jejuni la más difundida (Keller y cols., 2007). Figura 3. Distribución de las especies de Campylobacter en diferentes reservorios Fuente: Keller y cols., 2007 Los roedores (Meerburg y Kijlstra, 2007) y los insectos, como moscas (Choo y cols., 2011) o escarabajos (Hazeleger y cols., 2008), así como los mamíferos salvajes (Lillehaug y cols. 2005) y los reptiles (Dingle y cols. 2010) también pueden actuar como reservorios. Del mismo modo, el agua subterránea, de la lluvia y de los ríos (Savill y cols., 2001), incluso las amebas (Axelsson Olsson y cols., 2005) puede suponer importantes reservorios de Campylobacter en el medio ambiente. Indicadores epidemiológicos y de salud El porcentaje medio de lotes de broilers positivos a Campylobacter en la UE fue de 75,8 por ciento en el año 2008, con una variación entre los distintos países entre el dos y el cien por cien de lotes infectados, encontrándose España entre aquellos con un mayor porcentaje de lotes positivos (88%), sólo por detrás de Malta y Luxemburgo (96,8% y 100%, 21

32 respectivamente) (Fig. 4) (EFSA Journal, 2010). Por el contrario, los niveles más bajos de infección (menos del 6%) se han observado en Estonia, Finlandia y Noruega (EFSA Journal, 2012a). Respecto a las especies de Campylobacter aisladas, C. jejuni es la más común, seguida de C. coli y C. lari (Keller y cols., 2007; EFSA Journal, 2012a). Figura 4. Prevalencia de Campylobacter spp. en lotes de broilers de la UE en 2008 Fuente: EFSA Journal, 2011 Si atendemos a las canales de pollo, en el año 2008 la prevalencia de Campylobacter en la UE fue del 75,8 por ciento (oscilando entre 4,9% y 100%) (EFSA Journal, 2010). Sin embargo, el porcentaje medio de carne de pollo fresca en la UE contaminada con Campylobacter en el año 2010 fue de 29,6 por ciento, mucho menor que la encontrada en las canales, variando desde un 3,1 hasta un 90 por ciento (EFSA Journal, 2012a). En lo referente a las especies de Campylobacter, como ocurre en los lotes de broilers, C. jejuni se aísla con mayor frecuencia, seguida de C. coli y C. lari (EFSA Journal, 2010; EFSA Journal, 2012a). De acuerdo con la alta proporción de canales de pollo contaminadas con Campylobacter en la UE, España es uno de los países con mayor proporción de canales contaminadas con esta bacteria (92,6%) (EFSA Journal, 2010), así como de carne de pollo fresca (tabla 3) (EFSA Journal, 2012a). 22

33 Tabla 3. Campylobacter en carne de pollo fresca en España, Origen N % positivos N % positivos N % positivos Mataderos , , ,2 Plantas de procesado , , ,0 Comercios , , ,3 Fuente: EFSA Journal, 2012a Por otra parte, más del cincuenta por ciento de los perros domésticos pueden estar infectados con Campylobacter (Hald y cols., 2004), siendo C. jejuni, C. upsaliensis y C. coli las especies más frecuentes en estos animales (EFSA Journal, 2012a). En cuanto a la campilobacteriosis humana, ya desde el año 2005 Campylobacter ha sido la primera causa de zoonosis en la mayoría de los países del continente europeo (EFSA Journal, 2012a). Así, el número de personas afectadas ha seguido aumentando de forma significativa hasta alcanzar los casos confirmados en 2011 (EFSA Journal, 2013), siendo los niños menores de cinco años los que concentran el mayor número de casos (126,8 por habitantes) (EFSA Journal, 2012a). Si lo analizamos por países encontramos tasas de incidencia por cada habitantes que varían entre los 221 casos en Malta y los de la República Checa (OIE, 2013). En la figura 5 se muestra la tasa de incidencia real estimada de la campilobacteriosis humana en la UE (EFSA Journal, 2011). En el resto del mundo, la campilobacteriosis fue también la zoonosis con mayor número de casos en países como Nueva Zelanda (7.033), Australia (17.723), Israel (4.866) (OIE, 2013) o Estados Unidos (2,4 millones de casos al año) (Mead y cols., 1999). Concretamente en España, la campilobacteriosis fue la zoonosis más relevante con casos en el año 2011, seguida de la salmonelosis con casos y la leishmaniosis con 232 casos (OIE, 2013). Así, en la figura 6 se puede observar el número de casos de campilobacteriosis en comparación con el número de casos de salmonelosis en humanos desde el año 2005 hasta el año 2011 en nuestro país (OIE, 2013). 23