GUÍA NEUROLÓGICA 8 CEREBROVASCULAR CAPÍTULO 16 ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR PAULA JULIANA PÉREZ ODONTÓLOGA UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.

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1 GUÍA NEUROLÓGICA 8 ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR CAPÍTULO 16 PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR PAULA JULIANA PÉREZ ODONTÓLOGA UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA. MASTER EN MICROBIOLOGÍA FUNCIONAL Y APLICADA. UNIVERSIDAD DE RENNES 1 - FRANCIA. CANDIDATA A DOCTOR LABORATORIO UPRES-EA 1254 U DE RENNES 1. INSTITUTO UIBO. UNIVERSIDAD DEL BOSQUE - BOGOTÁ GERMÁN ENRIQUE PÉREZ MÉDICO INTERNISTA - ESPECIALISTA EN NEUROLOGÍA. MSC EN EPIDEMIOLOGÍA. PROFESOR UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA. FACULTAD DE MEDICINA. BOGOTÁ CORRESPONDENCIA /

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3 I NTRODUCCION La periodontitis es una enfermedad infecciosa crónica polimicrobiana y multifactorial que afecta los tejidos de soporte del diente: el ligamento periodontal, el conjuntivo y el hueso alveolar. Si no se diagnostica y trata adecuadamente puede causar la pérdida de los dientes. La periodontitis es la principal causa de pérdida de los dientes en la población adulta y está asociada al reemplazo de la flora periodontal subgingival normal, constituida por cocos y bacilos Gram positivos por una flora periodontopática conformada por cocobacilos Gram negativos anaerobios. El conjunto de microorganismos frecuentemente relacionados con la periodontitis del adulto está constituido por: Porphyromonas gingivalis, Tannerella forsythia y Treponema denticola; el Actinobacillus actinomycetemcomitans está más asociado a los cuadros de periodontitis en jóvenes. Si bien estos son los patógenos periodontales más comunes, existen otros Gram-negativos anaerobios estrictos o facultativos implicados en la enfermedad periodontal (ejemplo: Fusobacterium nucleatum). La mayoría de autores coincide en que la presencia de P. gingivalis es indispensable, para que se desarrolle periodontitis. Estos microorganismos son capaces de adherirse, modificar, penetrar e invadir el tejido conjuntivo gingival. El resultado de esta invasión es la destrucción localizada o generalizada del tejido conectivo y del hueso alveolar que soportan los dientes. El curso mismo de la enfermedad puede modificarse por condiciones genéticas e inmunológicas del hospedero y por otros factores como el tabaquismo, el estrés y la alimentación. En la clínica la enfermedad periodontal se caracteriza por la presencia de edema, sangrado y de exudado (fluido crevicular) en las encías. Al progresar, aparecen halitosis y bolsas periodontales (espacio entre el diente y la encía mayor a tres milímetros), producidas por la pérdida de tejido conectivo y por la reabsorción ósea inducida por la infección crónica. La reabsorción del hueso alveolar se comprueba en las radiografías periapicales al observar una disminución del hueso alveolar y por lo tanto un aumento en la distancia entre la línea amelocementaria y la cresta alveolar (Figuras 1-3). Los cuadros crónicos y avanzados se caracterizan por movilidad dental. En los casos agudos se pueden presentar abscesos. El tratamiento de la enfermedad periodontal busca eliminar el foco de infección, detener el progreso de la enfermedad, estabilizar la enfermedad inactiva, evitar la recurrencia y propiciar la regeneración parcial (en ocasiones total) del tejido conectivo y del hueso alveolar. Para lograr tales objetivos puede ser necesario el uso de regeneración tisular guiada; lo que dependerá de la intensidad y duración de la enfermedad. Otra parte muy importante del tratamiento periodontal, consiste en eliminar todo tipo de restauración que pueda contribuir con la acumulación de placa blanda o cálculos, así como la estabilización de la mordida en los casos de movilidad o perdida dental. La periodontitis se trata en primer lugar mediante la eliminación del foco de infección: la placa blanda y los cálculos (biopelícula) adheridos a la corona del diente y a la superficie radicular. Para ello es necesario realizar una terapia mecánica bien sea un raspaje, un raspaje con alisado radicular cerrado o a campo abierto (procedimiento quirúrgico) o cirugía para la eliminación de la bolsa periodontal. En ocasiones la agresividad de la enfermedad (corta evolución con severos cambios periodontales), puede requerir el uso de antibióticos locales o sistémicos. PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE

4 Figura 1. Estructura periodontal en dientes sanos. Para mantener un buen estado de salud bucal, es indispensable una correcta higiene oral base primordial para prevenir y evitar la recurrencia de la enfermedad periodontal. Un correcto cepillado cada 48 horas es suficiente para mantener una biopelícula compatible con una buena salud periodontal En la actualidad se considera a la periodontitis como un problema de salud pública debido a su alta prevalencia en la población mundial. El más reciente informe de la Organización Mundial de la Salud (OMS) revela que hasta 83,5 por ciento de la población entre años posee un foco activo de enfermedad periodontal. En Colombia el último estudio nacional de salud bucal (1988) indicó que hasta 88.3 por ciento de las personas entre años padece enfermedad periodontal. La enfermedad periodontal ha cobrado importancia debido su asociación con el desarrollo y agudización de enfermedades sistémicas como las neumopatías, la diabetes, la prematurez y el bajo peso al nacer de neonatos cuyas madres presentaban focos activos de infección periodontal. Una de las asociaciones más investigadas en nuestros días es la existente entre la periodontitis y las enfermedades cardiovasculares en particular el ataque cerebrovascular PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE.

5 EL AGENTE Porphyromonas gingivalis es un patógeno oportunista y colonizador secundario. Su importancia en la enfermedad periodontal del adulto se debe a que es el microorganismo aislado con mayor frecuencia de los focos de periodontitis activa. Taxonómicamente pertenece al orden de los bacteroides, a la clase bacteroideales y a la familia Porphyromonadaceae. Es un cocobacilo, gram negativo, anaerobio, inmóvil, encapsulado, negropigmentado y asacariolítico. La producción de acido fenilacético y la actividad como pseudotripsina y hemolítica son sus principales características bioquímicas. Tiene además, la capacidad de adherirse, invadir y mantenerse intracelularmente en el huésped. Posee diversos mecanismos que favorecen su virulencia como fimbrias, proteasas y hemaglutininas. Las fimbrias son filamentos finos y largos constituidos por subunidades protéicas de fimbrilina. Esta estructura es esencial para la unión de P. gingivalis a las células del huésped y a los componentes de la matriz extracelular. Las hemaglutininas son adhesinas que tienen la capacidad de aglutinar eritrocitos y que ayudan a las frimbrias en su proceso de adhesión a las células del huésped. Las proteasas en el caso de Porphyromonas gingivalis se denominan gingipainas y se dividen en arginina-cisteina gingipaina (Rgp) y lisina-cisteina gingpaina (Kgp), que le confieren capacidad para lisar determinados subtratos. Las gingipainas juegan un papel muy importante en la hidrólisis de proteínas, fijación e hidrólisis de hemoglobina, acumulación de hemina, la hemoaglutinación, la neutralización de la respuesta inmunitaria y por todo lo anterior en la degradación de los tejidos periodontales. Los lipopolisacáridos (LPS), típicos en la pared de los microorganismos Gram-negativos, son capaces de causar fiebre, choque, coagulación intravascular y así conducir a la muerte. Mucha de la fisiopatología de la enfermedad periodontal puede explicarse a partir de la actividad de los lipopolisacáridos, que al actuar como endotoxinas activan la respuesta proinflamatoria induciendo la producción de citocinas y quimiocinas por parte de los macrófagos, los neutrófilos (PMN) y los monocitos. Los lipopolisacáridos están formados por una parte de lipo A, una región de unión y una cadena de carbohidratos. La región A es la responsable de respuestas como la fiebre y la reabsorción ósea, la cadena de carbohidratos le da especificidad serotípica y actúa como un antígeno. Figura 2. Aspecto clínico del periodonto sano o enfermo. PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE

6 PERIODONTO SANO PERIODONTO ENFERMO FLORA PATOLÓGICA Figura 3. Cambios patogénicos en la periodontitis. Los LPS viajan en el torrente sanguíneo unidos a las HDL (lipopotreínas de alto peso) hasta encontrar las proteínas fijadoras de LPS (LBP), formando el complejo LPS-LPB para unirse al receptor CD14 presente en los PMN, los monocitos y los macrófagos. Al activarse el receptor CD14 se induce la secreción de citocinas proinflamatorias como interleucina-1ß (IL-1Beta), interleucina-1α (IL-1Alfa), MCP-1 (proteína quimio-atrayente de monocitos), IL-6, IL-8, TNF (factor de necrosis tisular tumoral) y PGE-2 (Prostaglandina E2), que a su vez estimulan la liberación de mediadores secundarios de la inflamación como el PAF (Factor de agregación plaquetaria), bradicininas, histamina y otras prostaglandinas. Existe una forma soluble del receptor CD14 (SCD14) secretado por los monocitos y macrófagos que junto con el complejo LPS-LBP puede unirse a las células endoteliales y facilita la acumulación de LPS en estas células. Otros factores de virulencia de Porphyromonas gingivalis son la cápsula, las hemolisinas y las vesículas extramembranales que contienen protesas, hemaglutinias LPS y componentes del espacio periplásmico rodeados por una doble capa de fosfolípidos y proteínas de la membrana externa, que protegen los factores de virulencia de las acciones enzimáticas. Además de los factores de virulencia clásicamente descritos, P. gingivalis también posee proteínas y enzimas que le permiten enfrentar diversas condiciones físico-químicas durante la colonización e invasión del huésped. La periodontitis se ha asociado con el aumento de los marcadores de inflamación, la alteración de la hemostasis y el metabolismo de los lípidos; por lo que se considera como un factor de riesgo para el establecimiento y desarrollo de aterosclerosis y de enfermedades cardiovasculares con eventos tromboembólicos y en particular del ataque cerebrovascular. A continuación se discutirán las pruebas aportadas desde el punto de vista epidemiológico, clínico y biológico para establecer una asociación entre la enfermedad periodontal y la enfermedad cardiovascular PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE.

7 EVIDENCIAS EPIDEMIOLÓGICAS Según Destefano y colaboradores mediante el US-NANHES I, se estudió la relación entre enfermedad periodontal, mortalidad y morbilidad de la enfermedad cardiovascular. Este estudio demostró que los pacientes adultos con periodontitis tenían un riesgo 25 por ciento mayor que el de la población general de sufrir enfermedad coronaria. Dicha relación persistió en el NANHES III conducido por Abres y colaboradores, en el cual la probabilidad de sufrir un infarto cardíaco aumentó según la severidad de la enfermedad periodontal. El estudio realizado por Beck et al en una población de veteranos en Estados Unidos, mostró relación entre pérdida ósea, profundidad de la bolsa periodontal y enfermedad coronaria o muerte por enfermedades cardíacas e infarto del miocardio. Otro estudio demostró que la mala higiene oral se relacionaba con la enfermedad coronaria, independientemente de la edad, de los niveles de colesterol, triglicéridos, presión arterial, diabetes mellitus y tabaquismo. De otra parte Joshipura et al determinaron en un grupo de hombres profesionales de la salud, que existía una relación entre el estado de salud periodontal y la perdida de hueso alveolar con la enfermedad coronaria. EVIDENCIAS CLÍNICAS P. GINGIVALIS EN LA SANGRE Algunos estudios han comprobado la presencia de Porphyromonas gingvalis en sangre, lo cual puede explicarse por dos razones. La primera se relaciona con la capacidad de P. gingivalis para invadir en el periodonto las células epiteliales y las células del tejido conjuntivo y alcanzar así la vasculatura periodontal y de este modo localizarse en la circulación sanguínea. La segunda se relaciona con la inducción de bacteremias transitorias luego de masticar, del cepillado y de otros procedimiento odontológicos como raspaje y alisado radicular y otras cirugías orales. Hoy en día se han obtenido bacterias viables a partir de hemocultivos de pacientes con periodontitis del adulto o con periodontitis agresiva, luego de procedimientos de raspaje y alisado radicular (Instituto UIBO, Universidad del Bosque, Equipo de Microbiología Oral). Algunos experimentos in vivo (en ratones) atribuyen a las arginina-cisteina-gingipainas la capacidad de modular la vía de las calikreinas/cininas al activar la calikreina inactiva e inducir así la activación de cininas lo que aumenta la permeabilidad vascular, facilitando el paso de P. gingivalis al torrente sanguíneo y todo ello induce (o al menos facilta) las bacteremias. La variabilidad de las cepas en cuanto a la expresión de las arginina-cisteina-gingipainas podría explicar el potencial de cada cepa para producir bacteremia. Recientes experimentos con animales han demostrado que las bacteremias inducidas con P. gingivalis, favorecen la formación de aterosclerosis en la carótida y en la aorta aun con niveles normales de colesterol, proceso de mayor severidad en presencia de hipercolesterolemia. P. GINGIVALIS MODULA LA RESPUESTA INMUNE Debido a la diversidad de los factores de virulencia en Porphyromonas gingivalis, este patógeno tiene la capacidad de modular en diversas formas la respuesta inmune del huésped, lo que contribuye al inicio, desarrollo y agudización de la enfermedad cardiovascular. PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE

8 La presencia de enfermedad periodontal y por lo tanto de una infección crónica, induce en los pacientes el desarrollo de monocitos con fenotipo hiperinflamatorio, que secretan citocinas inflamatorias y destructoras de tejidos, lo que aumenta la severidad de la enfermedad periodontal y contribuye al inicio y desarrollo de la placa de ateroma. Los LPS como se mencionó, juegan un papel muy importante en la fisiopatología de la enfermedad periodontal induciendo un aumento en los niveles de citocinas proinflamatorias y quimiocinas. Además, la respuesta inflamatoria del individuo frente a los LPS de los microorganismos patógenos como P. gingivalis establece una relación entre hiperlipidemia (amento de las LDL-lipoproteínas de baja densidad) y periodontitis. De igual forma, las dietas que aumentan los niveles de LDL estimulan la respuesta de los monocitos hacia los LPS, favoreciendo la presencia de monocitos de fenotipo hiperinflamatorio. Los LPS pueden alterar la integridad del endotelio vascular, produciendo hiperplasia del músculo liso y acumulación de colesterol en la capa íntima arterial, lo que favorece la aterosclerosis. Noak et al demostraron que en los pacientes con periodontitis existe una asociación entre la presencia del patógeno periodontal Porphyromonas gingivalis y los niveles elevados de proteína C reactiva (PCR). Estos hallazgos concuerdan con lo reportado por Dye et al quienes encontraron una relación entre los niveles elevados de anticuerpos anti-p. gingivalis y los niveles elevados de PCR. Adicionalmente estos autores encontraron que existe una relación entre la severidad de la enfermedad periodontal y los niveles de PCR, resultados que concuerdan con lo descrito por Destefano, Abres, Beck y Joshipura en los estudios epidemiológicos. Los niveles elevados de inmunoglobulina-a (IgA) en hombres y de IgG en mujeres con periodontitis, estan relacionados con la presencia de P. gingivalis y la ocurrencia de ataque cerebrovascular. La homología entre la HSP60 (heat shock protein 60) de P. gingivalis y la HSP humana que alerta el sistema inmune, implica una reacción cruzada de los linfocitos T y B (LT y LB) hacia los tejidos del huésped y P. gingivalis. Dicha reacción cruzada podría relacionar la presencia de P. gingivalis con la respuesta inflamatoria implicada en la formación de la placa de ateroma. De igual forma la homología entre estas dos proteínas podría servir para que los lonfocitos T (CD4-CD8) presentes en la placa de ateroma guíen la llegada de P. gingivalis. P. GINGIVALIS CASCADA DE LA COAGULACIÓN Y AGREGACIÓN PLAQUETARIA. La activación plaquetaria y la activación de la cascada de la coagulación son componentes esenciales en la formación de trombos, especialmente en los cuadros agudos de la enfermedad cardiovascular. La capacidad de las gingipainas para clivar y activar los factores II, IX y X, permite que la P. gingivalis active la cascada de la coagulación. Herzberg sugirió la presencia de una PAAP, proteína de activación plaquetaria, en P. gingivalis. La PAAP que posee un dominio similar al colágeno fue descrita inicialmente en S. sanguis. Sharma et al demostraron que P. gingivalis es el único agente periodontopático que induce agregación plaquetaria en murinos. Aunque la proteína con dominio similar al colágeno no existe en P. gingivalis, se ha demostrado que su capacidad de inducir agregación plaquetaria está asociada principalmente a la presencia de vesículas extramembranales PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE.

9 (conformadas por varios factores de virulencia) y que aumenta en presencia de las frimbrias. Las fimbrias juegan un papel indirecto en la agregación plaquetaria mediando la unión de P. gingivalis a las plaquetas lo que facilitaría la interacción de las vesículas extramembranales con los receptores plaquetarios. Lourbakos et al demostraron que la Rgp (arginina-cisteina-gingipaina) es capaz de activar en las plaquetas los receptores activados por proteasas (PARS). Naito et al han demostrado que además de las ginpainas existen otros factores propios de P. gingivalis implicados en la agregación plaquetaria. Específicamente señalan la relevancia de la adhesina Hg44 codificada por los genes de las rgp, kgp y haga. Esta adhesina con fuerte actividad hemaglutinante y fijadora de la hemoglobina presente en la superficie de la bacteria es primordial para la inducción de la agregación plaquetaria. P. gingivalis produce una enzima PepO que muestra un 31 por ciento de homología con la convertidora de endotelina ET-1. Esta enzima tiene la capacidad de trasformar la endotelina inactiva en activa, lo que implica su relación con la vasoconstricción e hipertrofia de los músculos lisos y son mediadores de la relajación vascular por activación de la producción de óxido nítrico y prostaciclina, P. GINGIVALIS Y FORMACIÓN DE CÉLULAS ESPUMOSAS La transformación de macrófagos en células espumosas se debe a la fijación e incorporación de LDL oxidado, pero pueden producirse otras modificaciones como la degradación-proteólisis de la apob100, lo que facilita la acumulación de colesterol en la pared vascular. Este evento es de suma importancia ya que marca el inicio de la formación de la placa de ateroma. La infección de macrófagos murinos con P. gingivalis sin o en presencia de LDL así como los cultivos de macrófagos murinos con LPS de Porphyromonas gingivalis en presencia de LDL induce la formación de células espumosas en una relación dosis dependiente. Así mismo, las vesículas extramembranales de P. gingivalis en presencia de LDL inducen la formación de células espumosas. Se han propuesto dos mecanismos por los que P. gingivalis induciría la formación de células espumosas. El primero es que los LPS de P. gingivalis estimulan el metabolismo oxidativo de los monocitos e inducen la liberación de un radical libre de oxigeno (anión super-óxido 0 2 ), que a su vez modifica las LDL hacia oxi-ldl, forma en la que los macrófagos acumulan el colesterol. El otro mecanismo es el de las gingipainas, que son capaces de modificar los LDL asociados a la superficie de los macrófagos degradando la apoproteína B-100, favoreciendo su agregación y de esta manera favorecen la acumulación de colesterol en ellos. P. GINGIVALIS ADHESIÓN, INVASIÓN Y PROLIFERACIÓN CELULAR-CÉLULAS ENDOTELIALES Se ha demostrado la capacidad que posee P. gingivalis para adherirse e invadir las células endoteliales de la aorta, las células endoteliales cardíacas, las células endoteliales cardíacas fetales bovinas y las células endoteliales de las arterias coronarias, las células endoteliales venosas del cordón umbilical humano y las células de músculo liso de las arterias coronarias humanas. El proceso de adhesión está fuertemente relacionado con la presencia de fimbrias mayores y otros factores de virulencia como la hemaglutininas por poseer un domino adhesinas. La capacidad de P. gingivalis para invadir las células endoteliales podría constituir otro mecanismo empleado por el PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE

10 patógeno para evadir le respuesta inmune. Luego de la invasión P. gingivalis es capaz de replicarse al interior de las células endoteliales constituyéndose en una forma de agresión para la integridad del endotelio. Estos tres eventos: adhesión, invasión y proliferación constituyen una vez más hechos cruciales en la patogénesis de la enfermedad cardiovascular. Por otra parte, P. gingivalis es capaz de estimular la expresión de TLR2 (receptores toll like) y TLR4 en la superficie de las células endoteliales, así como la unión de ligandos específicos y la producción de una hiperrespuesta inmune dependiente de TLR. P. GINGIVALIS EN LAS PLACAS DE ATEROMA La detección de P. gingivalis en la placa subgingival y su relación con la presencia de este patógeno en las biopsias de endarterectomias de la carótida ha sido posible gracias a las técnicas de biología molecular tales como la reacción de polimerasa en cadena y las reacción de polimerasa en cadena cuantitativa. Apoya estos hallazgos el hecho de recuperar Porhyromonas gingivalis a partir de cultivos de biopsias de placa de ateroma, prueba esencial entre causa y efecto ya que implica la presencia de bacterias viables en la placa de ateroma. P. GINGIVALIS Y LA RUPTURA DE LA PLACA DE ATEROMA P. gingivalis se ha localizado en las regiones inestables de la placa y se ha asociado con la ulceración de la misma. En la actualidad existen dos mecanismos responsables de la ruptura de la superficie fibrosa de la placa de ateroma. El primero es causado directamente por Arg y Kgp proteasas que destruyen la capa fibrosa de la placa gracias a su capacidad para lisar el colágeno. El segundo mecanismo es indirecto y se relaciona con la inducción de la secreción de metaloproteinasas por parte de los macrófagos estimulados por la presencia de P. gingivalis. RELACIÓN ENTRE EL GROSOR DE LA CAPA ÍNTIMA DE LA CARÓTIDA Y LA SEVERIDAD DE LA ENFERMEDAD PERIODONTAL En un estudio de 6000 adultos, la presencia de enfermedad periodontal severa fue asociada con el grosor de la capa íntima-media de la carótida. Otro estudio de 1046 pacientes demostró que existe una relación entre el estado periodontal del paciente y un aumento en el grosor de la pared de la carótida, cuando esta fue media por B- ultrasonografía. CONCLUSION A partir de las evidencias expuestas, el patógeno periodontal Porphyromonas gingivalis parece estar fuertemente implicado en la instauración y evolución de la enfermedad cardiovascular. De allí que la salud oral y específicamente la condición periodontal de los pacientes resulte de importancia para el odontólogo y para el médico tratante. De acá la suma importancia del trabajo en equipo que deben realizar el odontólogo, el periodoncista, el médico general y el médico especialista durante el tratamiento de la enfermedad periodontal y cardiovascular y en especial cuando el paciente requiera procedimientos quirúrgicos orales o generales PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE.

11 Cada día surgen nuevas evidencias que señalan la participación de otros patógenos periodontales en el desarrollo de la enfermedad cardiovascular pero P. gingivalis mantiene un lugar preponderante dentro de éstos. Es pertinente mantener presente que la periodontitis y otras infecciones crónicas pueden cambiar el curso de la enfermedad cardiovascular. LECTURAS RECOMENDADAS Arbes SJ Jr, Slade GD, Beck JD. Association between extent of periodontal attachment loss and self-reported history of heart attack: an analysis of NHANES III data. J Dent Res 1999; 78: Awano S, Ansai T, Mochizuki H, Yu W, Tanzawa K, Turner AJ, Takehara T. Sequencing, expression and biochemical characterization of the Porphyromonas gingivalis pepo gene encoding a protein homologous to human endothelin-converting enzyme. FEBS Lett. 1999;22:460: Beck Beck JD, Elter JR, Heiss G, et al. Relationship of periodontal disease to carotid artery intima-media wall thickness: the atherosclerosis risk in communities (ARIC) study. Arterioscler Thromb Vasc Biol 2001; 21: Beck J, Garcia R, Heiss G, Vokonas PS, Offenbacher S. Periodontal disease and cardiovascular disease. J Periodontol 1996 Oct; 67(10 Suppl): Review. Brodala N, Merricks EP, Bellinger DA, Damrongsri D, Offenbacher S, Beck J, Madianos P, Sotres D, Chang YL, Koch G, Nichols TC. Porphyromonas gingivalis bacteremia induces coronary and aortic atherosclerosis in normocholesterolemic and hypercholesterolemic pigs. Arterioscler Thromb Vasc Biol 2005;25: Epub 2005 Apr 21. Bruce L Pihlstrom, Bryan S Michalowicz, Newell W Johnson. Periodontal diseases Vol 366 November 19, 2005 Choi JI, Chung S. W, Kang HS, Rhim BY, Kim U.S, Kim SJ. Establishment of Porphyromonas gingivalis Heat-shock-proteinspecific T-cell Lines from Atherosclerosis Patients. J Dental Research 8: , Choi J.I, Chung S. W, Kang H.S, Rhim B.Y, Park Y.M, Kim U.s., Kim SJ. Epitope Mappping of Porphyromonas gingivalis heat shock protein in human atherosclerosis. J. Dental Research 83: , 2004 Deshpande RG, Khan MB, Genco CA. Invasion of aortic and heart endothelial cells by Porphyromonas gingivalis. Infect Immun 1998;66: Delgado O Luis-, Echeverría-García JJ, Berini-Aytés L, Gay-Escoda C. La periodontitis como factor de riesgo en los pacientes con cardiopatía isquémica. Med Oral 2004; 9: DeStefano F, Anda RF, Kahn HS, Williamson DF, Russell CM. Dental disease and risk of coronary heart disease and mortality. BMJ 1993;306: Desvarieux M, Demmer RT, Rundek T, et al. Periodontal microbiota and carotid intima-media thickness: the oral Infections and Vascular Disease Epidemiology Study (INVEST). Circulation 2005; 111: Dorn BR, Dunn WA Jr, Progulske-Fox A. Invasion of human coronary artery cells by periodontal pathogens. Infect Immun 1999;67: Dye BA, Choudhary K, Shea S, Papapanou PN. Serum antibodies to periodontal pathogens and markers of systemic inflammation. J Clin Periodontol 2005; 32: Tercer Estudio nacional de Salud Bucal. (ENSAB III informe.htm ) Forner L, Larsen T, Kilian M, Holmstrup P. Incidence of bacteremia after chewing, tooth brushing and scaling in individuals with periodontal inflammation. J Clin Periodontol 2006;33: Genco R, Offenbacher S, Beck J. Periodontal disease and cardiovascular disease epidemiology and possible mechanisms. J Am Dent Assoc 2002;133 Suppl:14S-22S. Haraszthy VI, Zambon JJ, Trevisan M, Zeid M, Genco RJ. Identification of periodontal pathogens in atheromatous plaques. J Periodontol 2000 ;71: Herzberg MC, Weyer MW. Dental plaque, platelets, and cardiovascular diseases. Ann Periodontol PERIODONTO Y ENFERMEDAD CEREBROVASCULAR. PÉREZ PJ, PÉREZ GE

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